Andere Moleküle, die an der Übertragung des Kältesignals beteiligt sind
Einige Pflanzenhormone, darunter ABA, Polyamine, Gibberellinsäure (GA), Stickstoffmonoxid (NO), Brassinosteroide (BR) und Ethylen (ET), fungieren ebenfalls als Vermittler bei der Kältesignalübertragung (Abbildung 19.1).
Abbildung 19.1. Schematische Darstellung der Rolle von Pflanzenhormonen bei der Reaktion auf niedrige Temperaturen. Brassinosteroide (BR), Stickstoffmonoxid (NO), Ethylen (ET), ABA und Polyamine wirken als positive Regulatoren. Gibberelline (GA) wirken als negative Regulatoren. Salicylsäure (SA) kann als positiver (Getreide, Banane) oder negativer (Arabidopsis) Regulator wirken. Pfeilspitzen und Endlinien weisen auf eine positive bzw. negative Regulierung hin.
Der ABA-Spiegel steigt bei Pflanzen, die niedrigen Temperaturen ausgesetzt sind, und eine exogene Behandlung mit ABA erhöht die Frosttoleranz (Chen und Gusta, 1983; Lang et al., 1989). Bei Cicer arietinum und Weizen wurde beobachtet, dass die durch exogene ABA-Behandlungen induzierte Erhöhung der Gefriertoleranz durch Veränderungen in der Zusammensetzung der Plasmamembran vermittelt wird (d. h. Zunahme von Sterolen, ungesättigten Fettsäuren usw.; Bakht et al., 2006). Darüber hinaus haben ABA-defiziente und -unempfindliche Mutanten eine geringere Fähigkeit zur Kälteakklimatisierung, was darauf hindeutet, dass ABA für eine vollständige Kälteakklimatisierung unerlässlich ist (Heino et al., 1990; Gilmour und Thomashow, 1991; Llorente et al., 2000). Außerdem ist ABA an der konstitutiven Toleranz von Arabidopsis gegenüber Frost beteiligt (Llorente et al., 2000). Einige Komponenten des ABA-Signalweges sind auch an der Regulierung der Kältereaktion beteiligt. ABI3, ein Transkriptionsaktivator, der die ABA-induzierte Genexpression und verschiedene ABA-vermittelte vegetative Prozesse in Arabidopsis reguliert, verstärkt die Expression von kälteinduzierbaren Genen und die Kältetoleranz (Tamminen et al., 2001). Eine ABA-hypersensible Weizenmutante, aba27, zeigt eine erhöhte konstitutive Gefriertoleranz und eine erhöhte Expression von ABA-abhängigen Genen sowohl unter Kontroll- als auch unter Niedrigtemperaturbedingungen (Kobayashi et al., 2008a). All diese Ergebnisse zeigen eine komplexe Rolle des ABA-Signalwegs bei der Reaktion auf niedrige Temperaturen. In neueren Arbeiten wurde über die Identifizierung von ABA-Rezeptoren berichtet (Ma et al., 2009; Park et al., 2009a), deren Bedeutung für die Kältereaktion jedoch noch nicht geklärt ist.
Polyamine akkumulieren in Pflanzen unter Niedrigtemperaturbedingungen (Lee et al., 1995; Shen et al., 2000; Kim et al., 2002b; Pillai et al., 2004; Cuevas et al., 2008; Kovacs et al., 2010). Es handelt sich um Verbindungen, die aufgrund ihrer biochemischen Eigenschaften in der Lage sind, mit Makromolekülen wie DNA, RNA, Proteinen oder Phospholipiden zu interagieren und deren Struktur und Funktion zu regulieren (Galston und Sawhney, 1990). Kim und Kollegen (2002b) berichteten, dass Kälteeinwirkung die Putrescin-Akkumulation in Tomatenblättern erhöht. Dieser Anstieg scheint eine schützende Funktion zu haben und wird durch ABA negativ kontrolliert (Kim et al., 2002b). Hummel und Kollegen (2004) beschrieben, dass die Kältetoleranz von Pringlea antiscorbutica mit der Akkumulation und Aufrechterhaltung von Polyaminen verbunden ist. Darüber hinaus erhöht die Überexpression von CaPF1, einem Gen, das für ein mit der Gefriertoleranz von Paprika zusammenhängendes Protein kodiert, in Kiefern die Gefriertoleranz aufgrund einer hohen Polyaminakkumulation (Tang et al., 2007). Kürzlich erbrachten Cuevas und Mitarbeiter (2008) genetische Beweise für die Bedeutung von Polyaminen bei der Regulierung der Kälteakklimatisierung durch Modulation der ABA-Biosynthese und der Genexpression. Sie untersuchten die Frosttoleranz von zwei Mutanten mit einem Defekt in der Polyaminbiosynthese, adc1 und adc2, und stellten fest, dass beide im Vergleich zum Wildtyp eine geringere Fähigkeit zur Kälteakklimatisierung haben. Niedrige Polyamingehalte in adc1- und adc2-Mutanten korrelieren mit niedrigen Gehalten an kälteinduzierter ABA-Akkumulation aufgrund einer reduzierten Induktion von ABA-biosynthetischen Genen als Reaktion auf niedrige Temperaturen, was darauf hinweist, dass Polyamine die Akkumulation von ABA bei niedrigen Temperaturen positiv regulieren (Cuevas et al, 2008).
Die Überexpression von GhDREB1, einem Baumwollgen, das einen Transkriptionsfaktor kodiert, in Tabak erhöht die Toleranz gegenüber niedrigen Temperaturen, obwohl Wachstum und Blütezeit verzögert sind (Shan et al., 2007). Die Expression von GhDREB1 in Baumwolle wird durch niedrige Temperaturen induziert, aber durch GA gehemmt, was auf eine mögliche Beteiligung dieses Gens an der Wachstumsregulierung durch GA hinweist (Shan et al., 2007). Kürzlich wurden genetische Beweise veröffentlicht, die eine Verringerung der GA-Funktion zeigen, wenn die Pflanzen niedrigen Temperaturen ausgesetzt sind (Achard et al., 2008). Es wurde vorgeschlagen, dass die Verringerung des Pflanzenwachstums hauptsächlich auf eine Anhäufung von DELLAs zurückzuführen ist, einer Familie von Proteinen, die als negative Regulatoren von GA-abhängigen Pflanzenprozessen wirken (Achard et al., 2008). Darüber hinaus scheint die Anhäufung von DELLAs auch zur verbesserten Frosttoleranz beizutragen, die durch die CBF1-Expression vermittelt wird, wenn auch über einen Weg, der unabhängig vom CBF-Regulon ist (Achard et al., 2008).
Es wurden auch Ergebnisse beschrieben, die eine wichtige Rolle von NO bei der Reaktion von Pflanzen auf niedrige Temperaturen zeigen. Bei Erbsen wurde berichtet, dass niedrige Temperaturen die Aktivität der NO-Synthase (NOS) und der S-Nitrosoglutathion-Reduktase (GSNOR) erhöhen, zwei Enzyme, die an der NO-Biosynthese beteiligt sind (Corpas et al., 2008). In Arabidopsis steigt der NO-Gehalt unter Kältebedingungen als Folge der Induktion der Nitratreduktase (NR)-Aktivität (Zhao et al., 2009). Darüber hinaus zeigen Doppelmutanten für NR1 und NR2 (nia1nia2), die nicht in der Lage sind, NO nach Kälteexposition zu akkumulieren, im Vergleich zu Wildtyp-Pflanzen eine verringerte Fähigkeit zur Kälteakklimatisierung (Zhao et al., 2009). Die molekulare Analyse der nia1nia2-Mutanten ergab, dass die Kälteinduktion von P5CS1 und die Repression von ProDH und damit die Prolinakkumulation in diesen Pflanzen viel geringer ist als in Wildtyp-Pflanzen, was ihre verminderte Fähigkeit zur Kälteakklimatisierung erklären würde (Zhao et al., 2009).
Brassinosteroide sind eine Klasse von Steroiden, die an der Steuerung einer breiten Palette von Pflanzenreaktionen beteiligt sind (Sasse, 2003). Jüngste Ergebnisse unterstützen eine mögliche Rolle von BR bei der Kältesignalisierung. Arabidopsis- und Brassica napus-Sämlinge, die mit exogenem BR behandelt wurden, weisen eine erhöhte Toleranz gegenüber niedrigen Temperaturen auf, die von Veränderungen in der kälteinduzierten Genexpression abhängig ist (Kagale et al., 2007). Xia und Kollegen (2009) fanden heraus, dass BRs auch die Toleranz gegenüber niedrigen Temperaturen bei Gurken positiv regulieren, indem sie die NADPH-Oxidase-Aktivität und die H2O2-Akkumulation kontrollieren.
Tiefe Temperaturen induzieren die ET-Produktion bei Arten wie Bohne (Field, 1981), Tomate (Ciardi et al., 1997) oder Winterroggen (Yu et al., 2001). Darüber hinaus erhöht die exogene ET-Applikation bei Rhododendron-Pflanzen deren Frosttoleranz (Harber und Fuchigami, 1989), und kälteexponierte Winterroggenpflanzen weisen höhere ET-Spiegel auf, die die Akkumulation von Frostschutzproteinen in den Blättern steuern und die Frosttoleranz der Pflanze erhöhen (Yu et al., 2001). Die konstitutive Überexpression des Tomatengens JERF3, das für einen Transkriptionsfaktor im Zusammenhang mit ET-Signalen kodiert, erhöht in Tabak die Frosttoleranz, indem es die Expression von Genen induziert, die für antioxidative Enzyme kodieren, was zu einer Reduzierung von ROS führt (Wu et al., 2008). Darüber hinaus hemmt die Antisense-Expression von TERF2/LeERF2, einem Tomatengen, das für einen ET-induzierbaren Transkriptionsfaktor kodiert, in Tomate und Tabak die ET-Produktion und verringert die Frosttoleranz. Im Gegensatz dazu erhöht die Überexpression von TERF2/LeERF2 in Tabak und Tomate die Gefriertoleranz durch Aktivierung der kälteinduzierten Genexpression (Zhang und Huang, 2010). Wie bereits beschrieben, scheint die Bedeutung von ET in der Kältesignalgebung klar zu sein, und es ist noch sehr wenig über die Mechanismen bekannt, die seine Funktion vermitteln.
In umfangreichen Arbeiten wurde über potenziell wertvolle Auswirkungen der Behandlung mit Salicylsäure (SA) auf die Kälte- und/oder Gefriertoleranz bei Getreide berichtet (Janda et al., 1999; Kang und Saltveit, 2002; Szalai et al., 2000; Tasgin et al., 2003; Saltveit und Hepler, 2004), Bohnen (Ding et al., 2002), Gurken (Kang und Saltveit, 2002), Tomaten (Ding et al., 2002), Bananen (Kang et al., 2007) und persischem Flieder (Bernard et al., 2002). Die Rolle von SA bei der Kältetoleranz von Pflanzen scheint mit verschiedenen Schutzreaktionen zusammenzuhängen, wie z. B. der Zunahme der Aktivität antioxidativer Enzyme (Janda et al., 1999; Kang und Saltveit, 2002) und der Verstärkung der Eiskernbildungsaktivität im Apoplast (Tasgin et al., 2003). Im Gegensatz zu diesen Daten weisen neuere Ergebnisse darauf hin, dass SA ein negativer Regulator der Kälteakklimatisierung in Arabidopsis ist (Miura und Ohta, 2010). Zwei SA-akkumulierende Mutanten, siz1 und acd6, haben eine verringerte Fähigkeit zur Kälteakklimatisierung und reagieren empfindlicher auf Kältestress, hauptsächlich aufgrund einer geringeren Expression von CBF3 und dem entsprechenden Regulon (Miura und Ohta, 2010). Die Wiederherstellung der SA-Akkumulation auf Wildtyp-Niveau unterdrückt die Empfindlichkeit dieser Mutanten gegenüber Kälte und Frost (Miura und Ohta, 2010).