Haley számos filmben szerepelt, köztük a Damnation Alley, John Schlesinger A sáska napja és a Losin’ It című filmekben, valamint vendégszerepelt a televízióban. Ismert gyerekszínész, ő játszotta Kelly Leak szerepét a Rossz hírek mackók című vígjátékban. Szerepelt még a The Bad News Bears-ben a Breaking Training és a The Bad News Bears Go to Japan című filmekben.
Eljátszotta Moochert Peter Yates 1979-es, elismert Breaking Away című filmjében, majd később az azonos című, rövid életű tévésorozatban. A hetvenes években gyakran játszott kemény, dühös, pattanásos, hosszú hajú senkiházit; bár játékfilmes debütálásában, az 1972-es The Outside Man (A külső ember) című rendhagyó filmben Ericet alakította, egy fiút, aki látszólag annyira kétségbeesetten magányos, hogy megpróbál imponálni az őt és édesanyját (Georgia Engel) túszul tartó maffiagyilkosnak. Haley forgatott egy pilotot is a népszerű brit vígjáték, a The Young Ones amerikai változatához, melynek címe Oh, No! Ne őket!!! 1974-ben Normot, a kis senkiházi kölyköt alakította a szombat reggeli gyerekműsor 12. epizódjában, a Shazam! A pletykák szerint 1984-ben Haley barátja, Johnny Depp elkísérte őt Wes Craven A Nightmare on Elm Street című filmjének meghallgatására; ahelyett, hogy Haley-t választották volna ki egy szerepre, Depp volt az, akit Craven rendező kiszúrt, és megkérdezte tőle, hogy szeretne-e olvasni egy szerepre. Haley eredetileg a film antagonistájának, Freddy Kruegernek a szerepére jelentkezett, de végül Robert Englunddal szemben alulmaradt az 1984-es filmváltozatban.
Haley színészi karrierje az 1990-es évek nagy részében és a 2000-es évek elején szunnyadt, amikor San Antonióba költözött, és végül a rendezés felé fordult, és televíziós reklámok producereként és rendezőjeként aratott sikert.
Sean Penn ajánlásával Haley 2006-ban tért vissza a színészethez, először Steven Zaillian All the King’s Men című filmjében tűnt fel Penn mellett Sugar Boy, a testőre szerepében, majd a kritikusok által elismert alakítást nyújtott egy nemrég feltételesen szabadlábra helyezett szexuális bűnözőként Todd Field Little Children című filmjében. Elmondása szerint a szerepre való felkészülésére nagy hatással volt az édesanyja és testvére, True közötti kapcsolat, aki heroinfüggőséggel küzdött, mielőtt túladagolásban meghalt. Haley-t ezért az alakításért Oscar-díjra jelölték a legjobb férfi mellékszereplő kategóriában, és 2007-ben meghívták a Filmművészeti és Filmtudományi Akadémia tagjává.
Haley-nek van egy produkciós cége, a JEH Productions San Antonióban. 2008-ban szerepelt a Semi-Pro című filmben, majd Kate Beckinsale, Guy Pearce és Dakota Fanning oldalán a Szárnyas teremtmények című filmben játszott. Szerepel továbbá Zack Snyder 2009-es adaptációjában, Alan Moore képregényének, a Watchmen-nek a főszerepében, mint Rorschach, egy maszkos igazságosztó, aki egy jelmezes hősgyilkos kilétének kiderítésén dolgozik, amiért Haley számos kritikus elismerését kapta. A filmben újra találkozott a Kisgyerekek sztárjával, Patrick Wilsonnal is, aki Nite Owl II-t, Rorschach egykori társát alakította. Szintén 2010-ben Haley szerepelt a Martin Scorsese által rendezett Shutter Island című filmben, ahol egy bűnözői elmegyógyintézet betegét alakította.
Haley játszotta Freddy Krueger szerepét az Egy rémálom az Elm utcában remake-ben. A sorozat három részében is leszerződött a szerepére.
Haley állandó szereplője volt az Emberi célpont című sorozatnak, mint Guerrero, a főszereplő, Christopher Chance szövetségese. A sorozat premierje 2010. január 17-én volt a Fox csatornán, és két évadot élt meg, mielőtt 2011 májusában törölték.
A 2012-es Dark Shadows filmadaptációban Willie Loomis-t alakította Tim Burton rendezésében, és a Steven Spielberg által rendezett Lincolnban Alexander H. Stephens konföderációs alelnököt játszotta. Ő játszotta a “The Terror” nevű főgonoszt az Amazon által újraindított The Tick című sorozatban.