3.1 Hymenoptera
A kb. 15%-a a kb. 150 000 hártyásszárnyú fajnak a 15%-a növényevő. Ez a becslés magában foglalja a nektárral és virágporral táplálkozó méheket, a növényi exudátumokkal táplálkozó hangyákat, a gombatermesztő hangyákat (beleértve a levélvágó hangyákat) (2I. ábra), a növényevő darazsakat és a bazális hüllőfélék (korábban Symphyta) vonalainak parafiletikus csoportját, amelybe a fűrészlegyek, a szarvacskák és a fadarazsak tartoznak. Sok hártyásszárnyú bensőséges táplálkozási szimbiózist alakított ki a gombákkal. Amint azt Biedermann és Vega (2020) áttekintette, a gombákkal szimbiózisban élő növényevő hártyásszárnyúak csoportjai közé tartoznak a gombatermesztő hangyák, amelyek olyan növényeket takarítanak be, amelyeken gombákat termesztenek, majd táplálkoznak, a fadarazsak, amelyek magányos lárváik táplálására gombákat oltanak a xilémbe, és a szúrós méhek, amelyek a nektárban növekvő gombák kultúrájával táplálják lárváikat. Ezek a gombák főként a gyenge minőségű táplálék, például a fa vagy a levelek emésztését segítik elő, de lebontják és méregtelenítik a növényi védekező vegyületeket is. Ami a bakteriális mutualistákat illeti, a mézelő méhek bélmikrobiomja a gazda-mikroba kölcsönhatások modelljévé vált, és korábbi áttekintésekben intenzíven tárgyalták (Douglas, 2019; Engel et al., 2016; Zheng et al., 2018). A megkülönböztető bélbaktérium-vonalak vertikálisan terjednek a szociális kapcsolatokon keresztül, ami valószínűleg megkönnyíti a gazda-szimbionta koevolúciót (Engel és Moran, 2013; Moran et al., 2019). Ez a szociális méhmodell azonban nem reprezentatív a magányosan élő méhek túlnyomó többségére (a > 17 500 faj > 90%-a) (2J ábra). A társas méhekhez képest a magányos méhek bélmikrobiomjukban nagyobb diverzitást és variabilitást mutatnak, ami erősen függ a környezettől és attól, hogy a mikrobák hogyan terjednek az egyes rovarok között (Voulgari-Kokota et al., 2019). Egy nemrégiben készült tanulmány kimutatta, hogy a megachilid méhek mikrobiomja például az általuk látogatott virágoktól függ (McFrederick et al., 2017), Kim et al. (2019) pedig azt találta, hogy a beporzó Hymenopterák akár a növényi szimbionták horizontális átvitelének ágensei is lehetnek. Ez utóbbi tanulmányban egy Streptomyces-törzs a rizoszférából a szamóca gyökereibe kerülve egészen a virágaikig jut, majd a beporzó mézelő méhek átviszik más virágokra. A gombás hangyákhoz hasonlóan (lásd alább) a vizsgált Streptomyces-törzs nemcsak a méheket, hanem a növényeket is megvédte a kórokozóktól. A többi növényevő hártyásszárnyúak csoportjában, főként a fűrészlepkék, hangyák és epés darazsak szimbiontáit is nagymértékben tanulmányozták, és áttekintésünkben részletezzük a legújabb vizsgálatok eredményeit.
Evolúciós történetük során számos hangyafaj szerzett vertikálisan átvihető bakteriális szimbiontákat (Moreau, 2020). A legtöbb növényevő hangya lombkorona-gyűjtögetőnek tekinthető, amelyek növényi exudátumokkal, rovarmézharmattal, virágporral és gerincesek hulladékával táplálkoznak, és kevés nitrogénhez jutnak még akkor is, ha táplálékukat ragadozással egészítik ki. A Cephalotes, Dolichoderus és Camponotus hangyáknál genomikai bizonyítékok arra utalnak, hogy a bélben található baktériumok hasznos nitrogén-metabolikus szolgáltatásokat végezhetnek gazdájuk számára (Bisch et al., 2018; Gil et al., 2003; Hu et al., 2018). A növényevő hangyák szimbiontákkal való gazdagodása és egyes bélbaktériumok rokonsága a hüvelyes növényekkel mutualista kapcsolatban álló nitrogénmegkötő rizobiumokkal miatt egyes szerzők azt feltételezik, hogy az endoszimbionták elősegítették a “növényevő” életmód kialakulását és fenntartását ebben a rovarcsaládban (Kaltenpoth és Flórez, 2020; Russell és mtsai., 2009; Stoll és mtsai., 2007). A nitrogénmegkötést eredetileg mutualista szolgáltatásként tételezték fel, de e tevékenység in vivo bizonyítása a hangyák belső szimbiózisában élő szimbiontákkal nem sikerült, és a shotgun (meta)genomikai szekvenálás hasonlóan nem azonosította a nitrogénmegkötés génjeit a nagyszámú endoszimbiontában. Az ilyen erőfeszítések azonban a szimbiontákat a mutualista nitrogén-újrahasznosításban is érintették, a Cephalotes és a Camponotus rendszerben végzett tanulmányok az in vivo kísérleteket a genomikával kombinálták, hogy alátámasszák az ilyen szerepeket (Feldhaar et al., 2007; Gil et al., 2003; Hu et al., 2018).
Ezeken a taxonokon túl a gombatermesztő levélvágó hangyák (Attina altörzs, Atta és Acromyrmex nemzetség) bensőséges társulásokat alakítottak ki az általuk a betakarított növényi anyagon termesztett gombákkal (áttekintés: Moreau, 2020). E társulásokon kívül azonban a levélvágó hangyák baktériumokkal is szimbiózist alakítottak ki. Bár a bélmikrobiom az attine hangyáknál meglehetősen egyszerű, ezek a fajok vertikálisan átvihető Actinobaktériumokat (pl. Streptomyces) tartanak a kutikulájukban, amelyek antibiotikumokat termelnek a gombás kerti paraziták elnyomására, ami fontos szolgálat annak biztosítására, hogy csak a megfelelő gombák nőjenek a betakarított növényi anyagon (Currie et al., 1999). Ezeket a kutikuláris aktinobakteriális biofilmeket számos gombatermesztő hangya nemzetség vertikálisan terjeszti, ami ezeket a fajokat kivételessé teszi abban, hogy külsőleg és belsőleg is elkülönülő mikrobiomokat tartanak fenn. Úgy tűnik, hogy a bélmikrobiomok összetételét befolyásolja ezeknek az egyéb szimbiontáknak a kutikulán való jelenléte/hiánya: a kutikuláris aktinobaktériumokat hordozó hangyafajok bélmikrobiomjai általában hasonlóbbak, mint a kutikuláris aktinobaktériumokat nem hordozóké, különösen a taxon történetében később keletkezett hangyaláncoknál (Sapountzis et al., 2019).
A kutikuláris szimbiontákkal való kölcsönhatások mellett a bélmikrobiális szimbionták befolyásolhatják a levélvágó hangyák közötti szociális dinamikát a hangyák által felismerési jelzőként használt kutikuláris vegyi anyagok megváltoztatásával. Az Acromyrmex echinatior levélvágó hangyában az antibiotikumos kezelés a fészektársakkal szembeni agresszívebb viselkedéshez vezetett, ami viszont korrelált két olyan gombaellenes vegyület mennyiségének csökkenésével, amelyeket a gombás kerti paraziták ellen termelnek (Teseo et al., 2019). Ezeket a vegyületeket a hangyáknál egyedülálló exokrin metapleurális mirigyek termelik, amelyek antibiotikus tulajdonságokkal rendelkező váladékot is termelnek, amely módosítja a hangyák kutikuláján jelen lévő Actinobacteria közösségeket (Poulsen et al., 2003). Antibiotikumos kezelést követően, amikor a hangyákat ürülékcseppekkel etették, a bélbaktérium-közösség részben helyreállt a normális viselkedéssel együtt (Teseo et al., 2019).
A szúnyogok a növényevő Hymenopterák egy csoportja, amely néhány olyan fajt foglal magában, amelyek a búza komoly kártevői. A négy különböző Symphyta családot (Agridae, Diprionidae, Pamphiliidae és Tenthredinidae) képviselő hat fűrészlegyfaj első átfogó mikrobióta-szűrése (2K ábra) a bélbaktériumok alacsony látszólagos diverzitását mutatta ki. A talált baktériumok főként α- vagy γ-proteobaktériumok voltak, amelyeket elsősorban a gazdanövénynek tulajdonítottak (Graham et al., 2008). Például a vizsgált fajok felében talált Rhanella sp. a gazdanövényből származhatott, mivel más vizsgálatokban (pl. Hashidoko et al., 2002) lombozatból izolálták őket. Egy újabb vizsgálat kimutatta, hogy ezeket a fűrészlepkéket egy új Spiroplasma faj kolonizálja, amelyet mind a kifejlett egyedekben, mind a lárvákban kimutattak, és amely valószínűleg vagy vertikálisan vagy horizontálisan terjed a búza belső szárán táplálkozó lárvák által (Yeoman et al., 2019). Ez a szimbionta számos szénhidrát-anyagcserét, valamint az esszenciális B-vitaminok bioszintézisét kódoló gént hordoz. Továbbá a Spiroplasma génjei kardiolipin-szintázt és kitinázt kódolnak, mindkettő potenciálisan részt vesz a rovarok védekezésében, ami a fűrészlegyeket, mint a Spiroplasma-t védekező szimbiontaként használó másik rovarcsoportot adná hozzá (Ballinger és Perlman, 2019).
A Cynipoidea hártyásszárnyúak vonalába növényi és rovarparaziták egyaránt tartoznak. Ezen a vonalon belül a Cynipidae (kb. 1400 spp.) család teljes egészében gócok kialakítására specializálódott, főként tölgyfákon és rózsabokrokon (Ronquist et al., 2015). A gubacsdarazsak a növényeket a gazdaszervezet fiziológiájának módosítására késztetik, és összetett gubacsszerkezeteket alakítanak ki, amelyek gyakran újszerű növényi szervekre hasonlítanak. A darázslárvák a védő gócban táplálkoznak. Két epederméhfaj petefészkeinek és méregmirigyeinek transzkripciós elemzése kimutatta, hogy úgy tűnik, hogy sok hártyásszárnyú parazitoid fajjal ellentétben az epederméhek nem tartalmaznak vírusgéneket vagy vírusrészecskéket a méregmirigyekben, amelyek segíthetik a növényi sejtek átprogramozását az epeképződéshez (Cambier et al., 2019). Más rendek rovarherbivorjaihoz hasonlóan azonban valószínűsíthető, hogy a méregmirigyekben és/vagy a petefészkekben kifejeződő celluláz gének bakteriális eredetűek. Az ilyen horizontálisan átvitt gének megszerzése fontos adaptáció lehetett a Cynipidae evolúciójában, hogy növényi parazitává váljanak. Mégis, a teljes vonalra vonatkozó filogenomikai megközelítésre van szükség annak további tisztázásához, hogy a celluláz gének horizontális géntranszfer eseményekből származnak-e, ahogy azt a fent tárgyalt Phasmatodea esetében kimutatták (Shelomi et al., 2016).
Védekező szimbiózisokat azonosítottak a növényevő Hymenopteráknál, különösen a levélvágó hangyák (mint fentebb említettük) vagy a méhlárvák gombakertjeit fenyegető kórokozókkal szemben, de eukarióta paraziták ellen is (áttekintve: Flórez et al., 2015 és Kaltenpoth és Engl, 2014). A Bombus terrestis poszméhben például a bélszimbionták csökkentették a Crithidia bombi nevű trypanosomatida parazita által okozott fertőzési arányt (Koch és Schmid-Hempel, 2011).