Introduction

Les mâles de nombreux taxons animaux s’accouplent avec plusieurs femelles, un phénomène généralement expliqué par la notion que le succès reproductif des mâles est limité par le nombre d’œufs qu’ils fertilisent. Les mâles peuvent donc augmenter leur succès reproductif en s’accouplant sans discernement avec de nombreuses femelles . En revanche, on pense que les femelles sont limitées par leur capacité à convertir les ressources en œufs et, finalement, en progéniture viable. On prévoit donc (et on l’observe souvent) que les femelles s’accouplent moins souvent que les mâles et qu’elles choisissent leurs partenaires avec soin. Si de tels schémas sont courants dans certains groupes d’animaux, comme les mammifères, les mâles d’autres groupes, comme les oiseaux et les poissons, s’accouplent moins fréquemment que prévu ; au lieu de s’accoupler avec plusieurs femelles, ces mâles améliorent leur succès reproductif en s’occupant de leur progéniture, troquant ainsi la quantité de la progéniture contre la qualité . Étonnamment, les mâles de certains groupes ne s’accouplent pas avec plusieurs femelles et n’investissent pas dans les soins paternels, mais investissent dans la fertilisation des œufs d’une seule femelle. Ce phénomène, connu sous le nom de monogamie (monogamie masculine), est très répandu sur le plan taxonomique et il a été démontré qu’il avait de nombreuses origines indépendantes. Son existence a constitué un défi pour les biologistes de l’évolution, car il n’est pas initialement apparent quels avantages les mâles pourraient obtenir en renonçant à des accouplements supplémentaires.

La théorie récente fournit des prédictions claires et directes des circonstances dans lesquelles la monogynie peut évoluer – la monogynie est favorisée par rapport à la polygynie lorsqu’il existe un rapport sexuel effectif biaisé par les mâles , défini comme le rapport entre les mâles et les femelles adultes qui s’accouplent au moins une fois. En outre, il est suggéré que de tels rapports de sexe biaisés par les mâles apparaissent de concert avec un dimorphisme sexuel de taille biaisé par les femelles, car les mâles dans de tels systèmes atteignent souvent la maturation sexuelle plus tôt et ont plus de chances de survivre jusqu’à la maturité. De tels modèles d’histoire de vie ont conduit les scientifiques à prédire une corrélation évolutive entre les dimorphismes de taille sexuelle biaisés par les femelles, les rapports sexuels biaisés par les mâles et la monogynie. En outre, la monogynie coïncide souvent avec l’évolution de comportements d’accouplement extrêmes (examinés dans ).

Cette étude a entrepris de tester la monogynie chez l’araignée de pêche sombre Dolomedes tenebrosus Hentz, 1843 (Araneae, Pisauridae), l’une des neuf espèces néarctiques du genre . Alors que les femelles et les mâles de la plupart des espèces de Dolomedes sont de taille similaire, D. tenebrosus présente un dimorphisme sexuel extrême : les femelles pèsent 14 fois plus que les mâles et ont des céphalothorax 2,5 fois plus larges (voir le matériel supplémentaire électronique, figure S1). Comme beaucoup d’araignées, D. tenebrosus vit de 1 à 2 ans, mais les sexes semblent avoir des stratégies d’histoire de vie différentes. Sur des centaines de juvéniles collectés sur le terrain et élevés en laboratoire sur une période de 4 ans, les mâles sont toujours arrivés à maturité la même saison, alors que les femelles ont pris une année supplémentaire pour arriver à maturité (S. K. Schwartz 2007-2010, observation personnelle). De plus, au cours d’une même saison, les mâles arrivent à maturité plus tôt que les femelles (figure 1a). Ces différences dans l’histoire de la vie sont prédictives d’un sex-ratio biaisé par les mâles, une condition préalable supposée pour l’évolution de la monogynie. Cette étude visait à examiner le sex-ratio sur le terrain et à effectuer des essais en laboratoire pour déterminer le système d’accouplement de D. tenebrosus.

Matériel et méthodes

Nous avons collecté des mâles et des femelles immatures de D. tenebrosus sur une période de 4 ans dans le comté de Lancaster près de Lincoln, Nebraska, et nous avons enregistré le rapport des sexes et les temps de maturation des individus. Pendant 2 ans, nous avons effectué des essais d’accouplement en laboratoire pour étudier la dynamique du système d’accouplement. Suite à notre observation de la mort obligatoire des mâles (voir Résultats), nous avons mesuré le rythme cardiaque des mâles après l’accouplement. Nous avons également disséqué les pédipalpes (organes de transfert du sperme) de mâles vierges afin de déterminer si les mâles D. tenebrosus transportent du sperme dans leurs deux pédipalpes. Sur le terrain, nous avons suivi le comportement de recherche d’accouplement des mâles relâchés afin de déterminer l’accessibilité de plusieurs femelles. Enfin, comme la monogynie est censée évoluer dans des systèmes où le sperme du premier mâle est prioritaire, nous avons effectué des essais comportementaux en laboratoire pour tester les prédictions de la priorité du sperme du premier mâle en examinant si les mâles font la distinction entre les indices de soie vierge et non vierge. Pour les détails de nos méthodes et de nos données, voir le matériel supplémentaire électronique.

Résultats et discussion

Les collectes sur le terrain ont révélé que les mâles D. tenebrosus sont plus nombreux que les femelles presque 3 : 1 au début de la saison de reproduction (figure 1b), confirmant ainsi un sex-ratio biaisé par les mâles. Le comportement d’accouplement observé au laboratoire (n = 24) et une fois sur le terrain était similaire à celui décrit précédemment, sauf que lors de chaque accouplement, instantanément avec l’acte de transfert de sperme et sans implication apparente de la femelle, les jambes du mâle se sont repliées sous son corps et il est resté suspendu sans bouger à l’ouverture génitale de la femelle, semblant mort (figure 2 ; matériel supplémentaire électronique, vidéo S1). Tous les mâles dans cette position ne réagissaient pas au toucher et ne se remettaient jamais de cet état d’immobilité. Les observations d’un sous-ensemble de mâles (n = 15) ont confirmé que les battements de cœur s’arrêtent en quelques heures (164 ± 9 min ; matériel électronique supplémentaire, figure S2). Nos résultats révèlent un nouveau cas de monogynie impliquant la mort obligatoire du mâle.

Le transfert de sperme chez les araignées implique le gonflement du bulbe hématodochal du pédipalpe mâle. Après maturation, les mâles éjaculent sur une toile spermatique et récupèrent ensuite les spermatozoïdes pour les transporter dans leurs pédipalpes . Le bulbe hématodochal se dilate hydrauliquement en raison d’une augmentation de la pression de l’hémolymphe et chez la plupart des araignées, après le transfert du sperme, le bulbe se contracte ensuite. Chez D. tenebrosus, le bulbe hématodochal reste étendu (voir le matériel supplémentaire électronique, figure S3) et vraisemblablement non fonctionnel. Ce type de défiguration génitale n’est connu que chez une seule autre espèce autosacrifiante apparentée lointaine, Tidarren sisyphoides . Curieusement, contrairement à T. sisyphoides (qui enlève un pédipalpe), les mâles de D. tenebrosus conservent leur deuxième pédipalpe, non utilisé. Nous avons disséqué les deux pédipalpes des mâles vierges pour déterminer la présence/absence de sperme. Tous les mâles examinés (n = 5) avaient du sperme dans les deux pédipalpes, et bien que le nombre de sperme n’ait pas été quantifié, il semblait être similaire entre les deux. Ainsi, les mâles de D. tenebrosus peuvent mourir  » prématurément « , avant de réaliser leur plein potentiel reproductif (sensu ).

Similairement à la décharge palpale unique observée chez D. tenebrosus, les mâles d’une autre espèce de Dolomedes déchargent un pédipalpe et descendent immédiatement de leur compagne. Chez Dolomedes triton, peu de femelles acceptent une deuxième insertion du prétendant initial et plus de la moitié des femelles observées ont attaqué un mâle après avoir accepté une seule insertion . Les attaques réussies par les femelles de D. triton sont connues pour fournir un avantage reproductif aux deux partenaires, car les femelles qui réussissent à cannibaliser leur compagnon augmentent la probabilité d’éclosion de leur sac d’œufs . Le cannibalisme sexuel associé au comportement d’autosacrifice chez l’araignée à dos rouge australienne, Latrodectus hasselti, a également été considéré comme adaptatif. Les mâles L. hasselti qui réussissent à se nourrir des femelles pendant l’accouplement bénéficient de deux avantages par rapport aux mâles qui ne réussissent pas : (i) les mâles cannibalisés augmentent leur paternité et (ii) les femelles qui cannibalisent sont moins réceptives à des accouplements supplémentaires. L’occurrence du cannibalisme sexuel chez D. tenebrosus n’a pas été examinée dans cette étude, et les avantages potentiels de l’autosacrifice pour les mâles de D. tenebrosus n’ont pas encore été identifiés.

Les pédipalpes de D. tenebrosus sont obligatoirement défigurés pendant la copulation, représentant une forme de mutilation génitale. Dans une vaste étude phylogénétique du comportement d’autosacrifice et de la mutilation génitale à travers les araignées aranéoïdes (construisant des toiles), l’autosacrifice a été supposé avoir évolué au moins cinq ou six fois dans les lignées avec la mutilation génitale . Étant donné la nature obligatoire du comportement d’autosacrifice prématuré et de la mutilation génitale chez D. tenebrosus, nos données ne peuvent pas aborder la chronologie de l’évolution concernant l’origine de ces traits. Néanmoins, Miller a suggéré que lorsque la mutilation génitale et le rapport de masculinité sont présents, le terrain est préparé pour l’évolution d’un comportement adaptatif d’autosacrifice masculin. En conséquence, nous émettons l’hypothèse que la maturation précoce des mâles entraînant un dimorphisme sexuel de taille biaisé par les femelles chez D. tenebrosus peut avoir donné lieu à des rapports sexuels biaisés par les mâles, ce qui a ouvert la voie à l’évolution de la monogynie chez cette espèce. Nous suggérons en outre que le(s) mécanisme(s) sous-jacent(s) à la mutilation génitale et à l’autosacrifice sont liés et qu’ils ont évolué de concert.

La mortalité élevée des mâles (80-92%) pendant la recherche d’un partenaire a été suggérée comme un facteur important influençant l’évolution de la monogynie chez L. hasselti . Lorsque la chance de rencontrer une deuxième femelle est excessivement faible, les mâles sont censés investir toutes leurs ressources dans la première femelle qu’ils rencontrent . Malgré son rôle probable dans l’évolution de la monogynie chez l’araignée à dos rouge, les explorations théoriques de l’évolution de la monogynie ne considèrent pas les coûts de recherche élevés comme une composante nécessaire. Néanmoins, afin de déterminer si des coûts de recherche élevés peuvent être une force motrice chez D. tenebrosus, nous avons effectué une observation sur le terrain des mâles relâchés. Une proportion étonnante de 50 % d’entre eux a trouvé une femelle dans l’heure qui a suivi leur libération (50 ± 9 min). Dans une situation extraordinaire, un seul mâle a rencontré cinq femelles différentes sur une période de 94 minutes, mais ne s’est accouplé avec aucune d’entre elles, ce qui suggère un certain degré de choix chez les mâles. Enfin, nous n’avons observé aucun cas de prédation et, en fin de compte, nous n’avons trouvé aucune preuve d’un coût élevé pour la recherche d’un partenaire chez D. tenebrosus – soutenant les résultats théoriques selon lesquels les coûts de recherche élevés ne sont pas une composante nécessaire de la monogynie .

En raison d’un rapport sexuel biaisé par les mâles, il a été suggéré que la monogynie est susceptible d’évoluer dans les taxons avec une préséance du sperme du premier mâle . Bien que les modèles de préséance des spermatozoïdes ne soient pas connus pour de nombreux taxons animaux, des traits et des comportements particuliers coïncident souvent avec la préséance des spermatozoïdes du premier mâle, par exemple, la maturation précoce des mâles et la protection précopulatoire des partenaires. En outre, on s’attend à ce que les mâles dans de tels systèmes montrent une forte préférence pour les femelles vierges par rapport aux femelles non vierges, car les mâles auront une part de paternité plus importante avec les premières. Bien que les modèles de préséance des spermatozoïdes chez D. tenebrosus ne soient pas connus, les mâles de l’espèce apparentée D. triton protègent les femelles avant l’accouplement et D. triton et D. tenebrosus présentent tous deux une maturation précoce des mâles (et cette étude) – des observations qui sont cohérentes avec la préséance des spermatozoïdes du premier mâle. Chez D. tenebrosus, nous avons testé la prédiction que les mâles discriminent entre les femelles. En appui à notre prédiction, lorsqu’ils sont exposés à de la soie vierge et non vierge, les mâles passent significativement plus de temps à explorer une arène si elle contient de la soie provenant d’une femelle vierge (ANOVA à mesures répétées : F1,14 = 51,42, p < 0,001). Toutes les données disponibles sont cohérentes avec l’hypothèse selon laquelle les D. tenebrosus ont la préséance des spermatozoïdes du premier mâle – une hypothèse qui reste à tester directement.

En résumé, nous documentons un nouveau cas de monogynie impliquant une forme inhabituelle d’auto-sacrifice masculin – la mort obligatoire du mâle. Alors que la monogynie et le comportement d’autosacrifice associé ont été signalés chez quelques autres espèces (voir le matériel supplémentaire électronique, tableau S1), les mâles D. tenebrosus meurent après un seul acte de transfert de sperme sans implication apparente des femelles. En outre, alors que certains systèmes d’accouplement non conventionnels classiques sont trouvés chez les araignées, tous les exemples précédents proviennent d’araignées aranéoïdes, où l’on suppose que l’auto-sacrifice a évolué à plusieurs reprises . Nous fournissons la première description complète d’une forme extraordinaire de comportement d’auto-sacrifice chez une araignée non-aranéoïde, fournissant un test évolutif indépendant des hypothèses relatives à l’évolution de la monogynie. Chez D. tenebrosus, cette étude fournit de multiples pistes de données cohérentes avec des études antérieures qui suggèrent des corrélations évolutives entre le dimorphisme de taille sexuel biaisé par les femelles, le sex-ratio biaisé par les mâles, les mutilations génitales et la préséance des spermatozoïdes du premier mâle.

Notes de bas de page