REVIEW ARTICLE

L’endométriose intestinale : une maladie bénigne ?

Marco Antonio BassiI ; Sérgio PodgaecII ; João Antonio Dias JúniorIII ; Carlos Walter SobradoIV ; Nicolau D’Amico FilhoV ; Maurício Simões AbrãoVI, *

Étudiant de troisième cycle, Département de gynécologie et d’obstétrique, Faculté de médecine, Université de São Paulo – FMUSP ; Coordinateur de la résidence de chirurgie générale, Hôpital Ipiranga et médecin-chef, département de chirurgie générale et vidéolaparoscopie, Hôpital Ipiranga, São Paulo,SP
IIDoctorat, département de gynécologie et d’obstétrique FMUSP et médecin assistant, clinique gynécologique, Hôpital das Clínicas, Faculté de médecine, Université de São Paulo – FMUSP, São Paulo,SP
IIIDoctorant, Département de gynécologie et d’obstétrique FMUSP et médecin collaborateur, Clinique gynécologique, Hôpital das Clínicas, Faculté de médecine, Université de São Paulo – FMUSP, São Paulo,SP
IVPhD, PhD, Département des cliniques chirurgicales, FMUSP et médecin assistant, Clinique chirurgicale, Hôpital das Clínicas, Faculté de médecine, Université de São Paulo – FMUSP, São Paulo,SP
VGynécologue et coordinateur de la vidéosurveillance, Département de gynécologie, Hôpital Brigadeiro, São Paulo,SP
VIDocteur, Département d’obstétrique et de gynécologie, FMUSP ; Responsable du secteur Endométriose de la Clinique gynécologique, Département d’obstétrique et de gynécologie, Faculté de médecine, Université de São Paulo – FMUSP, São Paulo,SP

RESUMO

Malgré le caractère bénin de l’endométriose, on estime que 1% des cas sont liés à un cancer, surtout lorsque les deux affections se produisent dans les ovaires. Les lésions extra-ovariennes trouvées dans la cloison rectovaginale, le côlon, la vessie, le vagin et le péritoine de la région pelvienne ont également été associées à des néoplasmes malins. Plusieurs caractéristiques du tissu endométrial ectopique le rapprochent du phénotype néoplasique, et l’endométriose elle-même a un comportement typiquement néoplasique avec une capacité à envahir le stroma adjacent et une association avec des lésions à distance. Cette revue met à jour les connaissances diagnostiques, cliniques et thérapeutiques des implants intestinaux de tissu endométriosique, ainsi que leurs relations avec les processus néoplasiques afin de mieux comprendre leur caractère bénin ou leur potentiel éventuel de malignité.

Unitermes : Endométriose. Intestins. Tumeurs.

INTRODUCTION

Décrite pour la première fois par Rokitansky en 18601, l’endométriose est définie comme la présence de glande endométriale et/ou de stroma en dehors de l’utérus2. Cette affection peut provoquer des dysménorrhées, des douleurs pelviennes acycliques, l’infertilité, la dyspareunie et des modifications urinaires et intestinales au cours du cycle menstruel2,3, ce qui souligne sa nature hormonodépendante1.

Bien qu’il existe encore des controverses dans la compréhension de l’endométriose, on sait qu’elle peut affecter le péritoine, l’ovaire, la cloison rectovaginale et l’intestin4,5 et qu’elle représente l’une des principales affections gynécologiques présentant des incertitudes quant à son diagnostic et à son traitement6,7.

La suspicion diagnostique de l’endométriose est principalement clinique, à partir des signes et symptômes susmentionnés qui résultent de cette affection. Des études ont été publiées sur les méthodes de laboratoire possibles pour le diagnostic de l’endométriose8, mais le seul marqueur important détecté pour aider au diagnostic des stades plus avancés de l’endométriose était le CA 125, en particulier dans le sang prélevé au cours des trois premiers jours du cycle menstruel9. Aujourd’hui encore, pour le diagnostic définitif de la maladie, les méthodes invasives permettant de visualiser les lésions évocatrices de la maladie et d’obtenir un échantillon de tissu pour une analyse histologique afin de confirmer la suspicion sont essentielles.

Dans les cas diagnostiqués précocement, le traitement clinique avec l’utilisation d’agents hormonaux est largement préconisé10. Le traitement chirurgical est principalement indiqué pour les cas les plus avancés, sur la base du tableau clinique et des examens d’imagerie, en choisissant, chaque fois que possible, l’approche laparoscopique7.

CLASSIFICATION DE L’ENDOMETRIOSE

En raison des doutes entourant l’étiopathogénie, le diagnostic et le traitement de l’endométriose, ainsi que de son comportement extrêmement variable, plusieurs auteurs ont tenté d’établir une classification permettant d’universaliser la compréhension de cette entité clinique. Le premier d’entre eux fut Sampson11 qui, en 1921, proposa la classification des hématomes endométriaux en fonction de la distribution des adhérences, signalant déjà le comportement agressif de la maladie et indiquant la perspective d’une implication intestinale.

L’American Fertility Society a proposé une classification de l’endométriose selon un système de score recueilli par étapes, de façon analogue à ce qui est fait pour les néoplasmes malins, en considérant (1) la taille de la lésion et le degré d’atteinte (superficielle ou profonde) tant dans le péritoine que dans les ovaires droit et gauche ; (2) l’oblitération du fond postérieur (partielle ou complète) ; et (3) le type d’adhérences (vélamenteuses ou denses) dans les ovaires et les trompes de Fallope, mettant en évidence l’implication totale des fimbriae tubaires par les adhérences12.

A partir de l’observation que la profondeur d’invasion de l’endométriose pelvienne pouvait être significativement plus importante chez les femmes présentant des douleurs pelviennes que chez celles présentant une infertilité seule ; que cette profondeur s’avérait effectivement plus importante chez les patientes plus âgées ; et que les scores établis par l’American Society of Fertility ne reflétaient pas la lésion infiltrante, Koninckx et Martin13 ont proposé en 1992 de classer l’endométriose en trois types en fonction de ses caractéristiques infiltrantes : (1) le type I se caractérise par une infiltration chronique de l’endométriose dans le cul-de-sac de Douglas, l’étendue la plus importante de la maladie étant établie sur la face péritonéale ; (2) le type II correspond à une maladie péritonéale avec rétraction de l’intestin, vers le haut, rendant son accès difficile ; (3) et le type III apparaît dans le cul-de-sac de Douglas comme la pointe d’un iceberg et est appelé adénomyose externe, car l’endométriose se développe dans le muscle lisse du septum rectovaginal.

D’un point de vue histologique, il est possible d’évaluer les lésions en endométriose stromale (caractérisée par la présence d’un stroma morphologiquement similaire à celui de l’endomètre topique à n’importe quel stade du cycle) et endométriose glandulaire (caractérisée par la présence d’un épithélium superficiel ou constituant des espaces glandulaires ou kystiques, associé à des tissus présentant des signes de saignement antérieur). Selon la similarité avec l’épithélium endométrial actif, le modèle glandulaire est sous-classé en (1) bien différencié, lorsque la morphologie des cellules épithéliales est indiscernable de celle de l’endomètre topique dans les différentes phases du cycle ; (2) indifférenciée, lorsque l’épithélium est aplati ou cuboïdal bas, sans endomètre topique correspondant, ressemblant au mésothélium de la muqueuse péritonéale ou lorsque l’épithélium est de type mullérien et distinct de l’endomètre ; et (3) à différenciation mixte, lorsqu’il y a présence des modèles précédents au même endroit14. La possibilité de relier les informations histologiques à la réponse thérapeutique et au pronostic de chaque cas a déjà été identifiée14-16.

Les divers aspects de cette affection ont conduit Nisolle et Donnez4 à introduire un concept selon lequel l’endométriose est divisée en trois maladies distinctes : (1) la maladie péritonéale, qui se caractérise par la présence d’implants superficiels dans le péritoine ; (2) la maladie ovarienne, qui englobe les implants ovariens superficiels et les endométriomes, qui sont les kystes typiques de cette affection ; (3) et la maladie de la cloison rectovaginale.

Endométriose intestinale

La prévalence de l’endométriose intestinale varie de 5,3% à 12% des cas d’endométriose. Le rectum et le sigmoïde représentent ensemble 70 % à 93 % de toutes les lésions endométriales intestinales7,17. Lorsqu’elle compromet le rectum, elle peut provoquer des symptômes obstructifs, ce qui rend difficile la distinction entre une maladie maligne et une maladie inflammatoire18.

Dans une revue de 379 cas d’endométriose extragénitale, une prévalence de 8,9% a été observée et 32,3% des cas étaient concentrés dans la paroi intestinale. La présentation clinique la plus fréquente était la douleur (76,5 %), qui était caractérisée comme cyclique dans 41,2 % des cas19. Les symptômes plus spécifiques, qui dépendent du degré d’atteinte de la paroi intestinale, sont les suivants : douleur rectale irradiant vers le périnée lors de la défécation (52 %), constipation ou diarrhée (25 à 40 %) et alternance de constipation et de diarrhée (14 %). Environ 12% des cas présentent des symptômes typiques de subocclusion intestinale ou d’occlusion intestinale aiguë.

En ce qui concerne les examens complémentaires pour le diagnostic par imagerie de l’endométriose intestinale, l’échographie (US) présente des résultats assez prometteurs14,20. L’US transrectale est utile pour identifier le degré d’atteinte de la paroi intestinale21. L’US endoscopique rectale et la coloscopie ont une sensibilité de 100 % et une spécificité de 67 %14. L’endoscopie rectale, introduite par Ohba et al.22 , a été utilisée avec succès comme méthode diagnostique adjuvante7,14 pour identifier la distance entre la lésion et la lumière rectale, les compressions extrinsèques et les lésions de la sous-muqueuse rectale. L’US transvaginale avec préparation intestinale a déjà montré une sensibilité, une spécificité, des valeurs prédictives positives et négatives et une précision meilleures que l’IRM et le toucher vaginal dans les cas d’endométriose rectosigmoïde et rétrocervicale, se révélant être un examen préopératoire important pour définir les stratégies chirurgicales23.

Les autres examens adjuvants comprennent encore la fibrocoloscopie (pour l’évaluation des processus extrinsèques), l’IRM (figure 1) et le scanner (pour l’évaluation de l’atteinte locale)1. L’IRM semble avoir une spécificité et une sensibilité supérieures à celles du scanner24.

Cependant, aucun de ces examens n’est encore capable de confirmer le diagnostic en soi. La laparoscopie reste le gold standard car, en plus de déterminer le degré et l’étendue des lésions7,25,26, elle permet le prélèvement de tissus et, par conséquent, le diagnostic histologique définitif de la maladie. En outre, c’est la voie d’accès privilégiée pour le traitement chirurgical, car il n’y a actuellement pas de place pour les procédures laparoscopiques purement diagnostiques.

La littérature ne contient pas suffisamment de données sur l’efficacité du traitement clinique de l’endométriose intestinale, car les rapports publiés se réfèrent généralement à des études de cas isolés. Certains auteurs préconisent un traitement clinique préopératoire pour obtenir la réduction de la lésion tissulaire afin que l’intervention chirurgicale soit moins agressive27.

Des études plus anciennes portant sur des groupes plus importants de patients font référence aux résultats de la laparotomie dans le traitement chirurgical de l’endométriose intestinale28. Récemment, bien qu’avec des échantillons plus petits, de nombreux auteurs ont démontré la pertinence de la laparoscopie principalement dans les traitements électifs29,30, dont les résultats sont très bons, avec aucun rapport de récidives et de mortalité, bien que les taux de morbidité soient encore relativement importants31. Dans tous les cas, le traitement de l’endométriose infiltrante est chirurgical, et l’approche dépend de l’expérience du chirurgien et de la détermination de la localisation, de l’étendue et du degré d’infiltration des lésions. L’excision des lésions doit être guidée visuellement, en préservant le tissu sain adjacent au nodule endométriosique, et la résection doit impliquer une partie de la paroi rectale et du cul-de-sac postérieur, si nécessaire. Dans certains cas, une résection segmentaire du rectosigmoïde peut être nécessaire7. Les figures 2 et 3 illustrent la lésion de la paroi intestinale sur la pièce chirurgicale.

Généralement, la paroi intestinale est peu affectée par des implants de tissu endométriosique ne dépassant pas 2cm. Des études ont rapporté des cas de lésions plus avancées pouvant affecter toute la paroi, y compris la lumière intestinale, et entraîner une rétorragie, représentant le processus menstruel endoluminal intestinal44. Une autre question pertinente est l’association entre la profondeur des lésions et la circonférence du rectum compromis. Abrão et al.33 ont observé que les lésions dont l’implication est plus profonde que la couche musculaire interne sont liées à plus de 40% de la circonférence du rectum avec une maladie microscopique.

Les altérations produites dans le tissu endométrial ectopique sont secondaires au processus physiologique menstruel. Au départ, un processus inflammatoire local est déclenché et la phase de réparation qui s’ensuit entraîne une fibrose qui, à un stade très avancé, peut devenir irréversible et résistante à l’hormonothérapie. Le degré et la quantité de tissu fibrotique, présents chez la grande majorité des femmes atteintes d’endométriose (figure 3), sont directement liés à l’étendue de la maladie. Dans les zones les plus touchées, la fibrose peut s’étendre à la graisse et au tissu conjonctif périviscéral34.

Kavallaris et al.35 ont étudié des échantillons d’endométriose colorectale dans des segments de 7,5 cm, et ont observé que la couche séreuse était impliquée dans le processus dans 100 % des cas ; les couches sous-muqueuse et muqueuse étaient touchées dans 34 % et 10 % des cas, respectivement. Anaf et al.36 ont observé que dans 53% des cas les lésions étaient en contact direct avec les éléments nerveux, mais n’ont pas montré de corrélation entre le diamètre des lésions et la profondeur d’invasion par les implants ectopiques. Ribeiro et al.31 ont évalué 125 patientes atteintes d’endométriose intestinale par échographie rectale et ont signalé des lésions superficielles dans 9,6 % des cas et une atteinte musculaire dans 71,2 % des cas.

La résection discale totale peut ne pas être complète chez jusqu’à 40 % des femmes atteintes d’endométriose intestinale, chez qui il peut y avoir une lésion résiduelle. Cette résection incomplète semble provenir du fait que la fibrose de la couche musculaire n’est pas toujours suffisante pour envelopper les lésions endométriotiques intestinales.37.

Endométriose et cancer

Bien que le développement de processus néoplasiques soit peu fréquent dans les cas d’endométriose, qui a été configurée comme une maladie bénigne malgré l’évolution constante de l’affection, on estime que 1% des cas sont liés au cancer.38,39.

L’endométriose présente en effet certaines caractéristiques typiquement néoplasiques, comme la capacité à envahir le stroma adjacent et l’association avec des lésions distantes40. Comme le cancer, l’endométriose peut adhérer à d’autres tissus, les envahir ou les déformer41, bien qu’elle ne donne généralement pas lieu à des états de consomption métabolique42. En outre, les théories étiopathogéniques de l’endométriose font intervenir des facteurs de croissance et des cytokines associés à la régulation de la multiplication cellulaire et de la néoangiogenèse qui peuvent agir dans la carcinogenèse32. Podgaec et al.44 ont démontré que l’endométriose, en tant que maladie inflammatoire, présente des altérations de la composante Th2, représentées par une augmentation relative des cytokines représentatives de ce schéma de réponse immunitaire. Il semble également que les niveaux du facteur de croissance endothélial vasculaire présentent des variations cycliques dans le liquide péritonéal chez les patientes atteintes d’endométriose45, ajouté au fait que la densité vasculaire et la distribution du facteur de croissance endothélial vasculaire et de son récepteur sont significativement plus élevées chez les patientes atteintes d’endométriose profonde affectant le rectum46.

Les formes de cancer ovarien sont généralement particulièrement associées à ce trouble. Environ 78 % des cas de néoplasmes liés à l’endométriose se produisent dans l’ovaire, et les 22 % restants font référence à des tumeurs extraovariennes que l’on trouve généralement dans le septum rectovaginal, le côlon, la vessie, le vagin et le péritoine de la région pelvienne40.

Les changements cellulaires dans les tumeurs mammaires gynécologiques ont fait l’objet d’une étude approfondie. La transformation des cellules malignes semble résulter de modifications de l’expression de proto-oncogènes et de gènes suppresseurs de tumeurs qui agissent également dans le cycle cellulaire. Ces altérations représentent peut-être des événements jouant un rôle important dans la tumorigenèse et la progression tumorale, au moins dans les cas de tumeurs mammaires47.

Des altérations du gène PTEN ont déjà été identifiées dans 21% des kystes endométrioïdes ovariens48. Des études histochimiques ont également montré que des altérations de bcl-2 et de p53 peuvent être associées à la malignité des kystes endométriotiques49.

Selon la concentration du contenu en ADN génomique, les cellules peuvent être classées en ADN diploïde et aneuploïde. En général, les tumeurs classées comme diploïdes sont associées à un pronostic favorable. Ce paramètre du contenu en ADN ne permet pas de distinguer les lésions néoplasiques des lésions non néoplasiques, car il existe des carcinomes et d’autres néoplasmes présentant un schéma diploïde50. Dans le tissu endométrial prélevé sur des kystes ovariens, un modèle diploïde a déjà été identifié dans les tissus sans atypies morphologiques et un modèle aneuploïde dans les tissus atypiques51. Des études in vitro ont suggéré une origine monoclonale de l’endométriose52 ; d’autres auteurs ont observé une perte d’hétérozygotie dans 28 % des lésions des dépôts endométriotiques53.

Endométriose intestinale et cancer

De nombreux cas d’endométriose implantée dans l’intestin sont diagnostiqués tardivement, dès la plainte initiale d’entérorrhagie et après une suspicion de tumeur maligne21,54, car il n’existe pas de symptômes pathognomoniques spécifiques de l’endométriose intestinale, ce qui fait de son diagnostic un défi majeur.

Li et al55 ont rapporté un cas d’obstruction colique aiguë causée par une endométriose implantée dans le rectum, diagnostiquée seulement après des biopsies coloscopiques répétées et des examens d’imagerie qui, pour la plupart, n’ont pas permis de différencier la lésion endométriotique du processus néoplasique, ce qui a conduit les auteurs à recommander des études supplémentaires sur le risque de malignité en cas d’endométriose intestinale.

Jusqu’en 2002, la littérature comptait neuf rapports de malignité d’endométriose intestinale56-57 et des cas isolés ont été décrits au cours des cinq dernières années58-59. Il s’agit généralement de carcinomes endométrioïdes et rarement d’une transformation sarcomateuse.

La possibilité de malignisation de l’endométriose intestinale rend impérative la réalisation d’études histologiques des foyers d’endométriose, surtout si l’on considère que plusieurs caractéristiques morphofonctionnelles du tissu endométrial ectopique le rapprochent du phénotype néoplasique60.

Les processus néoplasiques associés à l’endométriose intestinale ont déjà été montrés comme étant œstrogéno-dépendants, et un cas de malignité suite à un traitement par progestérone a également été rapporté. Kawate et al.61 ont rapporté un cas d’adénocarcinome endométrial provenant d’une endométriose du mésentère du côlon sigmoïde chez une patiente qui avait subi une hystérectomie totale pour un léiome utérin et un traitement hormonal substitutif. Les cellules tumorales étaient positives pour la cytokératine 7 mais négatives pour la cytokératine 20. Les auteurs ont attribué la cause de la malignité de l’endométriose à l’hyperestrogénie, notamment parce que la patiente a suivi un traitement hormonal substitutif pendant 14 ans. Ils ont recommandé une attention particulière dans l’évolution des cas d’endométriose intestinale chez les femmes ayant des antécédents de traitement hormonal substitutif.

Rojas-Cartagena et al.62 ont étudié le rôle du facteur de nécrose tumorale (TNF) et l’implication des récepteurs du TNF dans un modèle expérimental dans lequel l’endométriose intestinale a été induite chirurgicalement chez les rats. Soixante jours après l’opération, des échantillons de tissus et de fluides ont été analysés. L’augmentation de l’expression du TNF et des gènes cibles et la diminution de l’expression des gènes des récepteurs du TNF ont révélé l’implication du système TNF dans la pathogenèse de l’endométriose intestinale. Parmi les différents mécanismes d’action du TNF, nous soulignons à la fois la médiation des manifestations inflammatoires et la destruction des cellules néoplasiques. Les facteurs associés aux récepteurs du TNF ont été corrélés à l’activation de processus antiapoptotiques.

Bien que rarement rapportée, la présence d’endométriose dans les ganglions lymphatiques a conduit certains auteurs à défendre la voie de dissémination rétrograde lymphatique de l’endométriose63. Abrão et al41 ont évalué la taille de la lésion, le nombre de lésions présentes dans l’intestin, les couches de la paroi intestinale et la circonférence de la boucle intestinale compromise par la lésion endométriosique et la présence de ganglions lymphatiques avec des foyers d’endométriose dans 35 cas consécutifs d’endométriose intestinale. L’analyse des échantillons chirurgicaux a révélé la présence de ganglions lymphatiques dans le tissu adipeux péricolique dans 54% des cas et dans 26,3% de ces cas, les ganglions lymphatiques étaient déjà affectés par l’endométriose. Tous les échantillons dont l’épaisseur de la lésion endométriosique était égale ou supérieure à 1,75 cm présentaient une atteinte des ganglions lymphatiques, qui étaient également positifs dans tous les cas où plus de 80 % de la circonférence de l’anse intestinale était affectée par l’endométriose. Selon les auteurs, il s’agit de résultats qui conduisent à reconsidérer l’affirmation selon laquelle la maladie endométriotique serait exclusivement bénigne.

Inegavelmente toutes ces études soulignent l’agressivité de la maladie qui compromet l’intestin, son diagnostic différentiel avec le cancer et le risque accru de maladies malignes concomitantes chez ces patients. La littérature manque encore d’études sur les altérations de la ploïdie de l’ADN dans l’endométriose spécifiques à la lésion infiltrante de la paroi intestinale64. De même, les recherches portant sur l’équilibre entre la prolifération cellulaire et l’apoptose et l’expression de la protéine p53 dans le tissu endométrial implanté dans la paroi intestinale sont inconnues. Des études portant sur ces aspects cellulaires pourront certainement apporter des subsides pour confirmer le caractère bénin attribué à l’endométriose intestinale, récemment remis en cause par certains auteurs.

Conflit d’intérêt : aucun

REFÉRENCES

1. Bianchi A, Pulido L, Espin F, Hidalgo LA, Heredia A, Fantova MJ, et al. Endométriose. Cir Esp. 2007;81:170-6.

2. Abrão MS, Dias JA Jr, Podgaec S. History and epidemiological aspects of endometriosis : A prevalent and long-known disease. Dans : Abrão MS. Endométriose : uma visão contemporânea. Rio de Janeiro : Revinter ; 2000. p.1-11.

3. Podgaec S, Abrão MS. Endométriose : aspects actuels du diagnostic et du traitement. Rev Bras Med. 2004;61:41-6.

4. Nisolle M, Donnez J. L’endométriose péritonéale, l’endométriose ovarienne et les nodules adénomyosiques du septum rectovaginal sont trois entités différentes. Fertil Steril. 1997;68:585-96.

5. Abrão MS, Machado MAC, Campos FGCM, Habr Gama A, Pinotti HW. Endométriose rectale. Rev Hosp Clin Fac Med Univ São Paulo. 1994;49:173-6.

6. Abrão MS, Podgaec S, Carvalho FM, Pinotti JA. Endométriose dans le nerf présacré. Int J Gynecol Obstet. 1999;64:173-75.

7. Abrão MS, Neme RM, Averbach M. Endométriose du septum rectovaginal : diagnostic et traitement spécifiques à la maladie. Arch Gastroenterol. 2003;40:192-7.

8. Abrão MS, Podgaec S, Martorelli Filho B, Ramos LO, Pinotti HW, Oliveira RM. L’utilisation de marqueurs biomécaniques dans le diagnostic de l’endométriose pelvienne. Hum Reprod. 1997;12:2523-7.

9. Abrão MS, Podgaes S, Pinotti JA, Oliveira RM. Marqueurs tumoraux dans l’endométriose. Int J Gynaecol Obstet. 1999;66:19-22.

10. Crosignani P, Olive D, Bergquist A, Luciano A. Progrès dans la prise en charge de l’endométriose : une mise à jour pour les cliniciens. Hum Reprod Update. 2006;12:179-80.

11. Sampson JA. Perforating hemorrhagic (chocolate) cysts of the ovary : Their importance and specially their relation to pelvic adenomas of endometrial type. Arch Surg. 1921;3:245-323.

12. ASRM – Société américaine de médecine de la reproduction. Classification révisée de l’endométriose par l’American Fertility Society : 1996. Fertil Steril. 1997;67:817-21.

13. Koninckx PR, Martin DC. Endométriose profonde : une conséquence de l’infiltration ou de la rétraction ou peut-être une adénomyose externe ? Fertil Steril. 1992;924-8.

14. Abrão MS, Neme RM, Averbach M, Petta CA, Aldrighi JM. Échographie rectale avec une sonde radiale dans l’évaluation de l’endométriose rectovaginale. J Am Gynecol Laparosc. 2004;11:50-4.

15. Abrão MS, Carvalho FM, Marques JA, Melo P, Schupp T, Noronha S. Histologic classification of endometriosis : Its importance to the therapeutic response. In ; World Congress of Endometriosis 4. Salvador ; 1994. .

16. Abrão MS, Neme RM, Carvalho FM, Aldrighi JM, Pinotti JA. Calssification histologique de l’endométriose comme prédicteur de la réponse au traitement. Gynecol Obstet. 2003;82:31-40.

17. Darai E, Thomassin I, Barranger E, Detchev R, Cortez A, Houry S, et al. Feasibility and clinical outcome of laparoscopic colorectal resection for endometriosis. Am J Obstet Gynecol. 2005;192:392-400.

18. Paksoy M, Karabiçak I, Ayan F. Obstruction intestinale due à une endométriose rectale. Mount Sinai J Med. 2005;72:405-8.

19. Douglas C, Rotimi O. Endométriose extragénitale : une revue clinicopathologique d’une expérience de l’hôpital de Glasgow avec des illustrations de cas. J Obstet Gynaecol. 2004;24:804-8.

20. Koga K, Osuga Y, Yano T, Momoeda M, Hirota Y, Kugu K, et al. Characteristic images of deeply infiltrating rectosigmoid endometriosis on transvaginal and transrectal ultrasonography. Hum Reprod. 2003;18:1328-33.

21. Dumontier I, Chapron C, Cahussade S, Dubuisson JB. Utilité de l’échographie endoscopique rectale pour la recherche d’une atteinte digestive de l’endométriose pelvienne : technique et résultats. Gynecol Obstet Fertil. 2002;30:979-84.

22. Ohba T, Mizutani H, Maeda T, Matsuura K, Okamura H. Évaluation de l’endométriose dans les ligaments utéro-sacrés par échographie transrectale. Hum Reprod. 1996;11:2014-7.

23. Abrão MS, Gonçalves MOC, Dias Junior JA, Podgaec S, Chamie LP, Blasbalg R. Comparison between clinical examination, transvaginal sonography and magnetic resonance imaging for the diagnosis of deep endometriosis. Hum Reprod. 2007;187:1-6.

24. Chapron C, Liaras E, Fayet P, Fauconnier A, Vieira M, Barakat H, et al. Imagerie par résonance magnétique dans l’endométriose : l’endométriose profondément infiltrée ne provient pas du septum rectovaginal. Gynecol Obtet Invest. 2002;53:204-8.

25. Pishvaian AC, Ahlawast SK, Garvin D, Haddad NG. Rôle du FNA guidé par l’Eus dans le diagnostic de l’endométriose rectosigmoïde symptomatique. Gastrointest Endosc. 2006;63:331-5.

26. Ikoda F, Vanni D, Vasconcelos A, Podgaec S, Abrão MJ. Microlaparoscopie vs laparoscopie conventionnelle pour la gestion de l’endométriose pelvienne au stade précoce : une comparaison. J Reprod Med. 2005;50:771-8.

27. Almeida OD Jr. Microlaparoscopie et agoniste de la GnRH : Une approche combinée mini-invasive pour le diagnostic et le traitement de la salpingite occlusive isthmica nodosa associée à l’endométriose. JSLS. 2005;9:431-3.

28. Bailey HR, Ott MT, Hartendorp P. Gestion chirurgicale agressive pour l’endométriose colorectale avancée. Dis Col Rectum. 1994;37:743-7.

29. Dupree HJ, Sanagore AJ, Delaney CP, Marcello PW, Brady KM, Falcone T. Laparoscopic resection of deep pelvic endometriosis with rectosigmoid involvement. J Am Coll Surg. 2002;195:754-8.

30. Abrão MS, Sagae EU, Gonzáles M, Podgaec S, Dias JA Jr. Traitement de l’endométriose rectosigmoïde par rectosigmoïdectomie vaginale assistée par laparoscopie. Int J Gynecol Obstet. 2005;91:27-31.

31. Ribeiro PA, Rodrigues FC, Kehdi IP, Rossini L, Abdalla HS, Donadio N, et al. Laparoscopic resection of intestinal endometriosis : A 5-year experience. J Minim Invasive Gynecol. 2006;13:442-6.

32. Sciumè C, Geraci G, Pisello F, Li Volsi F, Facella T, Modica G. Endometriosi intestinale : Una causa oscura di rettorragia ciclica. Ann Ital Chir. 2004;75:379-84.

33. Abrão MS, Podgaec S, Dias Jr JA, Averbach M, Silva LF, Marino de Carvalho F. Les lésions d’endométriose qui compromettent le rectum plus profondément que la couche musculaire interne ont plus de 40% de la circonférence du rectum affectée par la maladie. J Minim Invasive Gynecol. 2008;15(3):280-5.

34. Itoga T, Matsumoto T, Takeuchi H, Yamasaki S, Sasahara N, Hoshi T, et al. Fibrose et métaplasie musculaire lisse dans l’endométriose rectovaginale. Pathol Int. 2003;53:371-5.

35. Kavallaris A, Kohler C, Kuhne-Heidd R, Schneider A. Histopathological extent of rectal invasion by rectovaginal endometriosis. Hum Reprod. 2003;18:1323-7.

36. Anaf V, El Nakadi I, Simon P, Van de Stadt J, Fayt I, Simonart T, et al. Preferential infiltration of large bowel endometriosis along the nerves of the colon. Hum Reprod. 2004;19:996-1002.

37. Remorgida V, Ragni N, Ferrero S, Anserini P, Torelli P, Fulcheri E. How complete is full thickness resection of bowel endometriotic lesions ? A prospective surgical and histological study. Hum Reprod. 2005;20:2317-20.

38. Abrão MS, Podgaec S, Pinotti HW, Oliveira RM. Marqueurs tumoraux dans l’endométriose. Int J Gynecol Obstet. 1999;66:19-22.

39. Mascaretti G, Di Berardino C, Mastrocola N, Patacchiola F. Endométriose : localisations rares dans deux cas. Clin Exp Obstet Gynecol. 2007;34:123-5.

40. Stern RC, Dash R, Bentley RC, Snyder MF, Haney AF, Robboy SJ. Malignité dans l’endométriose : Fréquence et comparaisons des types ovariens et extraovariens. Int J Gynecol Pathol. 2001;20:133-9.

41. Abrão MS, Podgaec S, Dias JA, Averbach M, Garry R, Ferraz Silva LF, et al. Deeply infiltrating endometriosis affecting the rectum and lymph nodes. Fertil Steril. 2006;86:543-7.

42. Thomas EJ, Campbell IG. Défauts génétiques moléculaires dans l’endométriose. Gynecol Obstet Invest. 2000;59(Suppl 1):44-50.

43. Brinton LA, Gridley G, Persson I, Baron J, Bergqvist A. Cancer risk after a hospital discharge diagnosis of endometriosis. Am J Obstet Gynecol. 1997;176(3):572-9.

44. Podgaec S, Abrão MS, Dias JA, Rizzo LV, Oliveira RM, Bacarat EC. Endométriose : Une maladie inflammatoire avec une composante de réponse immunitaire Th2. Hum Reprod. 2007;22:1373-9.

45. Pupo-Nogueira A, Oliveira RM, Petta CA, Podgaec S, Abrão MS. Concentrations du facteur de croissance endothélial vasculaire dans le sérum et le liquide péritonéal des femmes atteintes d’endométriose. Int J Gynaecol Obstet. 2007;99:33-7.

46. Machado DE, Abrao MS, Berardo PT, Takiya CM, Nasciutti LE. La densité vasculaire et la distribution du facteur de croissance endothélial vasculaire (VEGF) et de son récepteur VEGFR-2 (Flk-1) sont significativement plus élevées chez les patientes présentant une endométriose profondément infiltrée affectant le rectum. Fertil Steril. 2008;90:148-55.

47. Mommers ECM, van Diest PJ, Leonhart AM, Meijier CJ, Baak JP. Expression des protéines liées à la prolifération et à l’apoptose dans l’hyperplasie canalaire habituelle du sein. Hum Pathol. 1998;29:1539-45.

48. Hitti IF, Glasberg SS, Lubicz S. Carcinome à cellules claires arisin dans l’ensométriose extraovarienne : Rapport de trois cas et revue de la littérature. Gynecol Oncol. 1990;39:314-20.

49. Nezhat F, Cohen C, Rehamen J, Gretz H, Cole P, Kalir T. Études immunohistochimiques comparatives des protéines bcl-2 et p53 dans les kystes endométriques ovariens bénins et malins. Cancer. 2002;94:2935-40.

50. Lee AK, Wiley B, Dugan JM, Hamilton WH, Loda M, Heatley GJ, et al. Analyse quantitative de l’ADN et prolifération dans les carcinomes mammaires. A comparison between image analysis and flow cytometry. Pathol Res Pract. 1992;188:428-32.

51. Ballouck F, Ross JS, Wolf BC. Les kystes endométriotiques ovariens : Une analyse des atypies cytologiques et des modèles de ploïdie de l’ADN. Am J Clin Pathol. 1994;102:415-9.

52. Jimbo H, Hitomi Y, Yoshikawa H, Yano T, Momoeda M, Sakamoto A, et al. Evidence for monoclonal expansion of epithelial cells in ovarian endometrial cysts. Am J Pathol. 1997;150:1173-8.

53. Thomas EJ, Campbell IG. Evidence that endometriosis behaves in a malignant manner. Gynecol Obstet Invest. 2000;50(Supp. 1):2-10.

54. Bessmertnaia VS, Galil-Ogly GA, Samoilov MV. Endométriose sygmoïde. Arkh Patol. 2005;67:43.

55. Lin YH, Kuo LJ, Chuang AY, Cheng TI, Hung CF. Endométriose extrapelvienne compliquée d’une obstruction colique. J Chin Med Assoc. 2006;69:47-50.

56. Jones KD, Owen E, Berresford A, Sutton C. Endometrial adenocarcinoma arising from endometriosis of the rectosigmoid colon. Gynecol Oncol. 2002;86:220-2.

57. Cho HY, Kim MK, Cho SJ, Bae JW, Kim I. Endometrial stromal sarcoma of the sigmoid colon arising in endometriosis : A case report and review of the literature. J. Korean Med Sci. 2002;17:412-4.

58. Hoang CD, Boettcher AK, Jessurun J, Pambuccian SE, Bullard KM. Une masse rectosigmoïdienne inhabituelle : Adénocarcinome endométrioïde survenant dans une endométriose colique : Case report and literature review. Am Surg. 2005;71:694-7.

59. Leng J, Lang J, Guo L, Li H, Liu Z. Carcinosarcoma arising from atypical endometriosis in a cesarean scar. Int J Gynecol Câncer. 2006;16:432-5.

60. Falco M, Ragusa M, Oliva G, Miranda A, Parmeggiani D, Sperlongano P, et a. Endometriosi esterna : Patologia di esclusivo interesse ginecologico ? Il punto di vista del chirurgo generale. G Chir. 2007;28:83-92.

61. Kawate S, Takeyoshi I, Ikota H, Numaga Y, Sunose Y, Morishita Y. Endometrioid adenocarcinoma arising from endomatriosis of the mesenterium of the sigmoid colon. Jpn J Clin Oncol. 2005;35:154-7.

62. Rojas-Cartagena C, Appleyard CB, Santiago OI, Flores I. Experimental intestinal endometriosis is characterized by increased levels of soluble TNFRSF1b and downregulation of Tranrsf1a and Trnrsf1b gene expression. Biol Reprod. 2005;73:1211-8.

63. Lorente R, Palacios A, Bravo F, Lopez FJ, Bouhmidi A, Huertas C, et al. Endometriosis de rectosigma com affectión de los ganglios linfáticos. Gastroenterol Hepatol. 2003;26:23-5.

64. Somigliana E, Vigano P, Parazzini F, Stoppelli S, Giambattista E, Vercellini P. Association between endometriosis and cancer : A comprehensive review and a critical analysis of clinical and epidemiological evidence. Gynecol Oncol. 2006 ; 101:331-41.