3.1 Hyménoptères

Environ 15% des ca. 150 000 espèces d’hyménoptères sont phytophages. Cette estimation comprend les abeilles qui se nourrissent de nectar et de pollen, les fourmis qui se nourrissent d’exsudats végétaux, les fourmis fongicoles (y compris les fourmis coupeuses de feuilles) (Fig. 2I), les guêpes phytophages et le groupe paraphylétique des lignées basales d’hyménoptères (anciennement appelé Symphyta) qui comprend les scies, les queues de corne et les guêpes des bois. De nombreux hyménoptères ont établi des symbioses nutritionnelles intimes avec les champignons. Comme l’ont examiné Biedermann et Vega (2020), les groupes d’hyménoptères herbivores ayant des associations symbiotiques avec des champignons comprennent les fourmis cultivatrices de champignons qui récoltent des plantes sur lesquelles des champignons sont cultivés et dont elles se nourrissent ensuite, les guêpes des bois qui inoculent des champignons dans le xylème pour nourrir leurs larves solitaires, et les abeilles sans dard qui nourrissent leurs larves avec une culture de champignons poussant dans le nectar. Ces champignons facilitent surtout la digestion des aliments de mauvaise qualité comme le bois ou les feuilles, mais ils dégradent et détoxifient également les composés défensifs des plantes. En ce qui concerne les mutualistes bactériens, le microbiome intestinal des abeilles est devenu un modèle d’interactions hôte-microbe et a été intensément discuté dans des revues précédentes (Douglas, 2019 ; Engel et al., 2016 ; Zheng et al., 2018). Des lignées bactériennes intestinales distinctives sont transmises verticalement par des contacts sociaux facilitant probablement la coévolution hôte-symbiote (Engel et Moran, 2013 ; Moran et al., 2019). Pourtant, ce modèle d’abeille sociale n’est pas représentatif de la grande majorité des abeilles qui sont solitaires (> 90% des >17 500 espèces) (Fig. 2J). Par rapport aux abeilles sociales, les solitaires présentent une plus grande diversité et variabilité de leur microbiome intestinal, qui dépend fortement de l’environnement et de la façon dont les microbes sont transmis entre les insectes individuels (Voulgari-Kokota et al., 2019). Une étude récente a révélé que le microbiome des abeilles mégachilides, par exemple, dépend des fleurs qu’elles visitent (McFrederick et al., 2017), et Kim et al. (2019) ont découvert que les hyménoptères pollinisateurs peuvent même agir comme des agents de transmission horizontale de symbiotes végétaux. Dans cette dernière étude, une souche de Streptomyces passe de la rhizosphère dans les racines de fraises jusqu’à leurs fleurs, puis est transférée par les abeilles domestiques pollinisatrices vers d’autres fleurs. Comme chez les fourmis cultivatrices de champignons (voir ci-dessous), la souche de Streptomyces étudiée a protégé les abeilles mais aussi les plantes des agents pathogènes. Les symbiotes dans les autres groupes d’hyménoptères herbivores, principalement les tenthrèdes, les fourmis et les guêpes biliaires ont été largement étudiés aussi, et dans notre revue, nous détaillons les résultats d’études récentes.

De nombreuses espèces de fourmis ont acquis des symbiotes bactériens transmis verticalement au cours de leur histoire évolutive (Moreau, 2020). La plupart des fourmis herbivores sont considérées comme des butineuses de la canopée qui se nourrissent d’exsudats végétaux, de miellat d’insectes, de pollen et de déchets de vertébrés, et elles obtiennent peu d’azote même lorsqu’elles complètent leur régime par la prédation. Chez les fourmis Cephalotes, Dolichoderus et Camponotus, des preuves génomiques suggèrent que les bactéries situées dans l’intestin peuvent rendre des services utiles de métabolisme de l’azote à leurs hôtes (Bisch et al., 2018 ; Gil et al., 2003 ; Hu et al., 2018). En raison de l’enrichissement en symbiotes chez les fourmis herbivores et de la parenté de certaines bactéries intestinales avec les rhizobiums fixateurs d’azote qui sont mutualistes avec les plantes légumineuses, certains auteurs ont émis l’hypothèse que les endosymbiontes ont facilité l’origine et le maintien du mode de vie  » herbivore  » dans cette famille d’insectes (Kaltenpoth et Flórez, 2020 ; Russell et al., 2009 ; Stoll et al., 2007). La fixation de l’azote était à l’origine considérée comme un service mutualiste, mais la démonstration in vivo de cette activité par les fourmis symbiotes hébergées à l’intérieur de leur corps s’est avérée difficile, et le séquençage (méta)génomique n’a pas non plus permis d’identifier les gènes de fixation de l’azote dans les endosymbiontes abondants. Ces efforts ont toutefois permis d’impliquer les symbiotes dans le recyclage mutualiste de l’azote, avec des études dans les systèmes Cephalotes et Camponotus combinant des expériences in vivo et la génomique pour soutenir de tels rôles (Feldhaar et al., 2007 ; Gil et al, 2003 ; Hu et al., 2018).

Au delà de ces taxons, les fourmis coupeuses de feuilles fongicides (sous-tribe Attina, genre Atta et Acromyrmex) ont établi des associations intimes avec les champignons qu’elles cultivent sur le matériel végétal récolté (revue dans Moreau, 2020). Cependant, en plus de ces associations, les fourmis coupeuses de feuilles ont établi une symbiose avec des bactéries. Bien que le microbiome intestinal soit assez simple chez les fourmis attardées, ces espèces conservent sur leur cuticule des actinobactéries transmises verticalement (par exemple, Streptomyces) qui produisent des antibiotiques pour supprimer les champignons parasites du jardin, un service important pour s’assurer que seuls les bons champignons se développent sur le matériel végétal récolté (Currie et al., 1999). Ces biofilms actinobactériens cuticulaires sont transmis verticalement par de nombreux genres de fourmis fongicoles, ce qui rend ces espèces exceptionnelles dans la conservation de microbiomes distincts à l’extérieur et à l’intérieur. Notamment, la composition des microbiomes intestinaux semble être affectée par la présence/absence de ces autres symbiotes sur la cuticule : les microbiomes intestinaux des espèces de fourmis qui portent des actinobactéries cuticulaires ont tendance à être plus similaires que ceux qui n’en portent pas, en particulier dans les lignées de fourmis apparaissant plus tard dans l’histoire de ce taxon (Sapountzis et al, 2019).

En dehors des interactions avec les symbiotes cuticulaires, les symbiotes microbiens intestinaux peuvent affecter la dynamique sociale entre les fourmis coupeuses de feuilles en modifiant les produits chimiques cuticulaires que les fourmis utilisent comme indices de reconnaissance. Chez la fourmi coupeuse de feuilles Acromyrmex echinatior, un traitement antibiotique a entraîné un comportement plus agressif à l’encontre des compagnons de nidification, qui a été corrélé à une diminution de l’abondance de deux composés antifongiques, qui sont produits contre les champignons parasites des jardins (Teseo et al., 2019). Ces composés sont produits par des glandes exocrines métapleurales qui sont uniques aux fourmis et qui produisent également des sécrétions aux propriétés antibiotiques qui modulent les communautés d’Actinobactéries présentes sur la cuticule des fourmis (Poulsen et al., 2003). Après un traitement antibiotique, lorsque les fourmis ont été nourries avec des gouttelettes fécales, la communauté bactérienne intestinale a été partiellement restaurée en même temps que le comportement normal (Teseo et al., 2019).

Les mouches à scie sont un groupe d’hyménoptères herbivores, comprenant certaines espèces qui sont des ravageurs graves du blé. Un premier criblage complet du microbiote de six espèces de mouches à scie représentant quatre familles différentes de Symphyta (Agridae, Diprionidae, Pamphiliidae et Tenthredinidae) (Fig. 2K) a révélé une faible diversité apparente de bactéries intestinales. Les bactéries trouvées étaient principalement des α- ou γ-protéobactéries qui ont été principalement attribuées à la plante hôte (Graham et al., 2008). Par exemple, les Rhanella sp. trouvées dans la moitié des espèces examinées peuvent avoir été acquises à partir de la plante hôte car elles ont été isolées du feuillage dans d’autres études (par exemple, Hashidoko et al., 2002). Une étude plus récente a révélé que ces mouches à scie sont colonisées par une nouvelle espèce de Spiroplasma, détectée à la fois chez les adultes et les larves, qui est susceptible d’être transmise verticalement ou horizontalement par l’alimentation des larves sur la tige interne du blé (Yeoman et al., 2019). Ce symbiote porte plusieurs gènes codant pour le métabolisme des glucides ainsi que pour les voies de biosynthèse des vitamines B essentielles. En outre, les gènes de Spiroplasma codent pour la cardiolipine synthase et la chitinase, toutes deux potentiellement impliquées dans la défense des insectes, ce qui ajouterait les mouches à scie comme un autre groupe d’insectes utilisant Spiroplasma comme symbiote défensif (Ballinger et Perlman, 2019).

La lignée des hyménoptères Cynipoidea comprend à la fois des parasites de plantes et d’insectes. Au sein de cette lignée, la famille des Cynipidae (environ 1400 spp.) est entièrement spécialisée dans la formation de galles principalement sur les chênes et les rosiers (Ronquist et al., 2015). Les guêpes à galles incitent les plantes à modifier la physiologie de leur hôte et à développer des structures galliques complexes qui ressemblent souvent à de nouveaux organes végétaux. Les larves de guêpes se nourrissent à l’intérieur de la galle protectrice. Une analyse transcriptionnelle des ovaires et des glandes à venin de deux espèces de guêpes à galles a révélé que, contrairement à de nombreuses espèces de parasitoïdes hyménoptères, les guêpes à galles semblent être privées de gènes viraux ou de particules virales dans les glandes à venin, ce qui pourrait aider à reprogrammer les cellules végétales pour le développement de la galle (Cambier et al., 2019). Cependant, comme pour les insectes herbivores d’autres ordres, il est probable que les gènes de cellulase exprimés dans les glandes à venin et/ou les ovaires soient d’origine bactérienne. L’acquisition de tels gènes transférés horizontalement pourrait avoir été une adaptation importante dans l’évolution des Cynipidae pour devenir des parasites de plantes. Pourtant, une approche phylogénomique sur l’ensemble de la lignée est nécessaire pour élucider davantage si les gènes de cellulase proviennent d’événements de transfert horizontal de gènes comme cela a été montré pour les Phasmatodea discutés ci-dessus (Shelomi et al…, 2016).

Des symbioses défensives ont été identifiées chez les Hyménoptères herbivores, notamment contre les agents pathogènes qui menacent les jardins fongiques des fourmis coupeuses de feuilles (comme mentionné ci-dessus) ou les larves d’abeilles, mais aussi contre les parasites eucaryotes (revue dans Flórez et al., 2015 et Kaltenpoth et Engl, 2014). Chez le bourdon Bombus terrestis, par exemple, les symbiotes intestinaux ont réduit les taux d’infection par le parasite trypanosomatide Crithidia bombi (Koch et Schmid-Hempel, 2011).