Les champignons biotrophes ont développé une gamme de « styles de vie » dans leur relation avec les plantes, du mutualiste au parasite. Les champignons mycorhiziens vésiculaires-arbusculaires forment des relations mutualistes avec les racines de leurs plantes hôtes, dans lesquelles le champignon obtient des sucres de la plante et fournit des phosphates et d’autres minéraux en retour. À l’autre extrême, les champignons de l’oïdium et de la rouille forment une relation obligatoirement parasitaire dans laquelle la plante hôte devient une source de sucres, d’acides aminés et d’autres nutriments. Ces parasites développent un organe spécialisé, l’haustorium (Fig. 1), à l’intérieur des cellules végétales pour le transfert des nutriments de la cellule hôte au thalle fongique. On suppose que l’haustorium joue un rôle clé dans la capacité de ces parasites à concurrencer la plante en développement pour les photoassimilats et autres nutriments, mais des questions fondamentales demeurent quant à la fonction de l’haustorium. Ces questions incluent : Quels sont les principaux nutriments transportés ? Quels mécanismes sont impliqués dans le transport ? Comment les composants individuels de l’interface entre l’haustorium et la cellule hôte contribuent-ils au flux de nutriments ? Et globalement, comment la fonction de l’haustorium est-elle liée à la relation biotrophique entre l’hôte et le parasite ? L’article de Voegele et al. (1) dans ce numéro de PNAS fournit une avancée importante en caractérisant un transporteur de sucre situé à l’interface haustorium-hôte.

Un haustorium se forme lorsqu’un hyphe fongique spécialisé pénètre dans la paroi d’une cellule végétale et s’étend à l’intérieur de cette cellule (réf. 2 ; Fig. 1A). Cependant, l’haustorium n’est pas situé directement dans le cytoplasme de la cellule végétale ; il est entouré d’une membrane extrahaustorielle, un dérivé épaissi de la membrane plasmique de la cellule végétale. Entre la membrane extrahaurale et la paroi de l’haustorium fongique se trouve une couche gélatineuse enrichie en hydrates de carbone, appelée matrice extrahaurale. L’haustorium lui-même contient un complément normal de cytoplasme, de noyaux, de mitochondries et d’autres organites (Fig. 1A). Le cytoplasme de l’haustorium est bordé par une membrane plasmique et par la paroi de l’haustorium (Fig. 1). Pour passer du cytoplasme végétal au cytoplasme haustorial, les substances doivent traverser séquentiellement la membrane et la matrice extrahaustorielles, la paroi haustorielle et la membrane plasmique haustorielle.

Le développement de l’haustorium est l’étape finale d’une voie d’infection dans laquelle la plante hôte joue un rôle majeur. Dans le cas des champignons de la rouille, l’infection commence généralement par la germination d’une spore à la surface de la feuille, suivie par le développement d’un appressorium. Le développement de l’appressorium dépend d’un signal thigmotrophique déclenché par la topographie spécifique de la surface de la feuille de la plante hôte (3). Un pion d’infection formé par l’appressorium pénètre dans la feuille par un pore (stoma), suivi par le développement d’une vésicule sous-matale, d’un hyphe d’infection, d’une cellule mère haustoriale, de la pénétration d’une cellule mésophile photosynthétique par un pion et de l’établissement d’un haustorium. Des membranes artificielles et des surfaces gravées ont été utilisées pour imiter la topographie de la surface des feuilles et induire le développement des structures d’infection in vitro (4-6). Cependant, le développement est incomplet et les haustoria ne sont généralement pas formés à moins que des glucides ne soient ajoutés (7).

Des études d’absorption ont démontré que les sucres et les acides aminés sont transférés de la plante hôte vers les parasites biotrophes (8-11) et soutiennent fortement l’idée que les haustoria jouent un rôle majeur. Cependant, en raison de la localisation intracellulaire des haustoria et de la complexité de l’interface haustorium-hôte, il a été difficile de déterminer quels processus de transfert sont impliqués et où ils sont localisés. Au cours des dernières années, une approche différente a été adoptée, dans laquelle les ADNc des gènes exprimés au cours du développement dans les structures d’infection et les haustoria ont été isolés (12, 13). Voegele et al. (1) ont démontré que l’un des gènes les plus abondamment exprimés dans l’haustorium de la rouille code pour un transporteur de sucre (HTX1). L’analyse de l’ARN a démontré que ce gène était exprimé dans les haustoria isolées des feuilles, mais pas dans les autres structures d’infection induites in vitro. En outre, les auteurs ont démontré que ce transporteur de sucre est localisé dans la membrane de l’haustorium et non dans les membranes des hyphes intercellulaires, fournissant ainsi la première preuve directe que l’absorption de sucre se produit dans l’haustorium et suggérant que l’haustorium peut être le seul site.

Le saccharose est le principal sucre qui est transporté dans les plantes et, par conséquent, il a été spéculé que l’haustorium peut importer directement le saccharose. Des études récentes avec le champignon de l’oïdium indiquent que le glucose, plutôt que le saccharose, pourrait être le sucre importé (14, 15). Les données de Voegele et al. (1) démontrent que le transporteur de sucre HXT1 a une spécificité pour le d-glucose et le d-fructose, confirmant que le glucose/fructose et non le saccharose sont les principaux sucres importés par les haustoria. En outre, les auteurs ont montré que le transport du glucose s’effectue par un mécanisme de symport de protons. Ces résultats soutiennent un modèle de symport protonique pour le transport des nutriments à l’interface des haustoria (réf. 16 ; Fig. 2). Une H+-ATPase membranaire génère un gradient de protons à travers la membrane plasmique de l’haustorium, ce qui fournit l’énergie nécessaire au transport des nutriments (glucose/fructose, acides aminés) de la matrice extrahospitalière vers l’haustorium. L’établissement d’un gradient de protons est possible parce que la matrice extrahaurale est un compartiment scellé, délimité par la membrane extrahaurale du côté de la plante, la membrane haustoriale du côté du champignon, et la bande du col, qui la sépare de l’apoplaste. A l’appui de ce modèle, une H+-ATPase de la membrane plasmique (17) et un transporteur d’acides aminés (18) ont été isolés.

Le travail de Voegele et al. (1) a fourni une pièce importante du puzzle concernant la voie de transport des nutriments à travers l’interface hôte-parasite chez les champignons parasites obligatoires. Cependant, de nombreuses questions demeurent. Le saccharose diffuse-t-il hors de la cellule de la plante hôte dans la matrice extra-hospitalière, ou est-il d’abord clivé dans le cytosol de l’hôte en glucose et fructose ? Quelle enzyme décompose le saccharose ? S’agit-il de l’invertase, dont on sait qu’elle augmente dans les tissus foliaires infectés (19, 20), ou bien de la sucrose synthase ? Une fois le glucose transporté dans l’haustorium, quel sucre est ensuite transporté dans les hyphes intercellulaires ? On a émis l’hypothèse que le mannitol pourrait jouer ce rôle (21). De plus, les cellules photosynthétiques du mésophylle, habituellement productrices de saccharose, qui est activement exporté, deviennent des importateurs nets lorsqu’elles sont colonisées par les champignons de la rouille. Comment le parasite obligatoire manipule-t-il l’hôte pour modifier le flux des sucres ? Existe-t-il des régulateurs de gènes sécrétés par l’haustorium fongique dans la cellule végétale qui modifient ces voies ? Quels autres composés traversent cette interface ? Quelles sont les méthodes utilisées par le champignon pour échapper ou supprimer les mécanismes de défense de l’hôte ? Les résultats de Voegele et al. (1) démontrent élégamment que des approches expérimentales à multiples facettes peuvent apporter des réponses aux rôles des haustoria dans les interactions hôte-parasite.

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