Autres molécules impliquées dans la transduction du signal du froid
Certaines hormones végétales, notamment l’ABA, les polyamines, l’acide gibbérellique (GA), le monoxyde d’azote (NO), les brassinostéroïdes (BR) et l’éthylène (ET), agissent également comme intermédiaires dans la signalisation du froid (figure 19.1).
Figure 19.1. Représentation schématique montrant le rôle des hormones végétales dans la réponse aux basses températures. Les brassinostéroïdes (BR), l’oxyde nitrique (NO), l’éthylène (ET), l’ABA et les polyamines agissent comme régulateurs positifs. Les gibbérellines (GA) agissent comme des régulateurs négatifs. L’acide salicylique (SA) peut agir comme un régulateur positif (céréales, banane) ou négatif (Arabidopsis). Les pointes de flèches et les lignes terminales indiquent respectivement une régulation positive et négative.
Les niveaux d’ABA augmentent chez les plantes exposées à de basses températures et un traitement exogène avec de l’ABA améliore la tolérance au gel (Chen et Gusta, 1983 ; Lang et al., 1989). Chez Cicer arietinum et le blé, il a été observé que l’augmentation de la tolérance à la congélation induite par des traitements exogènes à l’ABA est médiée par des changements dans la composition de la membrane plasmique (c’est-à-dire une augmentation des stérols, des acides gras insaturés, etc.) De plus, les mutants déficients et insensibles à l’ABA ont une capacité réduite d’acclimatation au froid, ce qui indique que l’ABA est essentiel pour une acclimatation complète au froid (Heino et al., 1990 ; Gilmour et Thomashow, 1991 ; Llorente et al., 2000). De plus, l’ABA est impliqué dans la tolérance constitutive d’Arabidopsis au gel (Llorente et al., 2000). Certains composants de la voie de signalisation de l’ABA ont également été impliqués dans la régulation de la réponse au froid. ABI3, un activateur transcriptionnel qui régule l’expression des gènes induits par l’ABA et différents processus végétatifs médiés par l’ABA chez Arabidopsis, renforce l’expression des gènes inductibles par le froid et la tolérance au gel (Tamminen et al., 2001). Un mutant du blé hypersensible à l’ABA, aba27, présente une tolérance constitutive accrue à la congélation et une expression accrue des gènes sensibles à l’ABA dans des conditions de contrôle et de basse température (Kobayashi et al., 2008a). Tous ces résultats montrent un rôle complexe de la voie de signalisation de l’ABA dans la réponse aux basses températures. Des travaux récents ont rapporté l’identification de récepteurs de l’ABA (Ma et al., 2009 ; Park et al., 2009a), bien que leur implication dans la réponse au froid reste encore à déterminer.
Les polyamines s’accumulent dans les plantes en conditions de basse température (Lee et al., 1995 ; Shen et al., 2000 ; Kim et al., 2002b ; Pillai et al., 2004 ; Cuevas et al., 2008 ; Kovacs et al., 2010). Ce sont des composés qui, en raison de leurs propriétés biochimiques, sont capables d’interagir avec des macromolécules comme l’ADN, l’ARN, les protéines ou les phospholipides, en régulant leur structure et leur fonction (Galston et Sawhney, 1990). Kim et ses collègues (2002b) ont rapporté que l’exposition au froid augmente l’accumulation de putrescine dans les feuilles de tomates. Cette augmentation semble avoir un rôle protecteur et est contrôlée négativement par l’ABA (Kim et al., 2002b). Hummel et ses collègues (2004) ont décrit que la tolérance au froid de Pringlea antiscorbutica est associée à l’accumulation et au maintien des polyamines. De plus, la surexpression de CaPF1, un gène codant pour une protéine liée à la tolérance au gel du poivron, chez le pin améliore la tolérance au gel en raison d’une accumulation élevée de polyamine (Tang et al., 2007). Récemment, Cuevas et ses collègues (2008) ont obtenu des preuves génétiques de l’implication des polyamines dans la régulation de l’acclimatation au froid en modulant la biosynthèse et l’expression génétique de l’ABA. Ils ont caractérisé la tolérance au gel de deux mutants défectueux dans la biosynthèse des polyamines, adc1 et adc2, et ont constaté que tous deux ont une capacité réduite d’acclimatation au froid par rapport au type sauvage. Les faibles niveaux de polyamines chez les mutants adc1 et adc2 sont corrélés avec les faibles niveaux d’accumulation d’ABA induite par le froid en raison d’une induction réduite des gènes de biosynthèse de l’ABA en réponse à la basse température, soulignant que les polyamines régulent positivement l’accumulation d’ABA à basse température (Cuevas et al…, 2008).
La surexpression dans le tabac de GhDREB1, un gène du coton codant pour un facteur de transcription, augmente la tolérance aux basses températures, bien que la croissance et le temps de floraison aient été retardés (Shan et al., 2007). L’expression de GhDREB1 chez le coton est induite par les basses températures mais inhibée par les AG, ce qui révèle une implication possible de ce gène dans la régulation de la croissance par les AG (Shan et al., 2007). Récemment, des preuves génétiques ont été publiées, démontrant une réduction de la fonction des AG lorsque les plantes sont exposées à de basses températures (Achard et al., 2008). Il a été proposé que la réduction de la croissance des plantes soit principalement due à une accumulation de DELLA, une famille de protéines qui agit comme régulateur négatif des processus végétaux sensibles aux AG (Achard et al., 2008). De plus, l’accumulation de DELLA semble également contribuer à l’amélioration de la tolérance au gel qui est médiée par l’expression de CBF1, bien que par une voie indépendante du CBF-regulon (Achard et al., 2008).
Des résultats révélant un rôle important du NO dans la réponse des plantes aux basses températures ont également été décrits. Chez le pois, il a été rapporté que la basse température augmente l’activité de la NO synthase (NOS) et de la S-nitrosoglutathione réductase (GSNOR), deux enzymes impliquées dans la biosynthèse du NO (Corpas et al., 2008). Chez Arabidopsis, les niveaux de NO augmentent dans des conditions de froid en conséquence de l’induction de l’activité de la nitrate réductase (NR) (Zhao et al., 2009). En outre, les mutants doubles pour NR1 et NR2 (nia1nia2), qui sont incapables d’accumuler du NO après une exposition au froid, présentent une capacité d’acclimatation au froid réduite par rapport aux plantes de type sauvage (Zhao et al., 2009). L’analyse moléculaire des mutants nia1nia2 a révélé que l’induction par le froid de P5CS1 et la répression de ProDH, et donc l’accumulation de proline, sont beaucoup plus faibles dans ces plantes que dans celles de type sauvage, ce qui expliquerait leur moindre capacité d’acclimatation au froid (Zhao et al., 2009).
Les brassinostéroïdes sont une classe de stéroïdes impliqués dans le contrôle d’une large gamme de réponses végétales (Sasse, 2003). Les résultats obtenus dans des travaux récents soutiennent un rôle possible du BR dans la signalisation du froid. Les plantules d’Arabidopsis et de Brassica napus traitées avec du BR exogène présentent une tolérance accrue aux basses températures qui dépend des changements dans l’expression génétique induite par le froid (Kagale et al., 2007). Xia et ses collègues (2009) ont découvert que les BR régulent également de manière positive la tolérance aux basses températures chez le concombre, en contrôlant l’activité de la NADPH oxydase et l’accumulation de H2O2.
L’exposition aux basses températures induit la production d’ET chez des espèces telles que le haricot (Field, 1981), la tomate (Ciardi et al., 1997) ou le seigle d’hiver (Yu et al., 2001). De plus, l’application d’ET exogène à des plantes de rhododendron augmente leur tolérance au gel (Harber et Fuchigami, 1989), et les plantes de seigle d’hiver exposées au froid montrent des niveaux plus élevés d’ET qui contrôlent l’accumulation de protéines antigel dans les feuilles et augmentent la tolérance des plantes au gel (Yu et al., 2001). La surexpression constitutive chez le tabac du gène JERF3 de la tomate, qui code pour un facteur de transcription lié à la signalisation de l’ET, augmente la tolérance au gel en induisant l’expression de gènes codant pour des enzymes antioxydantes, ce qui entraîne une réduction des ROS (Wu et al., 2008). De plus, l’expression antisens chez la tomate et le tabac de TERF2/LeERF2, un gène de la tomate codant pour un facteur de transcription inductible de l’ET, inhibe la production d’ET et réduit la tolérance au gel. En revanche, la surexpression de TERF2/LeERF2 dans le tabac et la tomate augmente la tolérance au gel en activant l’expression génétique induite par le froid (Zhang et Huang, 2010). Comme décrit précédemment, l’implication de l’ET dans la signalisation du froid semble être claire et très peu est encore connu sur les mécanismes qui médient sa fonction.
Des travaux substantiels ont rapporté des effets potentiels précieux du traitement à l’acide salicylique (SA) sur la tolérance au froid et/ou à la congélation chez les céréales (Janda et al…, 1999 ; Kang et Saltveit, 2002 ; Szalai et al., 2000 ; Tasgin et al., 2003 ; Saltveit et Hepler, 2004), le haricot (Ding et al., 2002), le concombre (Kang et Saltveit, 2002), la tomate (Ding et al., 2002), la banane (Kang et al., 2007) et le lilas de Perse (Bernard et al., 2002). Le rôle du SA dans la tolérance des plantes aux basses températures semble être lié à différentes réponses protectrices, telles que l’augmentation de l’activité des enzymes antioxydantes (Janda et al., 1999 ; Kang et Saltveit, 2002) et l’amélioration de l’activité de nucléation de la glace dans l’apoplaste (Tasgin et al., 2003). En contradiction avec ces données, des résultats récents indiquent que le SA est un régulateur négatif de l’acclimatation au froid chez Arabidopsis (Miura et Ohta, 2010). Deux mutants accumulant le SA, siz1 et acd6, ont une capacité d’acclimatation au froid réduite et sont plus sensibles au stress du froid, principalement en raison d’une expression plus faible de CBF3 et du régulateur correspondant (Miura et Ohta, 2010). La restauration de l’accumulation de SA à des niveaux de type sauvage supprime la sensibilité de ces mutants aux températures de refroidissement et de congélation (Miura et Ohta, 2010).