Biotrophe Pilze haben in ihrer Beziehung zu Pflanzen eine Reihe von „Lebensstilen“ entwickelt, die von der mutualistischen bis zur parasitären Art reichen. Vesikulär-arbuskuläre Mykorrhizapilze gehen mutualistische Beziehungen mit den Wurzeln ihrer Wirtspflanzen ein, bei denen der Pilz Zucker von der Pflanze erhält und im Gegenzug Phosphate und andere Mineralien liefert. Im Gegensatz dazu gehen Mehltau- und Rostpilze eine obligat parasitäre Beziehung ein, bei der die Wirtspflanze zur Quelle für Zucker, Aminosäuren und andere Nährstoffe wird. Diese Parasiten entwickeln ein spezialisiertes Organ, das Haustorium (Abb. 1), innerhalb der Pflanzenzellen, um die Nährstoffe von der Wirtszelle auf den Pilzthallus zu übertragen. Es wird angenommen, dass das Haustorium eine Schlüsselrolle bei der Fähigkeit dieser Parasiten spielt, mit der sich entwickelnden Pflanze um Photoassimilate und andere Nährstoffe zu konkurrieren, aber es bleiben grundlegende Fragen zur Funktion des Haustoriums offen. Dazu gehören: Welches sind die wichtigsten Nährstoffe, die transportiert werden? Welche Mechanismen sind an diesem Transport beteiligt? Wie tragen die einzelnen Komponenten der Grenzfläche zwischen Haustorium und Wirtszelle zum Nährstofffluss bei? Und wie hängt die Funktion des Haustoriums insgesamt mit der biotrophen Beziehung zwischen Wirt und Parasit zusammen? Die Arbeit von Voegele et al. (1) in dieser Ausgabe von PNAS liefert einen wichtigen Fortschritt durch die Charakterisierung eines Zuckertransporters, der sich an der Schnittstelle zwischen Haustorium und Wirt befindet.

Ein Haustorium entsteht, wenn eine spezialisierte Pilzhyphe eine Pflanzenzellwand durchdringt und sich im Inneren der Zelle ausbreitet (Ref. 2; Abb. 1A). Das Haustorium befindet sich jedoch nicht direkt im Zytoplasma der Pflanzenzelle, sondern ist von einer extrahaustorialen Membran umgeben, einem verdickten Derivat der Plasmamembran der Pflanzenzelle. Zwischen der extrahaustorialen Membran und der Haustoriumwand des Pilzes befindet sich eine gelartige Schicht, die mit Kohlenhydraten angereichert ist und als extrahaustoriale Matrix bezeichnet wird. Das Haustorium selbst enthält ein normales Komplement von Zytoplasma, Kernen, Mitochondrien und anderen Organellen (Abb. 1A). Das haustoriale Zytoplasma ist durch eine Plasmamembran und die haustoriale Wand begrenzt (Abb. 1). Um vom pflanzlichen Zytoplasma zum haustorialen Zytoplasma zu gelangen, müssen Substanzen nacheinander die extrahaustoriale Membran und Matrix, die haustoriale Wand und die haustoriale Plasmamembran passieren.

Die Entwicklung des Haustoriums ist der letzte Schritt eines Infektionsweges, bei dem der Pflanzenwirt eine wichtige Rolle spielt. Bei den Rostpilzen beginnt die Infektion typischerweise mit der Keimung einer Spore auf der Blattoberfläche, gefolgt von der Entwicklung eines Appressoriums. Die Entwicklung des Appressoriums hängt von einem thigmotrophen Signal ab, das durch die spezifische Topographie der Blattoberfläche der Wirtspflanze ausgelöst wird (3). Ein vom Appressorium gebildeter Infektionszapfen dringt durch eine Pore (Stoma) in das Blatt ein, gefolgt von der Entwicklung eines substomatalen Vesikels, einer Infektionshyphe, einer haustoriellen Mutterzelle, der Penetration einer photosynthetischen Mesophyllzelle durch einen Zapfen und der Etablierung eines Haustoriums. Künstliche Membranen und geätzte Oberflächen wurden verwendet, um die Topographie der Blattoberfläche zu imitieren und die Entwicklung von Infektionsstrukturen in vitro zu induzieren (4-6). Die Entwicklung ist jedoch unvollständig, und Haustorien bilden sich in der Regel nur, wenn Kohlenhydrate zugesetzt werden (7).

Aufnahmestudien haben gezeigt, dass Zucker und Aminosäuren von der Wirtspflanze in die biotrophen Parasiten übertragen werden (8-11), und stützen die Idee, dass Haustorien eine wichtige Rolle spielen. Aufgrund der intrazellulären Lage der Haustorien und der Komplexität der Schnittstelle zwischen Haustorium und Wirtspflanze war es jedoch bisher schwierig zu bestimmen, welche Übertragungsprozesse beteiligt sind und wo sie stattfinden. In den letzten Jahren wurde ein anderer Ansatz verfolgt, bei dem cDNAs für entwicklungsbedingt exprimierte Gene in Infektionsstrukturen und Haustorien isoliert wurden (12, 13). Voegele et al. (1) zeigten, dass eines der am häufigsten exprimierten Gene im Rost-Haustorium für einen Zuckertransporter (HTX1) kodiert. Die RNA-Analyse zeigte, dass dieses Gen in aus Blättern isolierten Haustorien exprimiert wurde, nicht jedoch in anderen in vitro induzierten Infektionsstrukturen. Außerdem wiesen die Autoren nach, dass dieser Zuckertransporter in der Haustoriummembran und nicht in den Membranen der interzellulären Hyphen lokalisiert ist, was den ersten direkten Beweis dafür liefert, dass die Zuckeraufnahme im Haustorium stattfindet, und darauf hindeutet, dass das Haustorium der einzige Ort sein könnte.

Zucker ist der primäre Zucker, der in Pflanzen transportiert wird, und daher wurde spekuliert, dass die Haustorien Saccharose direkt importieren könnten. Neuere Studien mit dem Mehltaupilz deuten darauf hin, dass der importierte Zucker eher Glukose als Saccharose ist (14, 15). Die Daten von Voegele et al. (1) zeigen, dass der Zuckertransporter HXT1 eine Spezifität für d-Glucose und d-Fructose aufweist, was bestätigt, dass Glucose/Fructose und nicht Saccharose die primären Zucker sind, die von Haustorien importiert werden. Darüber hinaus wiesen die Autoren nach, dass der Glukosetransport über einen Protonensymmetriemechanismus erfolgt. Diese Ergebnisse stützen ein Protonensymport-Modell für den Nährstofftransport an der haustoriellen Schnittstelle (Ref. 16; Abb. 2). Eine membranständige H+-ATPase erzeugt einen Protonengradienten über die haustoriale Plasmamembran, der die Energie für den Transport von Nährstoffen (Glucose/Fructose, Aminosäuren) aus der extrahaustorialen Matrix in das Haustorium liefert. Die Einrichtung eines Protonengradienten ist möglich, weil die extrahaustoriale Matrix ein abgeschlossenes Kompartiment ist, das von der extrahaustorialen Membran auf der Pflanzenseite, der haustorialen Membran auf der Pilzseite und dem Halsband, das sie vom Apoplast abschließt, begrenzt wird. Zur Unterstützung dieses Modells wurden eine Plasmamembran-H+-ATPase (17) und ein Aminosäuretransporter (18) isoliert.

Die Arbeit von Voegele et al. (1) hat einen wichtigen Teil des Puzzles bezüglich des Nährstofftransportweges über die Schnittstelle zwischen Wirt und Parasit bei obligat parasitischen Pilzen geliefert. Es bleiben jedoch viele Fragen offen. Diffundiert Saccharose aus der Wirtszelle in die extrahaustoriale Matrix, oder wird sie zunächst im Zytosol des Wirts in Glucose und Fructose gespalten? Welches Enzym spaltet die Saccharose auf? Handelt es sich um Invertase, von der bekannt ist, dass sie in infiziertem Blattgewebe vermehrt vorkommt (19, 20), oder um Saccharosesynthase? Sobald Glukose in das Haustorium transportiert wird, welcher Zucker wird dann in die interzellulären Hyphen transportiert? Es wurde spekuliert, dass Mannitol diese Rolle spielen könnte (21). Außerdem werden die photosynthetischen Mesophyllzellen, die normalerweise Saccharose produzieren, die aktiv exportiert wird, zu Nettoimporteuren, wenn sie von Rostpilzen besiedelt werden. Wie manipuliert der obligate Parasit den Wirt, um den Zuckerfluss zu verändern? Gibt es Genregulatoren, die vom Haustorium des Pilzes in die Pflanzenzelle abgesondert werden und diese Wege verändern? Welche anderen Verbindungen durchqueren diese Schnittstelle? Welche Methoden wendet der Pilz an, um die Abwehrmechanismen des Wirts zu umgehen oder zu unterdrücken? Die Ergebnisse von Voegele et al. (1) zeigen auf elegante Weise, dass vielfältige experimentelle Ansätze Antworten auf die Rolle von Haustorien in Wirt-Parasit-Interaktionen liefern können.