Einführung

Männchen vieler Tierarten paaren sich mit mehreren Weibchen, ein Phänomen, das im Allgemeinen durch die Vorstellung erklärt wird, dass der Fortpflanzungserfolg der Männchen durch die Anzahl der von ihnen befruchteten Eier begrenzt ist. Männchen können also ihren Fortpflanzungserfolg steigern, indem sie sich wahllos mit vielen Weibchen paaren. Im Gegensatz dazu geht man davon aus, dass die Fähigkeit der Weibchen, Ressourcen in Eier und schließlich in lebensfähige Nachkommen umzuwandeln, begrenzt ist. Es wird daher vorhergesagt (und oft beobachtet), dass sich Weibchen seltener als Männchen paaren und bei der Wahl ihrer Partner wählerisch sind. Während solche Muster in einigen Tiergruppen wie Säugetieren üblich sind, paaren sich Männchen in anderen Gruppen wie Vögeln und Fischen weniger häufig als erwartet; anstatt sich mit mehreren Weibchen zu paaren, steigern diese Männchen ihren Fortpflanzungserfolg, indem sie sich um den Nachwuchs kümmern und so die Quantität des Nachwuchses gegen die Qualität eintauschen. Überraschenderweise paaren sich die Männchen in einigen Gruppen weder mit mehreren Weibchen noch investieren sie in die väterliche Fürsorge, sondern befruchten die Eier eines einzigen Weibchens. Dieses Phänomen, das als Monogynie (männliche Monogamie) bekannt ist, ist taxonomisch weit verbreitet und hat nachweislich zahlreiche unabhängige Ursprünge. Die Existenz dieses Phänomens hat Evolutionsbiologen vor eine Herausforderung gestellt, da zunächst nicht ersichtlich war, welche Vorteile die Männchen durch den Verzicht auf zusätzliche Paarungen erlangen könnten.

Die neuere Theorie liefert klare und einfache Vorhersagen über die Umstände, unter denen sich Monogynie entwickeln kann – Monogynie wird gegenüber Polygynie bevorzugt, wenn es ein männerlastiges effektives Geschlechterverhältnis gibt, definiert als das Verhältnis zwischen erwachsenen Männchen und Weibchen, die sich mindestens einmal paaren. Darüber hinaus wird angenommen, dass ein solches männerlastiges Geschlechterverhältnis in Verbindung mit einem frauenlastigen sexuellen Größendimorphismus auftritt, da die Männchen in solchen Systemen oft früher die Geschlechtsreife erreichen und mit größerer Wahrscheinlichkeit bis zur Geschlechtsreife überleben. Solche lebensgeschichtlichen Muster haben Wissenschaftler dazu veranlasst, eine evolutionäre Korrelation zwischen dem weiblichen Geschlechtsgrößendimorphismus, dem männlichen Geschlechtsverhältnis und der Monogynie vorherzusagen. Darüber hinaus fällt Monogynie oft mit der Evolution von extremem Paarungsverhalten zusammen (siehe ).

In dieser Studie wurde versucht, Monogynie bei der dunklen Fischerspinne Dolomedes tenebrosus Hentz, 1843 (Araneae, Pisauridae), einer von neun nearktischen Arten der Gattung, zu untersuchen. Während die Weibchen und Männchen der meisten Dolomedes-Arten ähnlich groß sind, weist D. tenebrosus einen extremen geschlechtsspezifischen Größendimorphismus auf: Die Weibchen wiegen 14-mal mehr als die Männchen und haben einen 2,5-mal so breiten Cephalothorax (siehe elektronisches Zusatzmaterial, Abbildung S1). Wie viele Spinnen lebt auch D. tenebrosus 1-2 Jahre, aber die Geschlechter scheinen unterschiedliche Lebensstrategien zu verfolgen. Von Hunderten von Jungtieren, die im Feld gesammelt und im Labor über einen Zeitraum von vier Jahren aufgezogen wurden, wurden die Männchen immer in derselben Saison geschlechtsreif, während die Weibchen ein weiteres Jahr brauchten, um zu reifen (S. K. Schwartz 2007-2010, persönliche Beobachtung). Außerdem werden die Männchen innerhalb einer Saison früher geschlechtsreif als die Weibchen (Abbildung 1a). Diese lebensgeschichtlichen Unterschiede deuten auf ein männlich geprägtes Geschlechterverhältnis hin, das als Voraussetzung für die Entwicklung von Monogynie angesehen wird. Ziel dieser Studie war die Untersuchung des Geschlechterverhältnisses im Freiland und die Durchführung von Labortests zur Bestimmung des Paarungssystems von D. tenebrosus.

Material und Methoden

Wir sammelten unreife männliche und weibliche D. tenebrosus über einen Zeitraum von 4 Jahren in Lancaster County in der Nähe von Lincoln, Nebraska, und zeichneten das Geschlechterverhältnis und die individuellen Reifungszeiten auf. Über 2 Jahre hinweg führten wir im Labor Paarungsversuche durch, um die Dynamik des Paarungssystems zu untersuchen. Nach der Beobachtung des obligaten Männchensterbens (siehe Ergebnisse) haben wir den Herzschlag der Männchen nach der Paarung gemessen. Außerdem sezierten wir die Pedipalpen (Spermienübertragungsorgane) jungfräulicher Männchen, um festzustellen, ob D. tenebrosus-Männchen Spermien in beiden Pedipalpen tragen. Im Freiland beobachteten wir das Verhalten der freigelassenen Männchen bei der Partnersuche, um festzustellen, ob mehrere Weibchen erreichbar sind. Da man davon ausgeht, dass sich Monogynie in Systemen mit Vorrang des ersten männlichen Spermas entwickelt, führten wir im Labor Verhaltensversuche durch, um die Vorhersage des Vorrangs des ersten männlichen Spermas zu testen, indem wir untersuchten, ob die Männchen zwischen den Hinweisen auf jungfräuliche und nicht jungfräuliche Seide unterscheiden. Einzelheiten zu unseren Methoden und Daten finden Sie im elektronischen Zusatzmaterial.

Ergebnisse und Diskussion

Feldsammlungen ergaben, dass die Männchen von D. tenebrosus zu Beginn der Brutsaison die Weibchen fast im Verhältnis 3 : 1 übertreffen (Abbildung 1b), was ein männerlastiges Geschlechterverhältnis bestätigt. Das Paarungsverhalten, das im Labor (n = 24) und einmal im Freiland beobachtet wurde, ähnelte dem zuvor beschriebenen, mit der Ausnahme, dass sich bei jeder Paarung, unmittelbar nach dem Spermientransfer und ohne offensichtliche Beteiligung des Weibchens, die Beine des Männchens unter seinem Körper zusammenrollten und es regungslos an der Genitalöffnung des Weibchens hing und tot zu sein schien (Abbildung 2; elektronisches Zusatzmaterial, Video S1). Alle Männchen in dieser Position reagierten nicht auf Berührungen und erholten sich nicht mehr von diesem unbeweglichen Zustand. Beobachtungen an einer Untergruppe von Männchen (n = 15) bestätigten, dass die Herzschläge innerhalb weniger Stunden aufhören (164 ± 9 Minuten; elektronisches Zusatzmaterial, Abbildung S2). Unsere Ergebnisse zeigen einen neuen Fall von Monogynie, bei dem die Männchen zwangsläufig sterben.

Die Spermienübertragung bei Spinnen erfolgt durch Aufblasen des Hämatodochuskolbens im männlichen Pedipalp. Nach der Reifung ejakulieren die Männchen auf ein Spermiennetz und nehmen anschließend die Spermien auf und tragen sie in ihren Pedipalpen. Der Hämatodochus-Bauch dehnt sich aufgrund des erhöhten Hämolymphdrucks hydraulisch aus, und bei den meisten Spinnen zieht sich der Bauch nach dem Spermientransfer wieder zusammen. Bei D. tenebrosus bleibt der Hämatodochus-Bulbus erweitert (siehe elektronisches Zusatzmaterial, Abbildung S3) und ist vermutlich nicht funktionsfähig. Diese Art der genitalen Entstellung ist nur von einer anderen, entfernt verwandten selbstopfernden Art, Tidarren sisyphoides, bekannt. Seltsamerweise behalten die Männchen von D. tenebrosus im Gegensatz zu T. sisyphoides (wo ein Pedipalp entfernt wird) ihren zweiten, unbenutzten Pedipalp. Wir sezierten beide Pedipalpen jungfräulicher Männchen, um das Vorhandensein bzw. Fehlen von Spermien zu bestimmen. Alle untersuchten Männchen (n = 5) hatten Spermien in beiden Pedipalpen, und obwohl die Anzahl der Spermien nicht quantifiziert werden konnte, schien sie zwischen den beiden ähnlich zu sein. Es ist also möglich, dass die Männchen von D. tenebrosus „vorzeitig“ sterben, bevor sie ihr volles Fortpflanzungspotenzial ausgeschöpft haben (sensu ).

Ähnlich wie bei D. tenebrosus, wo nur ein einziger Palpen abgeworfen wird, werfen auch die Männchen einer anderen Dolomedes-Art nur einen Pedipalpen ab und lassen ihre Partnerin sofort los. Bei Dolomedes triton akzeptieren nur wenige Weibchen einen zweiten Einsatz des ersten Freiers, und mehr als die Hälfte der beobachteten Weibchen griffen ein Männchen an, nachdem sie einen einzigen Einsatz akzeptiert hatten. Es ist bekannt, dass erfolgreiche Angriffe von D. triton-Weibchen beiden Partnern einen Fortpflanzungsvorteil verschaffen, da Weibchen, die ihren Partner erfolgreich kannibalisieren, die Wahrscheinlichkeit erhöhen, dass ihr Eiersack schlüpft. Sexueller Kannibalismus in Verbindung mit Selbstaufopferungsverhalten bei der australischen Rotrückenspinne Latrodectus hasselti wurde ebenfalls als adaptiv angesehen. Männliche L. hasselti, die sich während der Paarung erfolgreich an die Weibchen verfüttern, erhalten zwei Vorteile gegenüber Männchen, die nicht erfolgreich sind: (i) kannibalisierte Männchen erhöhen ihre Vaterschaft und (ii) Weibchen, die kannibalisieren, sind weniger empfänglich für weitere Begattungen. Das Auftreten von sexuellem Kannibalismus bei D. tenebrosus wurde in dieser Studie nicht untersucht, und mögliche Vorteile der Selbstaufopferung für D. tenebrosus-Männchen wurden noch nicht ermittelt.

Die Pedipalpen von D. tenebrosus sind während der Kopulation obligat entstellt, was eine Form der Genitalverstümmelung darstellt. In einer breit angelegten phylogenetischen Studie über Selbstopferungsverhalten und Genitalverstümmelung bei araneoiden (netzbauenden) Spinnen wurde angenommen, dass sich die Selbstopferung mindestens fünf oder sechs Mal in Linien mit Genitalverstümmelung entwickelt hat. In Anbetracht des obligatorischen Charakters der vorzeitigen Selbstaufopferung und der Genitalverstümmelung bei D. tenebrosus können unsere Daten keine Aussage über den evolutionären Zeitrahmen für die Entstehung dieser Merkmale machen. Miller schlug jedoch vor, dass, wenn sowohl die Genitalverstümmelung als auch das ungleiche Geschlechterverhältnis bei den Männchen vorhanden sind, die Voraussetzungen für die Entwicklung eines adaptiven männlichen Selbstaufopferungsverhaltens gegeben sind. Daraus leiten wir die Hypothese ab, dass die frühe Reifung der Männchen, die bei D. tenebrosus zu einem geschlechtsspezifischen Größendimorphismus der Weibchen führte, zu einem geschlechtsspezifischen Verhältnis der Männchen geführt haben könnte, das die Voraussetzungen für die Evolution der Monogynie bei dieser Art geschaffen hat. Wir vermuten außerdem, dass die Mechanismen, die der Genitalverstümmelung und der Selbstaufopferung zugrunde liegen, miteinander verbunden sind und sich gemeinsam entwickelt haben.

Die hohe Sterblichkeit der Männchen (80-92 %) während der Partnersuche wurde als wichtiger Faktor für die Entwicklung der Monogynie bei L. hasselti genannt. Wenn die Chance, auf ein zweites Weibchen zu treffen, äußerst gering ist, wird erwartet, dass die Männchen ihre gesamten Ressourcen in das erste Weibchen investieren, dem sie begegnen. Trotz ihrer wahrscheinlichen Rolle in der Evolution der Monogynie bei der Rotrückenspinne haben theoretische Untersuchungen zur Evolution der Monogynie ergeben, dass hohe Suchkosten keine notwendige Komponente sind. Um dennoch festzustellen, ob hohe Suchkosten bei D. tenebrosus eine treibende Kraft sein könnten, haben wir Freilandbeobachtungen an freigelassenen Männchen durchgeführt. Erstaunliche 50 % fanden ein Weibchen innerhalb von 1 Stunde nach der Freilassung (50 ± 9 Minuten). In einer außergewöhnlichen Situation begegnete ein einzelnes Männchen innerhalb von 94 Minuten fünf verschiedenen Weibchen, paarte sich aber mit keinem von ihnen, was auf eine gewisse Wählerschaft der Männchen schließen lässt. Schließlich beobachteten wir keine Fälle von Räuberei und fanden keine Anzeichen für hohe Kosten bei der Partnersuche in D. tenebrosus – was die theoretischen Erkenntnisse unterstützt, dass hohe Suchkosten kein notwendiger Bestandteil der Monogynie sind.

Angesichts eines männerlastigen Geschlechterverhältnisses wurde vorgeschlagen, dass sich Monogynie wahrscheinlich in Taxa mit Vorrang des ersten männlichen Spermas entwickelt. Zwar sind die Muster des Vorrangs des Spermas bei vielen Tierarten nicht bekannt, doch fallen bestimmte Merkmale und Verhaltensweisen oft mit dem Vorrang des ersten männlichen Spermas zusammen, z. B. die frühe Reifung des Männchens und die präkopulatorische Partnersuche. Darüber hinaus wird erwartet, dass Männchen in solchen Systemen eine starke Präferenz für jungfräuliche gegenüber nicht jungfräulichen Weibchen zeigen, da die Männchen bei ersteren einen höheren Anteil an der Vaterschaft haben. Während die Muster des Vorrangs der Spermien bei D. tenebrosus nicht bekannt sind, bewachen die Männchen der verwandten D. triton die Weibchen vor der Paarung, und sowohl D. triton als auch D. tenebrosus zeigen eine frühe männliche Reifung (und diese Studie) – Beobachtungen, die mit dem Vorrang der ersten männlichen Spermien übereinstimmen. Bei D. tenebrosus testeten wir die Vorhersage, dass die Männchen zwischen den Weibchen diskriminieren. Zur Unterstützung unserer Vorhersage verbrachten die Männchen bei der Begegnung mit jungfräulicher und nicht jungfräulicher Seide signifikant mehr Zeit mit der Erkundung einer Arena, wenn diese Seide von einem jungfräulichen Weibchen enthielt (ANOVA mit wiederholten Messungen: F1,14 = 51,42, p < 0,001). Alle verfügbaren Daten stimmen mit der Hypothese überein, dass D. tenebrosus den Vorrang des ersten männlichen Spermas hat – eine Hypothese, die noch direkt getestet werden muss.

Zusammenfassend lässt sich sagen, dass wir einen neuartigen Fall von Monogynie dokumentieren, der eine ungewöhnliche Form der männlichen Selbstaufopferung beinhaltet – den obligaten männlichen Tod. Während Monogynie und damit verbundenes Selbstaufopferungsverhalten bei einigen anderen Arten berichtet wurde (siehe elektronisches Zusatzmaterial, Tabelle S1), sterben männliche D. tenebrosus nach einem einzigen Akt der Spermienübertragung ohne offensichtliche Beteiligung der Weibchen. Darüber hinaus gibt es zwar einige klassische unkonventionelle Paarungssysteme bei Spinnen, aber alle bisherigen Beispiele stammen von araneoiden Spinnen, bei denen sich die Selbstaufopferung vermutlich mehrfach entwickelt hat. Wir liefern die erste vollständige Beschreibung einer außergewöhnlichen Form des Selbstopferungsverhaltens bei einer nicht araneoiden Spinne und liefern damit einen unabhängigen evolutionären Test der Hypothesen zur Evolution der Monogynie. Bei D. tenebrosus liefert diese Studie mehrere Daten, die mit früheren Studien übereinstimmen, die evolutionäre Korrelationen zwischen dem weiblichen sexuellen Größendimorphismus, dem männlichen Geschlechtsverhältnis, der Genitalverstümmelung und dem Vorrang des ersten männlichen Spermas nahelegen.

Fußnoten