3.1 Hymenoptera
Ungefähr 15% der ca. 150.000 Hautflüglerarten sind phytophag. Diese Schätzung umfasst Bienen, die sich von Nektar und Pollen ernähren, Ameisen, die sich von Pflanzenexsudaten ernähren, pilzbewohnende Ameisen (einschließlich Blattschneiderameisen) (Abb. 2I), pflanzenfressende Wespen und die paraphyletische Gruppe der basalen Hymenopterenlinien (früher Symphyta genannt), zu der Sägefliegen, Hornschwänze und Holzwespen gehören. Viele Hautflügler haben enge Ernährungssymbiosen mit Pilzen aufgebaut. Zu den pflanzenfressenden Hautflüglern, die eine Symbiose mit Pilzen eingegangen sind, gehören laut Biedermann und Vega (2020) pilzfressende Ameisen, die Pflanzen ernten, auf denen Pilze kultiviert und dann gefressen werden, Holzwespen, die Pilze in das Xylem einimpfen, um ihre solitären Larven zu ernähren, und stachellose Bienen, die ihre Larven mit einer Pilzkultur im Nektar füttern. Diese Pilze erleichtern vor allem die Verdauung minderwertiger Nahrung wie Holz oder Blätter, aber sie bauen auch pflanzliche Abwehrstoffe ab und entgiften sie. Was die bakteriellen Mutualisten betrifft, so ist das Darmmikrobiom der Honigbiene zu einem Modell für die Interaktionen zwischen Wirt und Mikrobe geworden und wurde in früheren Berichten intensiv diskutiert (Douglas, 2019; Engel et al., 2016; Zheng et al., 2018). Ausgeprägte Darmbakterienlinien werden vertikal durch soziale Kontakte übertragen, was wahrscheinlich die Koevolution von Wirt und Symbiont erleichtert (Engel und Moran, 2013; Moran et al., 2019). Dieses Modell der sozialen Bienen ist jedoch nicht repräsentativ für die überwiegende Mehrheit der Bienen, die solitär leben (> 90 % der > 17.500 Arten) (Abb. 2J). Im Vergleich zu sozialen Bienen weisen Solitärbienen eine größere Vielfalt und Variabilität in ihrem Darmmikrobiom auf, die stark von der Umgebung und der Art und Weise abhängt, wie Mikroben zwischen einzelnen Insekten übertragen werden (Voulgari-Kokota et al., 2019). Eine neuere Studie hat gezeigt, dass das Mikrobiom von megachiliden Bienen beispielsweise von den Blüten abhängt, die sie besuchen (McFrederick et al., 2017), und Kim et al. (2019) fanden heraus, dass bestäubende Hymenoptera sogar als Vermittler der horizontalen Übertragung von Pflanzensymbionten fungieren können. In der letztgenannten Studie wandert ein Streptomyces-Stamm aus der Rhizosphäre in Erdbeerwurzeln bis zu deren Blüten und wird dann von bestäubenden Honigbienen auf andere Blüten übertragen. Wie bei den pilzbewohnenden Ameisen (siehe unten) schützte der untersuchte Streptomyces-Stamm nicht nur die Bienen, sondern auch die Pflanzen vor Krankheitserregern. Auch die Symbionten der übrigen pflanzenfressenden Hautflügler, vor allem Sägefliegen, Ameisen und Gallwespen, sind weitgehend erforscht, und in unserer Übersichtsarbeit gehen wir auf die Ergebnisse neuerer Studien ein.
Viele Ameisenarten haben im Laufe ihrer Evolutionsgeschichte vertikal übertragene bakterielle Symbionten erworben (Moreau, 2020). Die meisten pflanzenfressenden Ameisen gelten als Baumkronenfresser, die sich von Pflanzenexsudaten, Insektenhonigtau, Pollen und Wirbeltierabfällen ernähren, und sie erhalten wenig Stickstoff, selbst wenn sie ihre Nahrung durch Raubtiere ergänzen. Bei Cephalotes-, Dolichoderus- und Camponotus-Ameisen deuten genomische Beweise darauf hin, dass Bakterien im Darm nützliche Stickstoff-Stoffwechselleistungen für ihre Wirte erbringen können (Bisch et al., 2018; Gil et al., 2003; Hu et al., 2018). Aufgrund der Anreicherung von Symbionten in pflanzenfressenden Ameisen und der Verwandtschaft einiger Darmbakterien mit stickstofffixierenden Rhizobien, die mit Leguminosen mutualistisch sind, haben einige Autoren spekuliert, dass Endosymbionten die Entstehung und Aufrechterhaltung der „pflanzenfressenden“ Lebensweise in dieser Insektenfamilie erleichtert haben (Kaltenpoth und Flórez, 2020; Russell et al., 2009; Stoll et al., 2007). Ursprünglich wurde die Stickstofffixierung als mutualistische Dienstleistung postuliert, aber der In-vivo-Nachweis dieser Aktivität durch intern beherbergte Ameisensymbionten hat sich als schwer fassbar erwiesen, und auch die Shotgun-(Meta-)Genomsequenzierung hat es nicht geschafft, Stickstofffixierungsgene in reichlich vorhandenen Endosymbionten zu identifizieren. Solche Bemühungen haben jedoch Symbionten in das mutualistische Stickstoffrecycling einbezogen, wobei Studien in den Systemen von Cephalotes und Camponotus In-vivo-Experimente mit Genomik kombinieren, um diese Rolle zu unterstützen (Feldhaar et al., 2007; Gil et al., 2003; Hu et al., 2018).
Außerhalb dieser Taxa haben pilzbewohnende Blattschneiderameisen (Unterstamm Attina, Gattungen Atta und Acromyrmex) enge Beziehungen zu den Pilzen aufgebaut, die sie auf geerntetem Pflanzenmaterial kultivieren (Übersicht in Moreau, 2020). Zusätzlich zu diesen Verbindungen haben Blattschneiderameisen jedoch auch Symbiosen mit Bakterien aufgebaut. Obwohl das Darmmikrobiom von Blattschneiderameisen recht einfach ist, halten diese Arten vertikal übertragbare Actinobakterien (z. B. Streptomyces) auf ihrer Cuticula, die Antibiotika produzieren, um Pilzparasiten zu unterdrücken – ein wichtiger Dienst, um sicherzustellen, dass nur die richtigen Pilze auf geerntetem Pflanzenmaterial wachsen (Currie et al., 1999). Diese kutikulären aktinobakteriellen Biofilme werden von vielen pilzbewohnenden Ameisengattungen vertikal übertragen, was diese Arten zu einer Ausnahme macht, da sie äußerlich und innerlich unterschiedliche Mikrobiome haben. Insbesondere scheint die Zusammensetzung der Darmmikrobiome durch das Vorhandensein bzw. Nichtvorhandensein dieser anderen Symbionten auf der Cuticula beeinflusst zu werden: Darmmikrobiome von Ameisenarten, die kutikuläre Actinobakterien tragen, sind tendenziell ähnlicher als solche ohne Actinobakterien, insbesondere in den Ameisenlinien, die später in der Geschichte dieses Taxons entstanden sind (Sapountzis et al, 2019).
Neben den Wechselwirkungen mit Kutikularsymbionten können mikrobielle Darmsymbionten die soziale Dynamik zwischen Blattschneiderameisen beeinflussen, indem sie die Kutikularchemikalien verändern, die die Ameisen als Erkennungsmerkmale verwenden. Bei der Blattschneiderameise Acromyrmex echinatior führte eine Antibiotikabehandlung zu einem aggressiveren Verhalten gegenüber Nestgenossen, was wiederum mit einer Abnahme der Häufigkeit von zwei antimykotischen Verbindungen korrelierte, die gegen Pilzparasiten produziert werden (Teseo et al., 2019). Diese Verbindungen werden von exokrinen metapleuralen Drüsen produziert, die es nur bei Ameisen gibt und die auch Sekrete mit antibiotischen Eigenschaften produzieren, die die auf der Ameisenkutikula vorhandenen Actinobakterien-Gemeinschaften modulieren (Poulsen et al., 2003). Nach einer Antibiotikabehandlung, bei der die Ameisen mit Fäkaltröpfchen gefüttert wurden, stellte sich die bakterielle Darmgemeinschaft teilweise wieder her und das Verhalten normalisierte sich (Teseo et al., 2019).
Sägewespen sind eine Gruppe pflanzenfressender Hautflügler, zu der einige Arten gehören, die ernsthafte Schädlinge von Weizen sind. Ein erstes umfassendes Mikrobiota-Screening von sechs Sägefliegenarten, die vier verschiedene Symphyta-Familien (Agridae, Diprionidae, Pamphiliidae und Tenthredinidae) repräsentieren (Abb. 2K), ergab eine geringe scheinbare Diversität der Darmbakterien. Bei den gefundenen Bakterien handelte es sich hauptsächlich um α- oder γ-Proteobakterien, die hauptsächlich auf die Wirtspflanze zurückgeführt wurden (Graham et al., 2008). Beispielsweise könnten Rhanella sp., die bei der Hälfte der untersuchten Arten gefunden wurden, von der Wirtspflanze erworben worden sein, da sie in anderen Studien aus Blättern isoliert wurden (z. B. Hashidoko et al., 2002). Eine neuere Studie ergab, dass diese Sägewespen von einer neuartigen Spiroplasma-Spezies besiedelt sind, die sowohl in den erwachsenen Tieren als auch in den Larven nachgewiesen wurde und wahrscheinlich entweder vertikal oder horizontal durch Larvenfraß am inneren Weizenstängel übertragen wird (Yeoman et al., 2019). Dieser Symbiont trägt mehrere Gene, die für den Kohlenhydrat-Stoffwechsel und die Biosynthesewege essenzieller B-Vitamine kodieren. Darüber hinaus kodieren Spiroplasma-Gene für Cardiolipin-Synthase und Chitinase, die beide potenziell an der Insektenabwehr beteiligt sind, was Sägefliegen zu einer weiteren Insektengruppe machen würde, die Spiroplasma als defensiven Symbionten nutzt (Ballinger und Perlman, 2019).
Die Hymenopteren-Gattung Cynipoidea umfasst sowohl Pflanzen- als auch Insektenparasiten. Innerhalb dieser Gattung ist die Familie Cynipidae (etwa 1400 Arten) vollständig auf die Bildung von Gallen spezialisiert, vor allem an Eichen und Rosensträuchern (Ronquist et al., 2015). Gallwespen veranlassen Pflanzen dazu, ihre Wirtsphysiologie zu verändern und komplexe Gallenstrukturen zu entwickeln, die oft neuartigen Pflanzenorganen ähneln. Die Wespenlarven ernähren sich innerhalb der schützenden Galle. Eine Transkriptionsanalyse von Eierstöcken und Giftdrüsen zweier Gallwespenarten ergab, dass Gallwespen im Gegensatz zu vielen Hymenopteren-Parasitoiden keine viralen Gene oder Viruspartikel in den Giftdrüsen zu haben scheinen, die bei der Umprogrammierung von Pflanzenzellen für die Gallenentwicklung helfen könnten (Cambier et al., 2019). Ähnlich wie bei Pflanzenfressern in anderen Insektenordnungen ist es jedoch wahrscheinlich, dass die in den Giftdrüsen und/oder Eierstöcken exprimierten Cellulasegene bakteriellen Ursprungs sind. Der Erwerb solcher horizontal übertragenen Gene könnte eine wichtige Anpassung in der Evolution der Cynipidae gewesen sein, um Pflanzenparasiten zu werden. Dennoch ist ein phylogenomischer Ansatz für den gesamten Stammbaum erforderlich, um weiter zu klären, ob Cellulase-Gene durch horizontalen Gentransfer entstanden sind, wie dies für die oben diskutierten Phasmatodea gezeigt wurde (Shelomi et al., 2016).
Defensive Symbiosen wurden bei pflanzenfressenden Hymenopteren identifiziert, insbesondere gegen Pathogene, die Pilzgärten in Blattschneiderameisen (wie oben erwähnt) oder Bienenlarven bedrohen, aber auch gegen eukaryotische Parasiten (besprochen in Flórez et al., 2015 und Kaltenpoth und Engl, 2014). Bei der Hummel Bombus terrestis zum Beispiel verringerten Darmsymbionten die Infektionsraten durch den Trypanosomatiden-Parasiten Crithidia bombi (Koch und Schmid-Hempel, 2011).