Introduktion

Hanner i mange dyrearter parrer sig med flere hunner, et fænomen, der generelt forklares ved den opfattelse, at hannernes reproduktive succes er begrænset af antallet af æg, de befrugter. Hanner kan således øge deres reproduktive succes ved vilkårligt at parre sig med mange hunner . I modsætning hertil menes hunnerne at være begrænset af deres evne til at omdanne ressourcer til æg og i sidste ende til levedygtige afkom. Det forudsiges derfor, at hunnerne parrer sig mindre hyppigt end hannerne og er kræsne med hensyn til deres parringspartnere (hvilket også ofte er blevet observeret). Mens sådanne mønstre kan være almindelige i visse dyregrupper som f.eks. pattedyr, parrer hanner i andre grupper som f.eks. fugle og fisk sig mindre hyppigt end forventet; i stedet for at parre sig med flere hunner øger disse hanner deres reproduktive succes ved at tage sig af afkom, hvorved de bytter kvantitet af afkom for kvalitet . Overraskende nok parrer hannerne i nogle grupper sig ikke med flere hunner og investerer heller ikke i pasning, men investerer i stedet i befrugtning af æg fra en enkelt hun . Dette fænomen, der er kendt som monogyni (mandlig monogami), er taxonomisk udbredt og har vist sig at have mange uafhængige oprindelser . Dets eksistens har udgjort en udfordring for evolutionsbiologer, da det ikke i første omgang er tydeligt, hvilke fordele hanner kan opnå ved at give afkald på yderligere parringer.

Nyere teori giver klare og ligetil forudsigelser af de omstændigheder, under hvilke monogyni kan udvikle sig – monogyni foretrækkes frem for polygyni, når der er en mandlig skæv effektiv kønskvotient , defineret som forholdet mellem voksne hanner og hunner, der parrer sig mindst én gang. Endvidere foreslås det, at sådanne mandlige skæve kønsforhold opstår sammen med kvindelig kønslig størrelsesdimorfi , da hannerne i sådanne systemer ofte når seksuel modning tidligere og har større sandsynlighed for at overleve til modenhed . Sådanne livshistoriske mønstre har fået forskere til at forudsige en evolutionær korrelation mellem kvindelig kønsstørrelsesdimorfi, mandlig kønsfordeling og monogyni . Desuden er monogyni ofte sammenfaldende med udviklingen af ekstrem parringsadfærd (gennemgået i ).

Denne undersøgelse gik ud på at teste monogyni hos den mørke fiskespind Dolomedes tenebrosus Hentz, 1843 (Araneae, Pisauridae), en af ni Nearktiske arter i slægten . Mens hunner og hanner af de fleste Dolomedes-arter har samme størrelse, udviser D. tenebrosus ekstrem kvindelig kønslig størrelsesdimorphisme : hunnerne vejer 14 gange mere end hannerne og har cephalothorax, der er 2,5 gange så bredt (se det elektroniske supplerende materiale, figur S1). Som mange edderkopper lever D. tenebrosus i 1-2 år, men kønnene synes at have forskellige livshistoriske strategier. Af hundredvis af unge individer, der blev indsamlet i marken og opdrættet i laboratoriet over en 4-årig periode, blev hannerne altid modne samme sæson, mens hunnerne tog et ekstra år om at blive modne (S. K. Schwartz 2007-2010, personlig observation). Desuden modnes hannerne inden for en sæson tidligere end hunnerne (figur 1a). Disse livshistoriske forskelle er forudsigelige for en kønsfordeling, der er skævt fordelt på hanner, hvilket er en hypotese om, at det er en forudsætning for udviklingen af monogyni. Denne undersøgelse havde til formål at undersøge kønsforholdet i felten og at gennemføre laboratorieforsøg for at bestemme parringssystemet hos D. tenebrosus.

Materiale og metoder

Vi indsamlede umodne hanner og hunner af D. tenebrosus over en 4-årig periode i Lancaster County nær Lincoln, Nebraska, og registrerede kønsforholdet og individernes modningstidspunkter. I løbet af 2 år gennemførte vi parringsforsøg i laboratoriet for at undersøge parringssystemets dynamik. Efter vores observation af den obligatoriske død af hanner (se Resultater) målte vi hannernes hjerteslag efter kopulationen. Vi dissekerede også pedipalperne (sædoverførselsorganer) af jomfruhanner for at fastslå, om D. tenebrosus-hanner bærer sæd i begge deres pedipalper. I felten overvågede vi de frigivne hanners parringsadfærd for at fastslå, om flere hunner er tilgængelige. Da monogyni forudsiges at udvikle sig i systemer med førstehannens sædpræference, gennemførte vi endelig adfærdsforsøg i laboratoriet for at teste forudsigelserne om førstehannens sædpræference ved at undersøge, om hannerne skelner mellem jomfru- og ikke jomfru-silke-signaler. For nærmere oplysninger om vores metoder og data, se det elektroniske supplerende materiale.

Resultater og diskussion

Feltindsamlinger afslørede, at hannerne af D. tenebrosus er næsten 3 : 1 flere end hunnerne i begyndelsen af ynglesæsonen (figur 1b), hvilket bekræfter et kønsforhold, der er skævt fordelt på hanner. Den parringsadfærd, der blev observeret i laboratoriet (n = 24) og en gang i felten, lignede den tidligere beskrevne, bortset fra at ved hver parring, øjeblikkeligt med sædoverførslen og uden tilsyneladende involvering af hunnen, krøllede hannens ben ind under kroppen, og den hang ubevægelig fra hunnens genitalåbning og så ud til at være død (figur 2; elektronisk supplerende materiale, video S1). Alle hanner i denne stilling reagerede ikke på berøring og kom aldrig tilbage fra denne ubevægelige tilstand. Observationer af en delmængde af hanner (n = 15) bekræftede, at hjerteslagene stopper inden for få timer (164 ± 9 min; elektronisk supplerende materiale, figur S2). Vores resultater afslører et nyt tilfælde af monogyni, der involverer obligat død af hanner.

Sædoverførsel hos edderkopper involverer oppustning af den hæmatodokale pære i hannens pedipalp. Ved modning ejakulerer hannerne på et sædvæv og samler efterfølgende sædcellerne op og bærer dem i deres pedipalper . Den hæmatodokale pære udvider sig hydraulisk som følge af en stigning i trykket i hæmolymphen, og hos de fleste edderkopper trækker pæren sig efterfølgende sammen efter sædoverførslen. Hos D. tenebrosus forbliver den hæmatodokale pære udvidet (se det elektroniske supplerende materiale, figur S3) og er formodentlig ikke funktionel. Denne type af genitalforvanskning er kendt for kun at forekomme hos én anden fjernt beslægtet selvopofrende art, Tidarren sisyphoides . I modsætning til T. sisyphoides (som fjerner den ene pedipalp) beholder D. tenebrosus-hanner mærkeligt nok deres anden, ubrugte pedipalp. Vi dissekerede begge pedipalper af jomfruhanner for at bestemme tilstedeværelsen/fraværet af sædceller. Alle undersøgte hanner (n = 5) havde sæd i begge pedipalper, og selv om antallet af sædceller ikke blev kvantificeret, så det ud til at være ens for de to hanner. D. tenebrosus-hanner kan således dø “for tidligt”, før de har realiseret deres fulde reproduktionspotentiale (sensu ).

Som den observerede enkelt palpeudladning hos D. tenebrosus, udlader hanner af en anden Dolomedes-art den ene pedipalp og afsætter straks deres mage. Hos Dolomedes triton accepterer kun få hunner en anden indsættelse fra den første bejler, og over halvdelen af de observerede hunner angreb en han efter at have accepteret en enkelt indsættelse . Det er kendt, at D. triton-hunner med succes angreb giver begge partnere en reproduktiv fordel, da hunner, der med succes kannibaliserer deres mage, øger sandsynligheden for, at deres ægsæk vil klække . Seksuel kannibalisme i forbindelse med selvopofrende adfærd hos den australske rødryggede edderkop, Latrodectus hasselti, er ligeledes blevet anset for at være adaptiv . Hanner af L. hasselti, som har succes med at fodre sig selv til hunnerne under parringen, får to fordele i forhold til hanner, som ikke har succes : (i) kannibaliserede hanner øger deres faderskab og (ii) hunner, der kannibaliserer, er mindre modtagelige for yderligere parringer . Forekomsten af seksuel kannibalisme hos D. tenebrosus blev ikke undersøgt i denne undersøgelse, og potentielle fordele ved selvopofrelse for D. tenebrosus-hanner er endnu ikke blevet identificeret.

Pedipalperne hos D. tenebrosus er obligatorisk vansiret under parring, hvilket repræsenterer en form for genital lemlæstelse. I en bred fylogenetisk undersøgelse af selvopofringsadfærd og genital lemlæstelse på tværs af araneoide (netbyggende) edderkopper blev det antaget, at selvopofring har udviklet sig mindst fem eller seks gange i slægter med genital lemlæstelse . I betragtning af den obligatoriske karakter af tidlig selvopofringsadfærd og genital lemlæstelse hos D. tenebrosus kan vores data ikke tage stilling til den evolutionære tidslinje med hensyn til oprindelsen af disse karaktertræk. Ikke desto mindre foreslog Miller, at når både genital lemlæstelse og hanlige skæve kønsforhold er til stede, er scenen sat for evolutionen af adaptiv hanlig selvopofringsadfærd. I forlængelse heraf opstiller vi den hypotese, at en tidlig modning af hanner, der resulterer i en kønslig størrelsesdimorfi hos D. tenebrosus, kan have givet anledning til et kønsforhold, der er skævt for mænd, hvilket har banet vejen for udviklingen af monogyni hos denne art. Vi foreslår endvidere, at den eller de mekanismer, der ligger til grund for genital lemlæstelse og selvopofrelse, er forbundet, og at de udviklede sig i fællesskab.

Høj dødelighed blandt hanner (80-92%) under parringssøgning er blevet foreslået som en vigtig faktor, der påvirker udviklingen af monogyni hos L. hasselti . Når chancen for at støde på en anden hun er overordentlig lille, forventes det, at hannerne investerer alle deres ressourcer i den første hun, de støder på . Trods dens sandsynlige rolle i udviklingen af monogyni hos rødrygget edderkop finder teoretiske undersøgelser af udviklingen af monogyni ikke, at høje søgeomkostninger er en nødvendig komponent . Ikke desto mindre har vi for at afgøre, om høje søgeomkostninger kan være en drivkraft hos D. tenebrosus, foretaget feltobservation af frigivne hanner . Forbløffende 50 % fandt en hun inden for 1 time efter frigivelsen (50 ± 9 minutter). I en ekstraordinær situation mødte en enkelt han fem forskellige hunner i løbet af en periode på 94 minutter, men parrede sig ikke med nogen af dem, hvilket tyder på en vis grad af valgfrihed hos hannerne. Endelig observerede vi ingen tilfælde af prædation og fandt i sidste ende ingen tegn på høje omkostninger ved parringssøgning i D. tenebrosus – hvilket understøtter de teoretiske resultater, at høje søgeomkostninger ikke er en nødvendig komponent af monogyni .

Givet et hanligt skævt kønsforhold er det blevet foreslået, at monogyni sandsynligvis vil udvikle sig i taxa med førstehannens sædpræference . Mens sædpræcedensmønstre ikke er kendt for mange dyretaxa, er særlige træk og adfærd ofte sammenfaldende med førstehannens sædpræcedens, f.eks. tidlig modning af hanner og prækopulatorisk parringsbeskyttelse . Desuden forventes hanner i sådanne systemer at udvise en stærk præference for jomfruer i forhold til ikke-jomfruer, da hannerne vil have en større andel af faderskabet med førstnævnte . Mens sædpræferencemønstre i D. tenebrosus ikke er kendt, vogter hanner i den beslægtede D. triton hunnerne før parring, og både D. triton og D. tenebrosus udviser tidlig mandlig modning ( og denne undersøgelse)-observationer, der er i overensstemmelse med førstehannens sædpræferencemønster. I D. tenebrosus testede vi forudsigelsen om, at hannerne diskriminerer mellem hunnerne. Til støtte for vores forudsigelse brugte hannerne, når de blev udsat for jomfru- og ikke jomfru-silke, signifikant mere tid på at udforske en arena, hvis den havde silke fra en jomfruhun (ANOVA med gentagne foranstaltninger: F1,14 = 51,42, p < 0,001). Alle tilgængelige data er i overensstemmelse med hypotesen om, at D. tenebrosus har førstehannens sædpræference – en hypotese, der stadig mangler at blive testet direkte.

Sammenfattende dokumenterer vi et nyt tilfælde af monogyni, der involverer en usædvanlig form for mandlig selvopofrelse – pligtopfyldende mandlig død. Mens monogyni og tilhørende selvopofringsadfærd er blevet rapporteret hos nogle få andre arter (se det elektroniske supplerende materiale, tabel S1), dør hanner af D. tenebrosus efter en enkelt handling af sædoverførsel uden tilsyneladende involvering fra hunnerne. Desuden, mens nogle klassiske ukonventionelle parringssystemer findes hos edderkopper, kommer alle tidligere eksempler fra araneoide edderkopper, hvor selvopofrelse er antaget at have udviklet sig flere gange . Vi giver den første fuldstændige beskrivelse af en ekstraordinær form for selvopofrende adfærd hos en ikke-araneoid edderkop, hvilket giver en uafhængig evolutionær test af hypoteser vedrørende evolutionen af monogyni. I D. tenebrosus giver denne undersøgelse flere muligheder for data, der er i overensstemmelse med tidligere undersøgelser, der tyder på evolutionære sammenhænge mellem hunnens kønsbestemte størrelsesdimorphisme, mandlig kønsfordeling, genital lemlæstelse og første mandlige sædpræference.

Footnotes