Biotrofiske svampe har udviklet en række forskellige “livsstile” i deres forhold til planter, fra den gensidige til den parasitære. Vesikulære-arbuskulære mykorrhizasvampe danner mutualistiske relationer med rødderne af deres planteværter, hvor svampen får sukkerstoffer fra planten og til gengæld leverer fosfater og andre mineraler. I den anden ende danner meldug- og rustsvampe et obligatorisk parasitært forhold, hvor værtsplanten bliver en kilde til sukkerstoffer, aminosyrer og andre næringsstoffer. Disse parasitter udvikler et specialiseret organ, haustorium (fig. 1), i plantecellerne til overførsel af næringsstoffer fra værtscellen til svampens thallus. Det antages, at haustoriet spiller en central rolle for disse parasitters evne til at konkurrere med planten i udvikling om fotoassimilater og andre næringsstoffer, men der er stadig grundlæggende spørgsmål om haustoriets funktion. Disse spørgsmål omfatter: Hvad er de vigtigste næringsstoffer, der transporteres? Hvilke mekanismer er involveret i transporten? Hvordan bidrager de enkelte komponenter i grænsefladen mellem haustorium og værtscelle til næringsstofstrømmen? Og hvordan hænger haustoriums funktion overordnet set sammen med det biotrofe forhold mellem vært og parasit? Den artikel af Voegele et al. (1) i dette nummer af PNAS giver et vigtigt fremskridt ved at karakterisere en sukkertransportør, der er placeret ved grænsefladen mellem haustorium og vært.

Et haustorium dannes, når en specialiseret svampehyfe trænger ind i en plantecellevæg og udvider sig inde i denne celle (ref. 2; fig. 1A). Haustoriet er imidlertid ikke placeret direkte i plantecellens cytoplasma; det er i stedet omgivet af en ekstrahaustorial membran, et fortykket derivat af plantecellens plasmamembran. Mellem den ekstrahaustoriale membran og svampens haustoriale væg ligger et gel-lignende lag beriget med kulhydrater, kaldet den ekstrahaustoriale matrix. Selve haustoriet indeholder et normalt supplement af cytoplasma, kerner, mitokondrier og andre organeller (fig. 1A). Det haustoriale cytoplasma er afgrænset af en plasmamembran og af den haustoriale væg (fig. 1). For at bevæge sig fra plantecytoplasmaet til haustorial cytoplasmaet skal stoffer sekventielt passere gennem den ekstrahaustoriale membran og matrix, den haustoriale væg og den haustoriale plasmamembran.

Udviklingen af haustorium er det sidste trin i en infektionsvej, hvor den vegetabilske vært spiller en vigtig rolle. I tilfælde af rustsvampe begynder infektionen typisk med spiring af en spore på bladoverfladen efterfulgt af udvikling af et appressorium. Udviklingen af appressoriumet afhænger af et thigmotrofisk signal, der udløses af værtsplantens specifikke topografi på bladoverfladen (3). En infektionspind dannet af appressoriet trænger ind i bladet gennem en pore (stoma), efterfulgt af udvikling af en substomatal vesikel, en infektionshyfe, en haustorial modercelle, indtrængning af en pind i en fotosyntetisk mesofylcelle og etablering af et haustorium. Kunstige membraner og ætsede overflader er blevet anvendt til at efterligne bladoverfladens topografi og fremkalde udviklingen af infektionsstrukturer in vitro (4-6). Udviklingen er imidlertid ufuldstændig, og haustoria dannes normalt ikke, medmindre der tilsættes kulhydrat (7).

Optagelsesundersøgelser har vist, at sukkerstoffer og aminosyrer overføres fra værtsplanten til biotrofe parasitter (8-11) og støtter kraftigt ideen om, at haustoria spiller en vigtig rolle. På grund af haustoriernes intracellulære placering og kompleksiteten af grænsefladen mellem haustorium og vært har det imidlertid været vanskeligt at fastslå, hvilke overførselsprocesser der er involveret, og hvor de er placeret. I de sidste mange år har man valgt en anden fremgangsmåde, hvor cDNA’er for udviklingsmæssigt udtrykte gener i infektionsstrukturer og haustoria er blevet isoleret (12, 13). Voegele et al. (1) påviste, at et af de mest hyppigt udtrykte gener i rusthustoriumet koder for en sukkertransportør (HTX1). RNA-analyse viste, at dette gen blev udtrykt i haustoria isoleret fra blade, men ikke i andre infektionsstrukturer induceret in vitro. Endvidere påviste forfatterne, at denne sukkertransportør er lokaliseret i haustoriemembranen og ikke i membraner i intercellulære hyfer, hvilket giver det første direkte bevis for, at sukkeroptagelse sker i haustoriet og tyder på, at haustoriet kan være det eneste sted.

Sukrose er det primære sukker, der transporteres i planter, og derfor er det blevet spekuleret, at haustorierne kan importere sukrose direkte. Nylige undersøgelser med meldugssvampen tyder på, at glukose snarere end saccharose kan være det sukker, der importeres (14, 15). Voegele et al.s data (1) viser, at sukkertransportøren HXT1 har en specificitet for d-glucose og d-fructose, hvilket bekræfter, at glucose/fructose og ikke saccharose er de primære sukkerstoffer, som importeres af haustoria. Desuden viste forfatterne, at glukosetransport sker gennem en proton-symportmekanisme. Disse resultater understøtter en proton-symport-model for næringsstoftransport i grænsefladen mellem haustorialerne (ref. 16; Fig. 2). En membran-H+-ATPase skaber en protonegradient over den haustoriale plasmamembran, som giver energi til transport af næringsstoffer (glukose/fruktose, aminosyrer) fra den ekstrahaustoriale matrix ind i haustoriet. Det er muligt at etablere en protongradient, fordi den ekstrahaustoriale matrix er et lukket rum, der er afgrænset af den ekstrahaustoriale membran på plantesiden, haustorialmembranen på svampesiden og halsbåndet, som lukker den af mod apoplasten. Til støtte for denne model er der blevet isoleret en plasmamembran H+-ATPase (17) og en aminosyretransportør (18).

Vegele et al.’s arbejde (1) har givet en vigtig brik i puslespillet vedrørende næringsstoftransportvejen over grænsefladen mellem vært og parasit hos obligat parasitiske svampe. Der er dog stadig mange spørgsmål tilbage. Diffunderer saccharose ud af værtsplantecellen ind i den ekstrahaustoriske matrix, eller spaltes den først i værtscytosolen til glukose og fruktose? Hvilket enzym nedbryder saccharosen? Er det invertase, som vides at stige i inficeret bladvæv (19, 20), eller er det alternativt saccharosesyntase? Når glukose er transporteret ind i haustorium, hvilket sukker transporteres så ind i de intercellulære hyfer? Der er blevet spekuleret i, at mannitol kan spille denne rolle (21). Endvidere bliver fotosyntetiske mesofylceller, der normalt producerer saccharose, som aktivt eksporteres, nettoimportører, når de koloniseres af rustsvampe. Hvordan manipulerer den obligatoriske parasit værten for at ændre sukkerstrømmen? Er der genregulatorer, der udskilles af svampens haustorium i plantecellen, som ændrer disse veje? Hvilke andre forbindelser passerer gennem denne grænseflade? Hvilke metoder bruger svampen til at undvige eller undertrykke værtens forsvarsmekanismer? Resultaterne af Voegele et al. (1) viser på elegant vis, at multifacetterede eksperimentelle tilgange kan give svar på haustoriernes rolle i interaktioner mellem vært og parasit.