Tidlig karriereRediger
Efter at have afsluttet jurastudiet var Sullivan advokatfuldmægtig for dommer Guido Calabresi fra den amerikanske appeldomstol for den anden kreds og derefter for dommer Stephen Breyer fra USA’s højesteret. Efter sine embedsophold vendte Sullivan tilbage til sin hjemby Minneapolis for at praktisere som advokat hos Faegre & Benson og undervise i jura som adjungeret professor ved University of St. Thomas School of Law. Efter Faegre & Benson arbejdede Sullivan som chefkonsulent for senator Amy Klobuchar, som satte ham i forbindelse med Clinton.
Obama-regeringenRediger
I 2008 var Sullivan rådgiver for Hillary Clinton under primærvalgkampen og derefter for Barack Obama under valgkampen til parlamentsvalget. Han forberedte Clinton og Obama til debatter. Da Clinton blev udenrigsminister, blev Sullivan ansat som hendes stedfortrædende stabschef og direktør for politisk planlægning, og han rejste med hende til 112 lande.
Sullivan arbejdede i Obama-administrationen som viceassistent for præsidenten og national sikkerhedsrådgiver for USA’s vicepræsident Joe Biden. Han blev Bidens øverste sikkerhedsrådgiver i februar 2013, efter at Clinton trak sig tilbage som udenrigsminister. I disse stillinger spillede han en rolle i udformningen af USA’s udenrigspolitik over for Libyen, Syrien og Myanmar.
Den 20. juni 2014 rapporterede The New York Times, at Sullivan forlod administrationen i august 2014 for at undervise på Yale Law School. Fra 2020 var han nonresident senior fellow ved Carnegie Endowment for International Peace.
Iran-atomforhandlingerRediger
I november 2013 rapporterede Associated Press, at embedsmænd i Obama-administrationen havde været i hemmelig kontakt med iranske embedsmænd i hele 2013 om muligheden for en aftale om det iranske atomprogram. Ifølge rapporten havde amerikanske embedsmænd, herunder viceudenrigsminister William Burns, Senior White House Iran Advisor Puneet Talwar og Sullivan, i hemmelighed mødtes med deres iranske modparter mindst fem gange ansigt til ansigt i Oman. Disse bestræbelser banede vejen for Genève-interimsaftalen om det iranske atomprogram, officielt kendt som den fælles handlingsplan, der blev underskrevet af Iran og P5+1-landene i Genève, Schweiz, den 24. november 2013.
Siden da har Sullivan regelmæssigt deltaget i bilaterale konsultationer med Iran i Genève som medlem af den amerikanske delegation om atomforhandlingerne med Iran.
2016 Clinton præsidentkampagneRediger
Sullivan var Hillary Clintons vigtigste udenrigspolitiske rådgiver under hendes kandidatur til præsidentposten i 2016. Han blev rapporteret til at være den eneste ledende medarbejder, der blev ved med at spørge, om det ikke var en god idé for hende at tilbringe mere tid i de midtvestlige svingstater, efterhånden som valget nærmede sig. Sullivan var fremtrædende i mange af de Podesta-mails, der blev offentliggjort af WikiLeaks under det amerikanske præsidentvalg i 2016, herunder at Sullivan stillede spørgsmålstegn ved, om den demokratiske primærkandidat Martin O’Malleys plan om 100 % ren energi inden 2050 var “realistisk”. Efter valget indrømmede han, at han følte “en stærk ansvarsfølelse” for Clintons nederlag.
Efter sit arbejde med Clinton-kampagnen blev Sullivan i januar 2017 ansat i Macro Advisory Partners, et risikorådgivningsfirma, i januar 2017. Mens han var hos Macro Advisory Partners, rådgav Sullivan både Lyft og Uber i deres forhandlinger mod fagforeninger. Efter Clinton-kampagnen blev han ansat på Carsey School of Public Policy ved University of New Hampshire som medlem af fakultetet og senior fellow.
Biden-administrationRediger
Den 22. november 2020 blev Sullivan annonceret som den valgte præsident Joe Bidens valg til at være national sikkerhedsrådgiver. Ved sin udnævnelse erklærede Sullivan, at de første prioriteter for Bidens Nationale Sikkerhedsråd (NSC) er COVID-19-pandemien, “omstrukturering af NSC for at gøre folkesundhed til en permanent national sikkerhedsprioritet” og forbindelserne med Kina. Han understregede også, at Bidens administration har til formål at reparere de amerikanske forbindelser med allierede, som blev beskadiget under Trump-administrationen.