3.1 Hymenoptera

Omkring 15 % af de ca. 150.000 hymenoptera-arter er planteædende. Dette skøn omfatter bier, der lever af nektar og pollen, myrer, der lever af planteekssudater, svampedyrkende myrer (herunder bladskærermyrer) (Fig. 2I), plantegale hvepse og den parafyletiske gruppe af basale hymenoptera-slægter (tidligere kaldet Symphyta), der omfatter savfluer, hornhaler og skovhvepse. Mange hymenoptere har etableret intime ernæringssymbioser med svampe. Som gennemgået af Biedermann og Vega (2020) omfatter planteædende hymenopteragrupper, der har symbiotiske forbindelser med svampe, bl.a. svampedyrkende myrer, der høster planter, som svampe dyrkes på og derefter fodres med, skovhvepse, der inokulerer svampe i xylem for at fodre deres solitære larver, og stingless bier, der fodrer deres larver med en kultur af svampe, der vokser i nektar. Disse svampe letter for det meste fordøjelsen af føde af lav kvalitet, f.eks. træ eller blade, men de nedbryder og afgifter også planteafværgeforbindelser. Med hensyn til bakterielle mutualister er honningbiens tarmmikrobiom blevet en model for interaktioner mellem vært og mikroorganismer og er blevet intensivt diskuteret i tidligere anmeldelser (Douglas, 2019; Engel et al., 2016; Zheng et al., 2018). Distinktive tarmbakteriel lineager overføres vertikalt gennem sociale kontakter, hvilket sandsynligvis letter vært-symbiont coevolution (Engel og Moran, 2013; Moran et al., 2019). Alligevel er denne sociale bi-model ikke repræsentativ for det store flertal af bier, der er solitære (> 90% af de > 17,500 arter) (Fig. 2J). I forhold til sociale bier viser solitære bier en større diversitet og variabilitet i deres tarmmikrobiom, som i høj grad afhænger af miljøet og den måde, hvorpå mikrober overføres mellem de enkelte insekter (Voulgari-Kokota et al., 2019). En nylig undersøgelse har afsløret, at mikrobiomet hos megachilide bier f.eks. afhænger af de blomster, de besøger (McFrederick et al., 2017), og Kim et al. (2019) fandt, at bestøvende hymenoptera endda kan fungere som agenter for horisontal overførsel af plantesymbionter. I sidstnævnte undersøgelse bevæger en Streptomyces-stamme sig fra rhizosfæren ind i jordbærrødder op til deres blomster og bliver derefter overført af bestøvende honningbier til andre blomster. Ligesom hos svampevoksende myrer (se nedenfor) beskyttede den undersøgte Streptomyces-stamme bierne, men også planterne mod patogener. Symbionter i de resterende planteædende hymenoptera-grupper, primært savfluer, myrer og galhvepse, er også blevet undersøgt i stor udstrækning, og i vores gennemgang beskriver vi i detaljer resultaterne fra nyere undersøgelser.

Mange myrearter har erhvervet vertikalt overførte bakterielle symbionter i løbet af deres udviklingshistorie (Moreau, 2020). De fleste planteædende myrer anses for at være kronedækkende fouragere, der ernærer sig af planteekssudater, insekthonningdug, pollen og hvirveldyrsrester, og de får kun lidt kvælstof, selv når de supplerer deres kost via prædation. Hos Cephalotes-, Dolichoderus- og Camponotus-myrer tyder genomiske beviser på, at bakterier placeret i tarmen kan udføre nyttige kvælstofmetaboliske tjenester for deres værter (Bisch et al., 2018; Gil et al., 2003; Hu et al., 2018). På grund af symbiontberigelsen i planteædende myrer og slægtskab mellem nogle tarmbakterier og kvælstoffikserende rhizobier, der er mutualistiske med bælgplanter, har nogle forfattere spekuleret i, at endosymbionter har lettet oprindelsen og opretholdelsen af den “planteædende” livsstil på tværs af denne insektfamilie (Kaltenpoth og Flórez, 2020; Russell et al., 2009; Stoll et al., 2007). Kvælstoffiksering blev oprindeligt anset for at være en mutualistisk tjeneste, men in vivo demonstration af denne aktivitet af myre-symbionter, der findes internt, har vist sig at være vanskelig, og shotgun (meta)genomisk sekventering har ligeledes ikke kunnet identificere kvælstoffikseringsgener i rigelige endosymbionter. Sådanne bestræbelser har imidlertid impliceret symbionter i mutualistisk kvælstofgenvinding, med undersøgelser i både Cephalotes- og Camponotus-systemerne, der kombinerer in vivo-eksperimenter med genomforskning for at understøtte sådanne roller (Feldhaar et al., 2007; Gil et al.., 2003; Hu et al., 2018).

Bortset fra disse taxa har svampedyrkende bladskærende myrer (subtribe Attina, slægterne Atta og Acromyrmex) etableret intime forbindelser med den svamp, som de dyrker på høstet plantemateriale (gennemgået i Moreau, 2020). Ud over disse foreninger har bladskærende myrer imidlertid etableret symbiose med bakterier. Selv om tarmmikrobiomet er ret simpelt hos attine-myrer, holder disse arter vertikalt overførte aktinobakterier (f.eks. Streptomyces) på deres kutikula, der producerer antibiotika for at undertrykke svampehaveparasitter, en vigtig tjeneste for at sikre, at kun de rigtige svampe vokser på høstet plantemateriale (Currie et al., 1999). Disse cuticulære actinobakterielle biofilm overføres vertikalt af mange svampevoksende myre-slægter, hvilket gør disse arter usædvanlige i forhold til at opretholde forskellige mikrobiomer eksternt og internt. Især synes sammensætningen af tarmmikrobiomerne at være påvirket af tilstedeværelsen/fraværet af disse andre symbionter på kutikula: tarmmikrobiomerne hos myrearter, der bærer cuticulære aktinobakterier, har tendens til at være mere ens end dem uden, især i de myrefamilier, der opstår senere i denne taxons historie (Sapountzis et al, 2019).

Bortset fra interaktioner med cuticulære symbionter kan tarmmikrobielle symbionter påvirke den sociale dynamik mellem bladskærermyrer ved at ændre de cuticulære kemikalier, som myrerne bruger som genkendelsessignaler. Hos bladskærermyren Acromyrmex echinatior førte antibiotikabehandling til en mere aggressiv adfærd over for bofæller, hvilket igen korrelerede med et fald i abundansen af to svampedræbende forbindelser, der produceres mod svampehaveparasitter (Teseo et al., 2019). Disse forbindelser produceres af exokrine metapleurale kirtler, der er unikke for myrer, og som også producerer sekreter med antibiotiske egenskaber, der modulerer Actinobakteriesamfund, der er til stede på myrehuden (Poulsen et al., 2003). Efter antibiotikabehandling, når myrer blev fodret med fækale dråber, blev tarmbakteriesamfundet delvist genoprettet sammen med normal adfærd (Teseo et al., 2019).

Savfluer er en gruppe planteædende Hymenoptera, der omfatter nogle arter, som er alvorlige skadedyr i hvede. En første omfattende mikrobiota-screening af seks arter af savfluer, der repræsenterer fire forskellige Symphyta-familier (Agridae, Diprionidae, Pamphiliidae og Tenthredinidae) (Fig. 2K), afslørede en lav tilsyneladende diversitet af tarmbakterier. De bakterier, der blev fundet, var hovedsageligt α- eller γ-proteobakterier, som hovedsageligt blev tilskrevet værtsplanten (Graham et al., 2008). For eksempel kan Rhanella sp. fundet i halvdelen af de screenede arter være erhvervet fra værtsplanten, da de blev isoleret fra løv i andre undersøgelser (f.eks. Hashidoko et al., 2002). En nyere undersøgelse afslørede, at disse savfluer er koloniseret af en ny Spiroplasma-art, der blev påvist i både voksne og larver, som sandsynligvis enten overføres vertikalt eller horisontalt ved larvernes fødeindtagelse på den indre hvedestamme (Yeoman et al., 2019). Denne symbiont bærer flere gener, der koder for kulhydratmetabolisme samt biosyntetiske veje af essentielle B-vitaminer. Desuden koder Spiroplasma-gener for cardiolipinsyntase og chitinase, begge potentielt involveret i insektforsvar, hvilket ville tilføje savfluer som en anden insektgruppe, der bruger Spiroplasma som en forsvarssymbiont (Ballinger og Perlman, 2019).

Hymenoptera-slægten Cynipoidea omfatter både plante- og insektparasitter. Inden for denne slægt er Cynipidae-familien (ca. 1400 spp.) helt specialiseret i at danne galler primært på egetræer og rosenbuske (Ronquist et al., 2015). Gallesvirrefluer får planter til at ændre deres værtsfysiologi og udvikler komplekse gallestrukturer, der ofte ligner nye planteorganer. Hvepselarverne lever i den beskyttende galle. En transkriptionel analyse af æggestokke og giftkirtler fra to galhvepsarter afslørede, at i modsætning til mange hymenopteriske parasitoidarter synes galhvepse at være frataget virale gener eller viruspartikler i giftkirtlerne, hvilket kunne hjælpe med at omprogrammere planteceller til udvikling af galde (Cambier et al., 2019). I lighed med insektherbivorer i andre ordener er det dog sandsynligt, at cellulase gener, der udtrykkes i giftkirtlerne og/eller æggestokkene, er af bakteriel oprindelse. Erhvervelsen af sådanne horisontalt overførte gener kan have været en vigtig tilpasning i Cynipidae’s evolution til at blive planteparasitter. Der er dog behov for en fylogenomisk tilgang til hele slægten for yderligere at klarlægge, om cellulasegener stammer fra horisontale genoverførsler, som det blev vist for de ovenfor omtalte Phasmatodea (Shelomi et al, 2016).

Denfensive symbioser er blevet identificeret hos planteædende Hymenoptera, især mod patogener, der truer svampehaver i bladskærermyrer (som nævnt ovenfor) eller bi-larver, men også mod eukaryotiske parasitter (gennemgået i Flórez et al., 2015 og Kaltenpoth og Engl, 2014). Hos humlebien Bombus terrestis reducerede tarmsymbionter for eksempel infektionsrater af den trypanosomatiske parasit Crithidia bombi (Koch og Schmid-Hempel, 2011).