El estudio de la relación entre la biodiversidad y el funcionamiento de los ecosistemas es un campo en rápido crecimiento (véase el volumen editado por Naeem et al. para un estado de la cuestión exhaustivo). La visión tradicional que ha dominado la ecología hasta la década de 1990 partía de la idea de que los patrones de distribución de las especies eran el resultado directo de los componentes abióticos y bióticos (interacciones de las especies) que determinan el medio ambiente. Sin embargo, a principios de la década de 1990, este punto de vista se puso en tela de juicio, cuando se empezó a comprender que la diversidad de especies también afecta al medio abiótico, e incluso al funcionamiento de los ecosistemas . El funcionamiento de un ecosistema incorpora procesos como la descomposición de la materia orgánica, la fijación del carbono, el ciclo de los nutrientes y del agua y la degradación de los compuestos tóxicos. Los meta-análisis de los resultados de los experimentos sobre biodiversidad, principalmente a pequeña escala, han demostrado que, por término medio, las funciones de los ecosistemas aumentan con el incremento del número de especies ]. El éxito de la idea de que la biodiversidad afecta a las propiedades y funciones de los ecosistemas -algunos la han calificado como un cambio de paradigma en la ecología- puede explicarse por el hecho de que ofrece un marco global para evaluar las consecuencias de la pérdida de biodiversidad causada por las actividades humanas y, al mismo tiempo, proporciona un poderoso incentivo para la conservación de la biodiversidad y la restauración ecológica.

Naeem fue el primero en proponer que la ecología de la restauración puede beneficiarse de las ideas del marco BEF, y esta idea ha sido elaborada con más detalle por Wright et al. Aquí nos basamos en estas ideas y las situamos en un contexto de restauración forestal. A diferencia de los enfoques más tradicionales, la restauración basada en la perspectiva BEF se centra en la restauración de la relación entre la biodiversidad y el funcionamiento del ecosistema. A continuación enumeramos algunas consideraciones importantes relativas a la restauración forestal que pueden deducirse del marco BEF. Somos conscientes de que los silvicultores ya han adoptado el marco BEF al establecer grandes experimentos en los que se evalúan los efectos de la riqueza de especies arbóreas en las funciones del ecosistema ]. Sin embargo, creemos que los esfuerzos de restauración forestal pueden beneficiarse de una visión general de este tipo, en particular porque el funcionamiento del ecosistema y la (bio)diversidad funcional han recibido muy poca atención en un contexto de restauración forestal hasta ahora (Figura 2).

Conceptos relacionados en la literatura científica sobre restauración forestal, biodiversidad y funcionamiento del ecosistema. La relación entre las palabras más utilizadas (30 de 2745 términos) en los resúmenes de la literatura científica sobre restauración forestal, biodiversidad y funcionamiento de los ecosistemas (BEF). Los datos se obtuvieron de Thomson Reuters Web of Science utilizando la consulta Topic = (biodiversity ecosystem function*) refinada por Topic = (restoration) AND Topic = (forest*). El diagrama muestra que, incluso en la literatura sobre BEF, la (bio)diversidad funcional ha recibido menos atención que la riqueza de especies y la diversidad de especies (vegetales) hasta ahora (una versión interactiva en línea muestra el número de ocurrencias para cada palabra y par de palabras y los contextos de cada par de palabras y está disponible en http://www-958.ibm.com/v/116799).

La restauración de múltiples funciones forestales requiere múltiples especies

Una de las principales funciones de los ecosistemas forestales es la fijación de carbono , que está directamente relacionada con los servicios ecosistémicos de secuestro de carbono y la provisión de fuego y madera de construcción. Hay pruebas de que la diversidad de árboles tiene un efecto positivo en la producción de los ecosistemas (véase Thompson et al. para una visión general). Basándose en el mayor conjunto de datos analizados en este contexto hasta la fecha (12.000 parcelas forestales permanentes en el este de Canadá), Paquette & Messier informó de que, tras controlar las diferencias ambientales y climáticas entre parcelas, la productividad de los árboles estaba positivamente relacionada con la biodiversidad del rodal. Estos resultados confirman trabajos anteriores en 5000 parcelas permanentes en bosques mediterráneos de Cataluña (NE de España) . En un contexto de reforestación, Piotto et al. descubrieron que las plantaciones mixtas en Costa Rica se comportaron mejor que los monocultivos en todas las variables de crecimiento consideradas, incluyendo la altura, el diámetro a la altura del pecho, el volumen y la biomasa sobre el suelo. También en rodales naturales de bosques tropicales con gran variación ambiental y espacial, se encontraron efectos positivos de la diversidad de especies arbóreas en el almacenamiento de carbono en los árboles. Sin embargo, los efectos positivos de la diversidad arbórea sobre la productividad sobre el suelo no son ciertamente un patrón universal, y la producción de biomasa sobre el suelo y la fijación de carbono en el suelo también pueden responder de forma diferente a la diversidad arbórea en las plantaciones forestales. Esto corrobora el resultado de un meta-análisis de experimentos de BEF en el que se encontró que los tratamientos de alta biodiversidad no siempre superan al monocultivo de mejor rendimiento . En un contexto de restauración forestal, en el que las especies arbóreas de rápido crecimiento con fuertes mercados madereros mundiales están fácilmente disponibles, esto puede sugerir que los monocultivos son una opción. Sin embargo, se están acumulando pruebas de que centrarse en una sola función del ecosistema suele pasar por alto un aspecto importante de la biodiversidad: la posibilidad de que una especie contribuya a diferentes funciones del ecosistema al mismo tiempo. Dado que diferentes especies suelen influir en diferentes funciones del ecosistema, centrarse en una función de forma aislada subestimará en gran medida la biodiversidad necesaria para mantener un ecosistema con múltiples funciones, en múltiples momentos y lugares en un entorno cambiante . Aunque la evidencia sólo proviene de praderas y ambientes acuáticos hasta ahora, muestra de manera convincente que es poco probable que la redundancia de especies ocurra cuando se consideran varias funciones y servicios del ecosistema en combinación.

Por lo tanto, es muy poco probable que las plantaciones pobres en especies superen a los conjuntos de árboles con diversidad de especies para una combinación de funciones del ecosistema forestal, incluyendo la producción de biomasa sobre el suelo, la resistencia a las enfermedades, la fijación de carbono, la provisión de néctar, el control de la erosión, la captación de agua, la fijación de N2 y la producción de frutos. Por lo tanto, es de especial importancia que los esfuerzos de reforestación definan claramente los servicios y funciones del ecosistema que el bosque restaurado pretende ofrecer. Además, es importante tener en cuenta que las funciones ecosistémicas de los bosques restaurados pueden cambiar con el tiempo debido a los cambios en el tamaño de los árboles, la estructura del bosque y la importancia relativa de los grupos funcionales, incluso si no hay cambios en la composición de las especies de árboles . Por último, hay que tener en cuenta que, aunque ya se conocen los efectos de la diversidad arbórea en la productividad de los bosques, no se sabe cómo la diversidad de los arbustos del sotobosque, e incluso de las especies herbáceas, afecta a la productividad de los bosques o a otras funciones del ecosistema. Esto puede ocurrir, por ejemplo, a través de los impactos de estas especies en la descomposición de la hojarasca, en la captación de agua y en la diversidad de la biota del suelo.

El restablecimiento de las funciones estables de los bosques requiere múltiples especies

La hipótesis de que una mayor diversidad de especies conduce a una mayor estabilidad del funcionamiento de los ecosistemas ha sido un punto de debate durante medio siglo, y ha resurgido en el marco del BEF . Las ideas principales que subyacen al concepto de biodiversidad frente a la estabilidad del ecosistema son la diversidad de respuesta funcional y la compensación funcional . Esto ocurre cuando los cambios positivos en el nivel de funcionamiento de una especie (una especie que se convierte en funcionalmente dominante) se asocian a cambios negativos en el funcionamiento de otras especies. Esta compensación impulsa la estabilización de las propiedades del ecosistema, como la producción de biomasa. Básicamente, la estabilidad del funcionamiento de un ecosistema puede medirse de tres maneras: i) la variabilidad a largo plazo de una propiedad del ecosistema a través del tiempo en relación con la variación ambiental de fondo (varianza); ii) el impacto (resistencia); y iii) la recuperación (resiliencia) de las propiedades del ecosistema ante perturbaciones discretas . Dado que se espera que estas perturbaciones discretas y extremas, como los fenómenos climáticos extremos y los brotes de plagas y enfermedades, sean más frecuentes con el cambio climático previsto, es muy importante incorporar a los proyectos de restauración forestal los conocimientos sobre la relación entre la biodiversidad y la estabilidad del funcionamiento de los ecosistemas. Es crucial darse cuenta de que, al igual que el grado de redundancia de las especies disminuye cuando se consideran las múltiples funciones de los ecosistemas (véase más arriba), existen actualmente pruebas experimentales sólidas de que, en entornos cambiantes, se necesitan más especies para garantizar el funcionamiento de los ecosistemas que en entornos constantes ].

Las pruebas de esto último proceden de estudios que han relacionado la diversidad de los árboles forestales con medidas de estabilidad del funcionamiento de los ecosistemas forestales. Lloret et al. utilizaron imágenes de satélite para estimar el impacto de la sequía extrema del verano de 2003 en el verdor del dosel de diferentes tipos de bosques en España, cuantificando el NDVI (índice de vegetación de diferencia normalizada). El NDVI se correlaciona con los flujos de CO2 del ecosistema. Estos autores informaron de una relación positiva entre la diversidad de especies leñosas y la resistencia del verdor del dosel contra la sequía en bosques en lugares secos, mientras que no se descubrió dicha relación en bosques más húmedos. Del mismo modo, DeClerck et al. relacionaron la estabilidad de la productividad del rodal a lo largo de 64 años con la diversidad de coníferas en Sierra Nevada, Estados Unidos. Encontraron una relación significativa entre la riqueza de especies y la resistencia de la productividad de la masa después de sequías severas recurrentes. Sin embargo, la resistencia a la sequía no estaba relacionada con la diversidad de especies. Estos estudios apoyan en parte los efectos positivos de la biodiversidad en la estabilidad de la producción de biomasa, pero también demuestran que los patrones pueden ser complejos, variar según los tipos de ecosistemas y depender de las medidas que se utilicen para cuantificar la estabilidad. En cualquier caso, la estabilidad temporal del funcionamiento de los ecosistemas es una consideración importante para los proyectos de restauración forestal, especialmente en el actual escenario de cambio global. De nuevo, no se sabe si los arbustos del sotobosque y las especies herbáceas contribuyen a la estabilidad del funcionamiento de los ecosistemas forestales.

Centrarse en la diversidad funcional en lugar de en la diversidad taxonómica

Mientras que las medidas generales de biodiversidad se basan en primer lugar en la taxonomía (presencia o ausencia de especies), las medidas de diversidad funcional se refieren a lo que los organismos hacen efectivamente en un ecosistema, cuantifican la distribución de rasgos en una comunidad o miden la magnitud relativa de las similitudes y diferencias entre especies. La mejor manera de medir la diversidad funcional es una cuestión muy debatida, pero Cadotte et al. resumen cinco medidas útiles de diversidad funcional multivariante. Algunos autores han sugerido que las medidas de diversidad funcional son especialmente adecuadas o incluso mejores para predecir las interacciones entre la biodiversidad y los procesos del ecosistema . Utilizando un índice de diversidad arbórea basado en la variación entre especies de la masa de semillas, la densidad de la madera y la altura máxima, Paquet y Messier demostraron que esta medida superaba a un índice de diversidad basado en la taxonomía a la hora de explicar la productividad de los árboles. Bunker et al. demostraron que la eliminación de determinados grupos funcionales de un bosque tropical tenía efectos más importantes en la reserva de carbono sobre el suelo que la eliminación aleatoria de especies. Vila et al., por el contrario, informaron de que la riqueza de grupos funcionales tenía peores resultados que la riqueza de especies arbóreas, pero esto se debía probablemente a una delimitación de grupos funcionales bastante rudimentaria. Por tanto, a la hora de seleccionar especies arbóreas para la restauración forestal, estos resultados sugieren centrarse en grupos funcionales basados en rasgos relevantes de la planta. Aunque estos rasgos ya están disponibles para las especies de las regiones templadas, la creación de bases de datos de rasgos vegetales para las especies arbóreas tropicales y la centralización de todos los datos disponibles en una base de datos general son importantes trabajos en curso. La maximización de la diversidad funcional puede lograrse cuantificando la diversidad funcional de la mezcla de especies utilizadas para la restauración. Esto puede hacerse delineando grupos emergentes o funcionales (conjuntos de especies que desempeñan papeles funcionales similares) ], o utilizando medidas de diversidad funcional más complejas, continuas o no agrupadas . Sin embargo, la selección de los rasgos vegetales relevantes sigue siendo crucial con respecto a las funciones del ecosistema forestal que se desea restaurar. Scherer-Lorenzen et al. proporcionan una lista completa de rasgos de las especies que pueden utilizarse para cuantificar la diversidad funcional de las mezclas de árboles utilizadas para la reforestación de los bosques templados europeos. Los rasgos seleccionados incluyen variables nominales (por ejemplo, tipo de hoja, arquitectura de la copa), ordinales (por ejemplo, necesidades de luz de los adultos, vigor de crecimiento en altura) y de escala (por ejemplo, concentración de N en la hoja, relación C:N en la hojarasca). Sin embargo, también es importante una mejor comprensión mecánica de cómo los rasgos de las especies y sus interacciones afectan al funcionamiento del ecosistema, para poder analizar proactivamente diferentes escenarios de reforestación y su impacto en el funcionamiento del bosque. En este contexto, es importante tener en cuenta que las relaciones entre los rasgos funcionales y las funciones de los ecosistemas, como el almacenamiento de carbono en las poblaciones naturales, no siempre son transferibles a las plantaciones de árboles y viceversa.

Los efectos de la diversidad genética se extienden hasta el nivel de los ecosistemas

Mientras que los biólogos de la conservación han reconocido las consecuencias negativas para la aptitud de la reducción de la diversidad genética durante décadas, los proyectos de restauración forestal todavía pueden incorporar muy pocos genotipos . Sin embargo, hay pruebas de que las poblaciones monoclonales son más vulnerables a los patógenos que los conjuntos genéticamente diversos ]. Sin embargo, lo que queremos señalar aquí es que cabe esperar que los efectos de la diversidad genética de los rodales se extiendan mucho más allá de la aptitud de los árboles o rodales individuales. Sólo recientemente ha quedado claro que la variación en la diversidad genética de la población o en la composición del genotipo puede tener efectos ecológicos de gran alcance. Las consecuencias ecológicas de la diversidad genética (acuñada como «genética comunitaria») se han demostrado a diferentes niveles de organización, desde la población hasta el ecosistema, pasando por la comunidad. Por ejemplo, se ha demostrado que la diversidad genotípica de las plantas y la identidad de los genotipos afectan a la producción de biomasa y a la invasibilidad de la comunidad, así como a la diversidad de invertebrados de los niveles tróficos superiores . También se ha demostrado que la descomposición de la hojarasca y la liberación de nutrientes difieren entre los distintos genotipos de Populus, lo que indica que la selección de los genotipos de los árboles puede tener efectos profundos y duraderos en el funcionamiento del ecosistema de los bosques restaurados . Aunque una disciplina como la genética de comunidades está en su infancia, ya hay algunas pruebas que sugieren que hay consecuencias extendidas de la variación genética de las plantas, hasta el nivel de las propiedades del ecosistema . La selección de genotipos específicos, y la diversidad genotípica de los conjuntos de árboles, pueden por tanto tener importantes implicaciones para el funcionamiento y la resistencia de los bosques.

Sincronizar la biodiversidad sobre y bajo el suelo

La biodiversidad sobre el suelo de los bosques también incluye fauna con importantes servicios ecosistémicos que incluyen la polinización, el control de plagas y la dispersión de semillas. Los servicios ecosistémicos de las aves, por ejemplo, han sido bien documentados y, a la luz de la restauración de los bosques, se ha demostrado que las aves son esenciales para la dispersión de las semillas de los árboles en las zonas de restauración y para superar las limitaciones de dispersión y germinación de las semillas. Se sabe mucho menos sobre el papel de la biota subterránea y los vínculos entre los árboles y esta biota. El estudio de la estructura y el funcionamiento de la comunidad microbiana del suelo ha recibido tradicionalmente poca atención en ecología. Pero, al igual que ocurre con la biodiversidad sobre el suelo, hay pruebas de que la diversidad bajo el suelo tiene un impacto significativo en el funcionamiento del ecosistema. En una serie de bosques tropicales simplificados, Lovelock y Ewel encontraron relaciones positivas significativas entre la diversidad de los hongos micorrícicos arbusculares (HMA) y la productividad primaria neta del ecosistema, y entre la uniformidad de la comunidad de hongos MA y la eficiencia del uso del fósforo en el ecosistema. El rápido desarrollo y la disponibilidad de herramientas moleculares como el t-RFLP y la secuenciación de próxima generación para cuantificar la diversidad microbiana ], junto con el fuerte enfoque del BEF en la funcionalidad de los ecosistemas, ha dado lugar a un mayor interés en el papel de la diversidad de la comunidad microbiana del suelo en la conducción de procesos tales como la descomposición de la materia orgánica y la absorción de nutrientes de las plantas. Dado que la restauración ecológica suele tener lugar en lugares muy alterados o degradados, es importante que durante el proceso de restauración se tengan en cuenta de forma permanente los vínculos entre las especies que se encuentran por encima y por debajo del suelo y, más concretamente, que exista una sincronización entre las asociaciones de especies por encima y por debajo del suelo. Claramente, la cuestión crucial es si la comunidad microbiana subterránea simplemente sigue a las especies de árboles y arbustos introducidos, o si se requiere algún tipo de inoculación ]. Entre los microorganismos relevantes del suelo, cabe esperar que los hongos micorrícicos arbusculares (HMA) y los hongos ectomicorrícicos (HEC) desempeñen un papel importante durante la restauración de lugares degradados. Muchas especies de árboles y arbustos se asocian con hongos AMF y ECMF, que proporcionan nutrientes a cambio de carbohidratos para las plantas. Pruebas recientes han demostrado que al menos los ECMF están limitados por la dispersión y son menos abundantes en los árboles aislados. Este hallazgo puede instar a realizar algún tipo de inoculación activa en lugares de restauración degradados. Sin embargo, la forma de aplicar con éxito los microorganismos del suelo en determinados proyectos de restauración es un campo de investigación casi vacío. Mientras que los conocimientos fundamentales sobre el papel de los HMA en la estructuración de las comunidades de los pastizales son cada vez mayores ], sigue siendo en gran medida desconocido cómo estos hongos contribuyen al éxito de la restauración y los pocos informes disponibles sobre los efectos de las inoculaciones a gran escala en los pastizales dieron lugar a conclusiones contradictorias (White et al. vs. Smith et al. ). Asimismo, la inoculación de las raíces de los árboles con micorrizas ha recibido cierta atención en los proyectos de restauración forestal, pero los resultados no son claros ]. Esto lleva a la conclusión de que en la actualidad queda mucho por entender sobre cómo la diversidad microbiana bajo el suelo contribuye al éxito de la restauración de las funciones forestales. Las nuevas herramientas moleculares disponibles para cuantificar la diversidad microbiana, combinadas con mediciones detalladas del funcionamiento de los bosques, probablemente aumentarán nuestros conocimientos sobre cómo aplicar la biodiversidad subterránea con fines de restauración.

Los bosques restaurados son a menudo ecosistemas nuevos

Aunque los bosques restaurados pueden proporcionar servicios ecosistémicos similares y conservar niveles de biodiversidad comparables a los de la vegetación anterior a la perturbación, los bosques restaurados rara vez coinciden con la composición y estructura de la cubierta forestal original. Los grandes cambios en los ecosistemas suelen dar lugar a sistemas nuevos, con especies, interacciones y funciones diferentes. En este contexto, es importante darse cuenta de que tanto la reciente tendencia a aceptar los cambios perennes, impulsados por el cambio global en el medio ambiente, como la creciente aplicación del marco BEF a la restauración ecológica pueden facilitar la aceptación del uso de especies no autóctonas en la restauración forestal. Aunque muchos ecologistas siguen considerando que la autoctonía de las especies es un requisito previo para su uso en la restauración ecológica ], otros abogan ya por centrarse en las funciones de las especies y no en su origen como un «enfoque más dinámico y pragmático para la conservación y gestión de las especies». En este sentido, el enfoque BEF puede estar en el origen de un cambio de paradigma en la ecología de la restauración .