Introducción

Los machos de muchos taxones animales se aparean con múltiples hembras, un fenómeno que generalmente se explica por la noción de que el éxito reproductivo de los machos está limitado por el número de huevos que fertilizan. Así, los machos pueden aumentar su éxito reproductivo apareándose indiscriminadamente con muchas hembras . Por el contrario, se cree que las hembras están limitadas por su capacidad de convertir los recursos en huevos y, en última instancia, en una descendencia viable. Por lo tanto, se predice (y a menudo se observa) que las hembras se aparean con menos frecuencia que los machos y son más exigentes con sus parejas. Mientras que estos patrones pueden ser comunes en algunos grupos de animales, como los mamíferos, los machos de otros grupos, como las aves y los peces, se aparean con menos frecuencia de lo esperado; en lugar de aparearse con múltiples hembras, estos machos mejoran su éxito reproductivo cuidando de las crías, cambiando así cantidad de crías por calidad. Sorprendentemente, los machos de algunos grupos no se aparean con múltiples hembras ni invierten en el cuidado paterno, sino que invierten en la fertilización de los huevos de una sola hembra . Este fenómeno, conocido como monoginia (monogamia masculina), está taxonómicamente extendido y se ha demostrado que tiene numerosos orígenes independientes . Su existencia ha supuesto un reto para los biólogos evolutivos, ya que inicialmente no es evidente qué beneficios podrían obtener los machos al renunciar a los apareamientos adicionales.

La teoría reciente proporciona predicciones claras y directas de las circunstancias en las que la monogamia puede evolucionar: la monogamia se ve favorecida frente a la poligamia cuando existe una proporción sexual efectiva con sesgo masculino, definida como la proporción entre machos y hembras adultos que se aparean al menos una vez. Además, se sugiere que estas proporciones de sexo con sesgo masculino surgen en concierto con el dimorfismo de tamaño sexual con sesgo femenino, ya que los machos en tales sistemas a menudo alcanzan la maduración sexual antes y tienen más probabilidades de sobrevivir hasta la madurez. Estos patrones de historia vital han llevado a los científicos a predecir una correlación evolutiva entre los dimorfismos de tamaño sexual con sesgo femenino, la proporción de sexos con sesgo masculino y la monoginia. Además, la monoginia suele coincidir con la evolución del comportamiento de apareamiento extremo (revisado en ).

Este estudio se propuso comprobar la monoginia en la araña oscura de la pesca Dolomedes tenebrosus Hentz, 1843 (Araneae, Pisauridae), una de las nueve especies neárticas del género . Mientras que las hembras y los machos de la mayoría de las especies de Dolomedes tienen un tamaño similar, D. tenebrosus muestra un dimorfismo sexual extremo con sesgo femenino: las hembras pesan 14 veces más que los machos y tienen un cefalotórax 2,5 veces más ancho (véase el material suplementario electrónico, figura S1). Como muchas arañas, D. tenebrosus vive entre 1 y 2 años, pero los sexos parecen tener estrategias vitales diferentes. De los cientos de juveniles recogidos en el campo y criados en el laboratorio durante un periodo de 4 años, los machos siempre maduraron en la misma temporada, mientras que las hembras tardaron un año más en madurar (S. K. Schwartz 2007-2010, observación personal). Además, dentro de una misma temporada, los machos maduran antes que las hembras (figura 1a). Estas diferencias en la historia de la vida predicen una proporción de sexos con sesgo masculino, un requisito hipotético para la evolución de la monoginia. El objetivo de este estudio es examinar la proporción de sexos en el campo y realizar ensayos de laboratorio para determinar el sistema de apareamiento de D. tenebrosus.

Material y métodos

Colectamos machos y hembras inmaduros de D. tenebrosus durante un periodo de 4 años en el condado de Lancaster, cerca de Lincoln, Nebraska, y registramos la relación de sexos y los tiempos de maduración de los individuos. Durante 2 años, realizamos ensayos de apareamiento en el laboratorio para investigar la dinámica del sistema de apareamiento. Tras nuestra observación de la muerte obligatoria de los machos (ver Resultados), medimos los latidos del corazón de los machos después de la población. También diseccionamos los pedipalpos (órganos de transferencia de esperma) de los machos vírgenes para determinar si los machos de D. tenebrosus llevan esperma en ambos pedipalpos. En el campo, hemos monitorizado el comportamiento de búsqueda de pareja de los machos liberados para determinar la accesibilidad de múltiples hembras. Finalmente, como se predice que la monoginia evoluciona en sistemas con precedencia de esperma del primer macho, realizamos pruebas de comportamiento en el laboratorio para probar las predicciones de la precedencia de esperma del primer macho, investigando si los machos discriminan entre las señales de seda vírgenes y no vírgenes. Para los detalles de nuestros métodos y datos, véase el material suplementario electrónico.

Resultados y discusión

Las recolecciones de campo revelaron que los machos de D. tenebrosus superan en número a las hembras en una proporción de casi 3:1 al comienzo de la temporada de cría (figura 1b), confirmando así una proporción de sexos con sesgo masculino. El comportamiento de apareamiento observado en el laboratorio (n = 24) y una vez en el campo fue similar al descrito anteriormente, excepto que en cada apareamiento, instantáneo al acto de transferencia de esperma y sin participación aparente de la hembra, las patas del macho se enroscaron bajo su cuerpo y colgó inmóvil de la abertura genital de la hembra, pareciendo muerto (figura 2; material suplementario electrónico, vídeo S1). Todos los machos en esta posición no respondían al tacto y nunca se recuperaron de este estado de inmovilidad. Las observaciones de un subconjunto de machos (n = 15) confirmaron que los latidos del corazón se detienen a las pocas horas (164 ± 9 min; material suplementario electrónico, figura S2). Nuestros resultados revelan un nuevo caso de monoginia que implica la muerte obligatoria del macho.

La transferencia de esperma en las arañas implica el inflado del bulbo hematodoquial en el pedipalpo del macho. Tras la maduración, los machos eyaculan sobre una red espermática y posteriormente recogen los espermatozoides y los transportan en sus pedipalpos . El bulbo hematodoquial se expande hidráulicamente debido al aumento de la presión de la hemolinfa y en la mayoría de las arañas, tras la transferencia del esperma, el bulbo se contrae posteriormente. En D. tenebrosus, el bulbo hematodoquial permanece expandido (véase el material suplementario electrónico, figura S3) y presumiblemente no es funcional. Este tipo de desfiguración genital sólo se conoce en otra especie lejanamente relacionada con el autosacrificio, Tidarren sisyphoides . Curiosamente, a diferencia de T. sisyphoides (que elimina un pedipalpo), los machos de D. tenebrosus conservan su segundo pedipalpo no utilizado. Diseccionamos ambos pedipalpos de los machos vírgenes para determinar la presencia/ausencia de esperma. Todos los machos examinados (n = 5) tenían esperma en ambos pedipalpos, y aunque no se cuantificó el número de espermatozoides, parecían ser similares entre ambos. Así pues, los machos de D. tenebrosus pueden morir «prematuramente», antes de realizar todo su potencial reproductivo (sensu ).

De forma similar a la descarga palpal única observada en D. tenebrosus, los machos de otra especie de Dolomedes descargan un pedipalpo e inmediatamente desmontan a su pareja. En Dolomedes triton, pocas hembras aceptan una segunda inserción del pretendiente inicial y más de la mitad de las hembras observadas atacaron a un macho después de aceptar una sola inserción . Se sabe que los ataques exitosos de las hembras de D. triton proporcionan una ventaja reproductiva a ambos miembros de la pareja, ya que las hembras que canibalizan con éxito a su pareja aumentan la probabilidad de que su saco de huevos eclosione . El canibalismo sexual asociado al comportamiento de autosacrificio en la araña australiana de espalda roja, Latrodectus hasselti, también se ha considerado adaptativo. Los machos de L. hasselti que consiguen alimentar a las hembras durante el apareamiento obtienen dos ventajas sobre los que no lo consiguen: (i) los machos canibalizados aumentan su paternidad y (ii) las hembras que canibalizan son menos receptivas a apareamientos adicionales . La ocurrencia del canibalismo sexual en D. tenebrosus no fue examinada en este estudio, y las ventajas potenciales del autosacrificio para los machos de D. tenebrosus aún no han sido identificadas.

Los pedipalpos de D. tenebrosus están obligatoriamente desfigurados durante la cópula, representando una forma de mutilación genital. En un amplio estudio filogenético sobre el comportamiento de autosacrificio y la mutilación genital en las arañas araneoides (constructoras de telas), se planteó la hipótesis de que el autosacrificio había evolucionado al menos cinco o seis veces en linajes con mutilación genital. Dada la naturaleza obligatoria del comportamiento de autosacrificio prematuro y de la mutilación genital en D. tenebrosus, nuestros datos no pueden abordar la línea de tiempo evolutiva relativa al origen de estos rasgos. Sin embargo, Miller sugirió que cuando la mutilación genital y la proporción de sexos con sesgo masculino están presentes, el escenario está preparado para la evolución del comportamiento de autosacrificio masculino adaptativo. A partir de ahí, nuestra hipótesis es que la maduración temprana de los machos, que da lugar a un dimorfismo de tamaño sexual sesgado hacia las hembras en D. tenebrosus, puede haber dado lugar a una proporción de sexos sesgada hacia los machos, lo que sentó las bases para la evolución de la monoginia en esta especie. Sugerimos además que el mecanismo o mecanismos que subyacen a la mutilación genital y al autosacrificio están conectados y que evolucionaron de forma conjunta.

Se ha sugerido que la alta mortalidad de los machos (80-92%) durante la búsqueda de pareja es un factor importante que influye en la evolución de la monoginia en L. hasselti . Cuando la posibilidad de encontrar una segunda hembra es extremadamente pequeña, se espera que los machos inviertan todos sus recursos en la primera hembra que encuentren. A pesar de su probable papel en la evolución de la monoginia en la araña de espalda roja, las exploraciones teóricas sobre la evolución de la monoginia no encuentran que los altos costes de búsqueda sean un componente necesario. No obstante, para determinar si los altos costes de búsqueda pueden ser una fuerza impulsora en D. tenebrosus, realizamos una observación de campo de los machos liberados. Un asombroso 50% encontró una hembra dentro de la primera hora de la liberación (50 ± 9 min). En una situación extraordinaria, un solo macho encontró cinco hembras diferentes durante un periodo de 94 minutos, pero no se apareó con ninguna de ellas, lo que sugiere un grado de elección en los machos. Finalmente, no observamos ningún caso de depredación y, en última instancia, no encontramos evidencia de un alto coste en la búsqueda de pareja en D. tenebrosus, apoyando los hallazgos teóricos de que los altos costes de búsqueda no son un componente necesario de la monoginia.

Dada una proporción de sexos con sesgo masculino, se ha sugerido que es probable que la monoginia evolucione en taxones con precedencia de esperma del primer macho. Aunque no se conocen los patrones de precedencia del esperma para muchos taxones animales, algunos rasgos y comportamientos particulares suelen coincidir con la precedencia del esperma del primer macho, por ejemplo, la maduración temprana del macho y la vigilancia precopulatoria de la pareja. Además, se espera que los machos en estos sistemas muestren una fuerte preferencia por las hembras vírgenes frente a las no vírgenes, ya que los machos tendrán una mayor cuota de paternidad con las primeras. Aunque se desconocen los patrones de precedencia del esperma en D. tenebrosus, los machos del pariente D. triton vigilan a las hembras antes del apareamiento y tanto D. triton como D. tenebrosus presentan una maduración temprana de los machos (y este estudio) -observaciones que son consistentes con la precedencia del esperma del primer macho. En D. tenebrosus, probamos la predicción de que los machos discriminan entre las hembras. En apoyo de nuestra predicción, cuando se expusieron a seda virgen y no virgen, los machos pasaron significativamente más tiempo explorando una arena si tenía seda de una hembra virgen (ANOVA de medidas repetidas: F1,14 = 51,42, p < 0,001). Todos los datos disponibles son consistentes con la hipótesis de que D. tenebrosus tiene precedencia de esperma del primer macho-una hipótesis que queda por probar directamente.

En resumen, documentamos un nuevo caso de monoginia que implica una forma inusual de auto-sacrificio del macho-la muerte del macho. Mientras que la monoginia y el comportamiento de autosacrificio asociado han sido reportados en algunas otras especies (ver el material suplementario electrónico, tabla S1), los machos de D. tenebrosus mueren después de un solo acto de transferencia de esperma sin la aparente participación de las hembras. Además, mientras que algunos sistemas clásicos de apareamiento no convencional se encuentran en las arañas, todos los ejemplos anteriores provienen de arañas araneoides, donde el auto-sacrificio es la hipótesis de haber evolucionado múltiples veces . Nosotros proporcionamos la primera descripción completa de una forma extraordinaria de comportamiento de autosacrificio en una araña no araneoide, proporcionando una prueba evolutiva independiente de las hipótesis relacionadas con la evolución de la monoginia. En D. tenebrosus, este estudio proporciona múltiples vías de datos consistentes con estudios anteriores que sugieren correlaciones evolutivas entre el dimorfismo de tamaño sexual con sesgo femenino, la proporción de sexos con sesgo masculino, la mutilación genital y la precedencia del primer macho en el esperma.

Notas de pie de página