Los hongos biotróficos han desarrollado una serie de «estilos de vida» en su relación con las plantas, desde el mutualismo hasta el parasitismo. Los hongos micorrícicos vesículo-arbusculares forman relaciones mutualistas con las raíces de sus plantas huéspedes, en las que el hongo obtiene azúcares de la planta y proporciona fosfatos y otros minerales a cambio. En el otro extremo, los hongos del oídio y la roya forman una relación obligatoriamente parasitaria en la que la planta huésped se convierte en una fuente de azúcares, aminoácidos y otros nutrientes. Estos parásitos desarrollan un órgano especializado, el haustorio (Fig. 1) dentro de las células de la planta para la transferencia de nutrientes de la célula huésped al talo del hongo. Se supone que el haustorio tiene un papel clave en la capacidad de estos parásitos para competir con la planta en desarrollo por los fotoasimilados y otros nutrientes, pero aún quedan preguntas básicas sobre la función del haustorio. Entre ellas se encuentran: ¿Cuáles son los principales nutrientes transportados? ¿Qué mecanismos intervienen en el transporte? ¿Cómo contribuyen los componentes individuales de la interfaz haustorio-célula huésped al flujo de nutrientes? Y, en general, ¿cómo se relaciona la función del haustorio con la relación biotrófica entre el huésped y el parásito? El artículo de Voegele et al. (1) en este número de PNAS supone un importante avance al caracterizar un transportador de azúcares situado en la interfaz haustorio-hospedador.

Un haustorio se forma cuando una hifa fúngica especializada penetra en la pared celular de una planta y se expande dentro de esa célula (ref. 2; Fig. 1A). Sin embargo, el haustorio no se encuentra directamente en el citoplasma de la célula vegetal; en su lugar, está rodeado por una membrana extrahaustorial, un derivado engrosado de la membrana plasmática de la célula vegetal. Entre la membrana extrahaustorial y la pared haustorial del hongo hay una capa gelatinosa enriquecida en carbohidratos llamada matriz extrahaustorial. El haustorio contiene un complemento normal de citoplasma, núcleos, mitocondrias y otros orgánulos (Fig. 1A). El citoplasma haustorial está delimitado por una membrana plasmática y por la pared haustorial (Fig. 1). Para pasar del citoplasma de la planta al citoplasma haustorial, las sustancias deben atravesar secuencialmente la membrana y la matriz extrahaustorial, la pared haustorial y la membrana plasmática haustorial.

El desarrollo del haustorio es el paso final de una vía de infección en la que el hospedador de la planta desempeña un papel importante. En el caso de los hongos de la roya, la infección suele comenzar con la germinación de una espora en la superficie de la hoja, seguida del desarrollo de un apresorio. El desarrollo del apresorio depende de una señal trigmotrófica desencadenada por la topografía específica de la superficie de la hoja de la planta huésped (3). Una espiga de infección formada por el apresorio entra en la hoja a través de un poro (estoma), seguido del desarrollo de una vesícula substomática, una hifa de infección, una célula madre haustorial, la penetración de una célula mesófila fotosintética por una espiga y el establecimiento de un haustorio. Se han utilizado membranas artificiales y superficies grabadas para imitar la topografía de la superficie de la hoja e inducir el desarrollo de las estructuras de infección in vitro (4-6). Sin embargo, el desarrollo es incompleto y los haustorios no suelen formarse a menos que se añadan carbohidratos (7).

Los estudios de captación han demostrado que los azúcares y los aminoácidos se transfieren de la planta huésped a los parásitos biotróficos (8-11) y apoyan firmemente la idea de que los haustorios desempeñan un papel importante. Sin embargo, debido a las localizaciones intracelulares de los haustorios y a las complejidades de la interfaz haustorio-hospedador, ha sido difícil determinar qué procesos de transferencia están implicados y dónde se localizan. En los últimos años se ha adoptado un enfoque diferente, en el que se han aislado ADNc de genes expresados por el desarrollo en estructuras de infección y haustorios (12, 13). Voegele et al. (1) demostraron que uno de los genes más expresados en el haustorio de la roya codifica un transportador de azúcares (HTX1). El análisis del ARN demostró que este gen se expresaba en los haustorios aislados de las hojas, pero no en otras estructuras de infección inducidas in vitro. Además, los autores demostraron que este transportador de azúcar está localizado en la membrana haustorial y no en las membranas de las hifas intercelulares, proporcionando así la primera evidencia directa de que la absorción de azúcar se produce en el haustorio y sugiriendo que el haustorio puede ser el único sitio.

La sacarosa es el principal azúcar que se transporta en las plantas y, por lo tanto, se ha especulado que los haustorios pueden importar sacarosa directamente. Estudios recientes con el hongo del oídio indican que la glucosa, en lugar de la sacarosa, puede ser el azúcar importado (14, 15). Los datos de Voegele et al. (1) demuestran que el transportador de azúcares HXT1 tiene una especificidad para la d-glucosa y la d-fructosa, lo que confirma que la glucosa/fructosa y no la sacarosa son los principales azúcares importados por los haustorios. Además, los autores demostraron que el transporte de glucosa se produce a través de un mecanismo de simporte de protones. Estos resultados apoyan un modelo de simporte de protones para el transporte de nutrientes en la interfaz haustorial (ref. 16; Fig. 2). Una H+-ATPasa de membrana genera un gradiente de protones a través de la membrana plasmática haustorial, que proporciona la energía para el transporte de nutrientes (glucosa/fructosa, aminoácidos) desde la matriz extrahaustorial al haustorio. El establecimiento de un gradiente de protones es posible porque la matriz extrahaustorial es un compartimento sellado, delimitado por la membrana extrahaustorial en el lado de la planta, la membrana haustorial en el lado del hongo y la banda del cuello, que la sella del apoplasto. En apoyo de este modelo, se han aislado una H+-ATPasa de la membrana plasmática (17) y un transportador de aminoácidos (18).

El trabajo de Voegele et al. (1) ha proporcionado una pieza importante del rompecabezas sobre la vía de transporte de nutrientes a través de la interfaz huésped-parásito en los hongos parásitos obligados. Sin embargo, aún quedan muchos interrogantes. ¿Se difunde la sacarosa fuera de la célula de la planta huésped hacia la matriz extrahotelera, o se escinde primero en el citosol del huésped en glucosa y fructosa? ¿Qué enzima descompone la sacarosa? ¿Se trata de la invertasa, que se sabe que aumenta en el tejido foliar infectado (19, 20), o bien de la sacarosa sintasa? Una vez que la glucosa se transporta al haustorio, ¿qué azúcar se transporta a las hifas intercelulares? Se ha especulado que el manitol puede desempeñar este papel (21). Además, las células mesofílicas fotosintéticas, normalmente productoras de sacarosa, que se exporta activamente, se convierten en importadoras netas cuando son colonizadas por los hongos de la roya. ¿Cómo manipula el parásito obligado al huésped para cambiar el flujo de azúcares? ¿Existen reguladores genéticos secretados por el haustorio del hongo en la célula vegetal que alteren estas vías? ¿Qué otros compuestos atraviesan esta interfaz? ¿Qué métodos utiliza el hongo para eludir o suprimir los mecanismos de defensa del huésped? Los resultados de Voegele et al. (1) demuestran con elegancia que los enfoques experimentales multifacéticos pueden proporcionar respuestas a las funciones de los haustorios en las interacciones huésped-parásito.