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1937: El 13 de febrero, la Liga Nacional de Fútbol Americano concede una franquicia de Cleveland a Homer Marshman y Asociados, un prominente grupo de empresarios locales. Era la cuarta franquicia de la NFL de Cleveland. Había habido dos equipos llamados Indians, uno en la fundación de la NFL y otro en 1931. Cleveland también fue sede de los Cleveland Bulldogs, campeones de la NFL en 1924. El grupo había sido propietario de un equipo en la Liga de Fútbol Americano rival en 1936. Ese equipo también era conocido como los Rams y terminó con un récord de 5-2-2, el segundo mejor de la liga. Esta nueva franquicia de la NFL era una entidad separada, ya que ningún personal se unió al nuevo equipo de la NFL. El primer entrenador de los Rams de la NFL fue Hugo Bezdek y dirigió a los Rams en el campo del Estadio Municipal de Cleveland para su primer partido el 10 de septiembre. Desgraciadamente, los Detroit Lions aplastaron a los Rams por 28-0. Los Rams conseguirían su primera victoria 11 días después, cuando vencieron a los Eagles en Filadelfia por 21-3. Sin embargo, los Rams no anotarían más de diez puntos en ningún otro partido en esa primera temporada, terminando con un récord de 1-10.
1938: Los Rams, que ahora juegan sus partidos en casa en el Shaw Stadium, un estadio de escuela secundaria en la Avenida Shaw en Cleveland, pierden sus primeros tres partidos de la temporada antes de que el entrenador Hugo Bezdek sea despedido. La mudanza da sus frutos enseguida como nuevo entrenador, ya que los Rams ganan sus tres primeros partidos bajo el mando del nuevo entrenador Art Lewis. Sin embargo, los Rams sólo ganarían uno de sus últimos cinco partidos y terminarían su segunda temporada con un récord de 4-7.
1939: Los Rams regresan al Estadio Municipal y el halfback novato Parker Hall causa un gran impacto, ganando los honores de MVP, ya que los Rams terminan con un récord de .500 por primera vez con 5-5-1 bajo el nuevo entrenador Earl «Dutch» Clark.
1940: Los Rams tropezarían en la segunda temporada de Dutch Clark como entrenador cayendo de nuevo por debajo de la marca de .500 con 4-6-1.
1941: Daniel F. Reeves y Fred Levy, Jr. compran los Rams. Los Rams comienzan con buen pie el nuevo grupo de propietarios al ganar sus dos primeros partidos. Sin embargo no volverían a ganar y cerraron la temporada con un récord de 2-9.
1942: Con los nuevos propietarios Daniel F. Reeves y Fred Levy, Jr. alistándose en las Fuerzas Armadas, Bob Kelley es nombrado secretario del club. Después de tres temporadas en el Estadio Municipal, los Rams deciden jugar sus partidos en casa en el League Park. Los Rams terminarían la temporada con un récord de 5-6, en la última temporada de Dutch Clark como entrenador principal.
1943: Daniel F. Reeves compra a su socio Fred Levy Jr., ya que los Rams se ven obligados a suspender sus operaciones debido a las restricciones de viaje en tiempos de guerra y a la falta de personal.
1944: Los Rams reanudan sus operaciones con una plantilla de estilo de expansión llena de agentes libres y desechos. Sin embargo, bajo el mando del entrenador Buff Donelli, los Rams tuvieron un gran comienzo ganando sus primeros tres partidos. Sin embargo, su inexperiencia les pasaría factura ya que sólo ganaron uno de sus siguientes siete partidos para terminar con un récord de 4-6.
1945: Después de que el entrenador Buff Donelli se uniera al ejército, el director general Charlie Walsh nombra a su hermano Adam como nuevo entrenador del equipo. Bob Waterfield, un Quaerterback reclutado en 1944, se une al equipo y lleva a los Rams a su primer Campeonato de División con un récord de 9-1. Waterfield se convertiría en el primer jugador en ganar el MVP de la NFL por unanimidad. El punto culminante de la temporada llegó en Acción de Gracias en Detroit cuando Jim Benton atrapó diez pases para un récord de la NFL de 303 yardas en la victoria por 28-21 en Detroit sobre los Lions. En diciembre, en un campo congelado del Estadio Municipal de Cleveland, los Rams derrotaron a los Washington Redskins por 15-14 y ganaron su primer campeonato de la NFL. Sin embargo, la alegría de los aficionados de Cleveland duraría poco, ya que los Rams obtuvieron la aprobación para trasladarse a Los Ángeles menos de un mes después. Mientras los Rams se dirigían a la costa, una nueva liga llamada All-American Football Conference comenzaba a jugar. La liga estaba dominada por los Cleveland Browns, que acabarían uniéndose a la NFL en 1950.