3.1 Himenópteros
Alrededor del 15% de los ca. 150.000 especies de himenópteros son fitófagos. Esta estimación incluye a las abejas que se alimentan de néctar y polen, a las hormigas que se alimentan de exudados de las plantas, a las hormigas que se alimentan de hongos (incluyendo a las hormigas cortadoras de hojas) (Fig. 2I), a las avispas que se alimentan de plantas y al grupo parafilético de linajes de himenópteros basales (anteriormente llamado Symphyta) que incluye a las moscas de la sierra, a las colas de caballo y a las avispas de la madera. Muchos himenópteros han establecido íntimas simbiosis nutricionales con los hongos. Como revisan Biedermann y Vega (2020), los grupos de himenópteros herbívoros que tienen asociaciones simbióticas con hongos incluyen a las hormigas fungicidas que cosechan plantas en las que se cultivan hongos y luego se alimentan, a las avispas de la madera que inoculan hongos en el xilema para alimentar a sus larvas solitarias y a las abejas sin aguijón que alimentan a sus larvas con un cultivo de hongos que crecen en el néctar. Estos hongos facilitan sobre todo la digestión de dietas de baja calidad, como la madera o las hojas, pero también degradan y desintoxican los compuestos defensivos de las plantas. En lo que respecta a los mutualistas bacterianos, el microbioma intestinal de las abejas melíferas se ha convertido en un modelo de interacciones entre el huésped y los microbios y se ha discutido intensamente en revisiones anteriores (Douglas, 2019; Engel et al., 2016; Zheng et al., 2018). Los linajes bacterianos intestinales distintivos se transmiten verticalmente a través de contactos sociales que probablemente facilitan la coevolución huésped-simbionte (Engel y Moran, 2013; Moran et al., 2019). Sin embargo, este modelo de abeja social no es representativo para la gran mayoría de las abejas que son solitarias (> 90% de las > 17.500 especies) (Fig. 2J). En relación con las abejas sociales, las solitarias muestran una mayor diversidad y variabilidad en su microbioma intestinal, que depende en gran medida del entorno y de la forma en que los microbios se transmiten entre los insectos individuales (Voulgari-Kokota et al., 2019). Un estudio reciente ha revelado que el microbioma de las abejas megachilidas, por ejemplo, depende de las flores que visitan (McFrederick et al., 2017), y Kim et al. (2019) descubrieron que los himenópteros polinizadores pueden incluso actuar como agentes de transmisión horizontal de simbiontes vegetales. En este último estudio, una cepa de Streptomyces se desplaza desde la rizosfera a las raíces de las fresas hasta sus flores y luego es transferida por las abejas melíferas polinizadoras a otras flores. Al igual que en las hormigas cultivadoras de hongos (véase más adelante), la cepa de Streptomyces estudiada protegía a las abejas pero también a las plantas de los patógenos. Los simbiontes en los restantes grupos de himenópteros herbívoros, principalmente las moscas de sierra, las hormigas y las avispas de las agallas, también han sido ampliamente estudiados, y en nuestra revisión detallamos los resultados de estudios recientes.
Muchas especies de hormigas han adquirido simbiontes bacterianos de transmisión vertical a lo largo de su historia evolutiva (Moreau, 2020). La mayoría de las hormigas herbívoras son consideradas como forrajeadoras del dosel que se alimentan de exudados de plantas, melaza de insectos, polen y desechos de vertebrados, y obtienen poco nitrógeno incluso cuando complementan su dieta vía depredación. En las hormigas Cephalotes, Dolichoderus y Camponotus, la evidencia genómica sugiere que las bacterias localizadas en el intestino pueden realizar servicios metabólicos de nitrógeno útiles para sus anfitriones (Bisch et al., 2018; Gil et al., 2003; Hu et al., 2018). Debido al enriquecimiento de simbiontes en las hormigas herbívoras, y al parentesco de algunas bacterias intestinales con rizobios fijadores de nitrógeno que son mutualistas con las plantas leguminosas, algunos autores han especulado que los endosimbiontes han facilitado los orígenes y el mantenimiento del estilo de vida «herbívoro» en toda esta familia de insectos (Kaltenpoth y Flórez, 2020; Russell et al., 2009; Stoll et al., 2007). La fijación de nitrógeno se planteó originalmente como un servicio mutualista, pero la demostración in vivo de esta actividad por parte de los simbiontes de hormigas alojados internamente ha resultado esquiva, y la secuenciación (meta)genómica ha fracasado igualmente en la identificación de genes de fijación de nitrógeno en abundantes endosimbiontes. Sin embargo, tales esfuerzos han implicado a los simbiontes en el reciclaje de nitrógeno mutualista, con estudios tanto en los sistemas Cephalotes como Camponotus que combinan experimentos in vivo con la genómica para apoyar tales roles (Feldhaar et al., 2007; Gil et al., 2003; Hu et al., 2018).
Más allá de estos taxones, las hormigas cortadoras de hojas que cultivan hongos (subtribu Attina, género Atta y Acromyrmex) han establecido asociaciones íntimas con los hongos que cultivan en el material vegetal cosechado (revisado en Moreau, 2020). Sin embargo, además de estas asociaciones, las hormigas cortadoras de hojas han establecido simbiosis con bacterias. Aunque el microbioma intestinal es bastante simple en las hormigas attinas, estas especies mantienen en su cutícula Actinobacterias de transmisión vertical (por ejemplo, Streptomyces) que producen antibióticos para suprimir los hongos parásitos del jardín, un servicio importante para asegurar que sólo los hongos adecuados crezcan en el material vegetal cosechado (Currie et al., 1999). Estas biopelículas cuticulares de actinobacterias son transmitidas verticalmente por muchos géneros de hormigas que cultivan hongos, lo que hace que estas especies sean excepcionales a la hora de mantener microbiomas distintos externa e internamente. En particular, la composición de los microbiomas intestinales parece verse afectada por la presencia/ausencia de estos otros simbiontes en la cutícula: los microbiomas intestinales de las especies de hormigas que portan Actinobacterias cuticulares tienden a ser más similares que los que no las portan, especialmente en los linajes de hormigas surgidos más tarde en la historia de este taxón (Sapountzis et al, 2019).
Además de las interacciones con los simbiontes cuticulares, los simbiontes microbianos intestinales pueden afectar a la dinámica social entre las hormigas cortadoras de hojas al cambiar las sustancias químicas cuticulares que las hormigas utilizan como señales de reconocimiento. En la hormiga cortadora de hojas Acromyrmex echinatior el tratamiento con antibióticos condujo a un comportamiento más agresivo contra los compañeros de nido, que a su vez se correlacionó con una disminución de la abundancia de dos compuestos antifúngicos, que se producen contra los hongos parásitos del jardín (Teseo et al., 2019). Estos compuestos son producidos por glándulas metapleurales exocrinas que son exclusivas de las hormigas y que también producen secreciones con propiedades antibióticas que modulan las comunidades de Actinobacterias presentes en la cutícula de las hormigas (Poulsen et al., 2003). Tras el tratamiento antibiótico, cuando las hormigas fueron alimentadas con gotas fecales la comunidad bacteriana intestinal se restableció parcialmente junto con el comportamiento normal (Teseo et al., 2019).
Las moscas de la sierra son un grupo de himenópteros herbívoros, que comprende algunas especies que son graves plagas del trigo. Un primer cribado exhaustivo de la microbiota de seis especies de moscas de sierra que representan cuatro familias diferentes de Symphyta (Agridae, Diprionidae, Pamphiliidae y Tenthredinidae) (Fig. 2K) reveló una baja diversidad aparente de bacterias intestinales. Las bacterias encontradas eran principalmente α- o γ-proteobacterias que se atribuían principalmente a la planta huésped (Graham et al., 2008). Por ejemplo, las Rhanella sp. encontradas en la mitad de las especies examinadas pueden haber sido adquiridas de la planta huésped, ya que fueron aisladas del follaje en otros estudios (por ejemplo, Hashidoko et al., 2002). Un estudio más reciente ha revelado que estas moscas de la sierra están colonizadas por una nueva especie de Spiroplasma, detectada tanto en adultos como en larvas, que es probable que se transmita vertical u horizontalmente por la alimentación de las larvas en el interior del tallo del trigo (Yeoman et al., 2019). Este simbionte es portador de varios genes que codifican para el metabolismo de los carbohidratos, así como para las vías biosintéticas de las vitaminas B esenciales. Además, los genes de Spiroplasma codifican para la cardiolipina sintasa y la quitinasa, ambas potencialmente implicadas en la defensa de los insectos, lo que añadiría a las moscas de sierra como otro grupo de insectos que utilizan Spiroplasma como simbionte defensivo (Ballinger y Perlman, 2019).
El linaje de himenópteros Cynipoidea comprende tanto parásitos de plantas como de insectos. Dentro de este linaje, la familia Cynipidae (unas 1400 spp.) está totalmente especializada en la formación de agallas principalmente en robles y rosales (Ronquist et al., 2015). Las avispas de las agallas inducen a las plantas a modificar la fisiología de su huésped y desarrollan complejas estructuras de agallas que a menudo se asemejan a nuevos órganos de la planta. Las larvas de las avispas se alimentan dentro de la agalla protectora. Un análisis transcripcional de los ovarios y las glándulas de veneno de dos especies de avispas de las agallas reveló que, a diferencia de muchas especies de himenópteros parasitoides, las avispas de las agallas parecen carecer de genes virales o partículas de virus en las glándulas de veneno, lo que podría ayudar a reprogramar las células de las plantas para el desarrollo de las agallas (Cambier et al., 2019). Sin embargo, al igual que los insectos herbívoros de otros órdenes, es probable que los genes de celulasa expresados en las glándulas de veneno y/o en los ovarios sean de origen bacteriano. La adquisición de tales genes transferidos horizontalmente podría haber sido una adaptación importante en la evolución de Cynipidae para convertirse en parásitos de plantas. Sin embargo, se necesita un enfoque filogenómico en todo el linaje para dilucidar si los genes de la celulasa se originan a partir de eventos de transferencia horizontal de genes como se demostró para los Phasmatodea discutidos anteriormente (Shelomi et al., 2016).
Se han identificado simbiosis defensivas en himenópteros herbívoros, particularmente contra patógenos que amenazan los jardines de hongos en las hormigas cortadoras de hojas (como se mencionó anteriormente) o las larvas de abejas, pero también contra parásitos eucariotas (revisado en Flórez et al., 2015 y Kaltenpoth y Engl, 2014). En el abejorro Bombus terrestis, por ejemplo, los simbiontes intestinales redujeron las tasas de infección por el parásito tripanosomátido Crithidia bombi (Koch y Schmid-Hempel, 2011).