Introduktion

Hannar i många djurslag parar sig med flera honor, vilket är ett fenomen som i allmänhet förklaras av uppfattningen att hanarnas reproduktiva framgång begränsas av antalet ägg de befruktar. Hanar kan således öka sin reproduktiva framgång genom att urskiljningslöst para sig med många honor . Däremot anses honorna vara begränsade av sin förmåga att omvandla resurser till ägg och i slutändan till livskraftig avkomma. Kvinnor förutsägs därför (och observeras ofta) para sig mer sällan än hanar och vara kräsna när det gäller sina parningspartners . Medan sådana mönster kan vara vanliga i vissa djurgrupper, t.ex. däggdjur, parar sig hanar i andra grupper, t.ex. fåglar och fiskar, mindre ofta än förväntat. I stället för att para sig med flera honor ökar dessa hanar sin fortplantningsframgång genom att ta hand om sin avkomma, och byter därmed kvantitet av avkommor mot kvalitet . Överraskande nog parar sig hanar i vissa grupper varken med flera honor eller investerar i fadersvård, utan investerar i stället i att befrukta ägg från en enda hona . Detta fenomen, som kallas monogyni (manlig monogami), är taxonomiskt utbrett och har visat sig ha många oberoende ursprung . Dess existens har utgjort en utmaning för evolutionsbiologer, eftersom det till en början inte är uppenbart vilka fördelar hanar kan få genom att avstå från ytterligare parningar.

Nyare teori ger tydliga och raka förutsägelser av de omständigheter under vilka monogyni kan utvecklas – monogyni gynnas framför polygyni när det finns en manligt betingad effektiv könskvot , definierad som förhållandet mellan vuxna hanar och honor som parar sig minst en gång. Vidare föreslås att sådana manliga könskvoter uppstår i samverkan med kvinnlig könsstorleksdimorfism, eftersom hanar i sådana system ofta blir könsmogna tidigare och har större chans att överleva till könsmognad. Sådana livshistoriska mönster har fått forskare att förutsäga ett evolutionärt samband mellan kvinnobaserad sexuell storleksdimorfism, manlig könsfördelning och monogyni . Dessutom sammanfaller monogyni ofta med evolutionen av extrema parningsbeteenden (se ).

Denna studie syftade till att testa monogyni hos den mörka fiskespindeln Dolomedes tenebrosus Hentz, 1843 (Araneae, Pisauridae), en av nio nearktiska arter i släktet . Medan honor och hanar hos de flesta Dolomedes-arter är lika stora, uppvisar D. tenebrosus extrem kvinnobaserad sexuell storleksdimorfism : honor väger 14 gånger mer än hanar och har cephalothorax som är 2,5 gånger så breda (se det elektroniska tilläggsmaterialet, figur S1). Liksom många spindlar lever D. tenebrosus i 1-2 år, men könen verkar ha olika livshistoriska strategier. Av hundratals unga individer som samlades in i fält och uppföddes i laboratoriet under en fyraårsperiod mognade hanarna alltid samma säsong, medan det tog ytterligare ett år för honorna att mogna (S. K. Schwartz 2007-2010, personlig observation). Dessutom mognar hanarna tidigare än honorna inom en säsong (figur 1a). Dessa skillnader i livshistoria förutsäger en manlig könsfördelning, en hypotes om att det är en förutsättning för evolutionen av monogyni. Den här studien syftade till att undersöka könsfördelningen i fält och att genomföra laboratorieförsök för att fastställa parningssystemet hos D. tenebrosus.

Material och metoder

Vi samlade in omogna hanar och honor av D. tenebrosus under en fyraårsperiod i Lancaster County nära Lincoln, Nebraska, och registrerade könsförhållandet och individernas mognadstider. Under 2 år genomförde vi parningsförsök i laboratoriet för att undersöka parningssystemets dynamik. Efter vår observation av obligatorisk död av hanar (se resultat) mätte vi hanarnas hjärtslag efter populationen. Vi dissekerade också pedipalparna (organ för överföring av spermier) hos jungfruliga hanar för att fastställa om D. tenebrosus-hannar bär spermier i båda sina pedipalpar. På fältet övervakade vi de frisläppta hanarnas parningssökbeteende för att avgöra om flera honor är tillgängliga. Eftersom monogyni förutspås utvecklas i system där den första hannens spermier har företräde, genomförde vi slutligen beteendeförsök i laboratoriet för att testa förutsägelserna om att den första hannens spermier har företräde genom att undersöka om hanarna skiljer mellan jungfruliga och icke jungfruliga silkesanledningar. För detaljer om våra metoder och data, se det elektroniska tilläggsmaterialet.

Resultat och diskussion

Fältinsamlingar avslöjade att hanarna i D. tenebrosus är nästan 3:1 fler än honorna i början av häckningssäsongen (figur 1b), vilket bekräftar att könsförhållandet är fördomsfritt för hanar. Det parningsbeteende som observerades i laboratoriet (n = 24) och en gång i fält liknade det som tidigare beskrivits, förutom att vid varje parning, omedelbart efter spermaöverföringen och utan någon uppenbar inblandning av honan, rullade hanens ben in under kroppen och den hängde orörlig från honans genitala öppning och verkade död (figur 2; elektroniskt tilläggsmaterial, video S1). Alla hanar i denna position reagerade inte på beröring och återhämtade sig aldrig från detta orörliga tillstånd. Observationer av en delmängd hanar (n = 15) bekräftade att hjärtslagen upphörde inom några timmar (164 ± 9 min; elektroniskt tilläggsmaterial, figur S2). Våra resultat avslöjar ett nytt fall av monogyni som involverar obligat dödande hanar.

Spermaöverföring hos spindlar innebär att den hematodokala bulben i hanens pedipalp blåses upp. Vid mognad ejakulerar hanarna på en spermieväv och plockar därefter upp spermierna och bär dem i sina pedipalpar . Den hematodokala bulben expanderar hydrauliskt på grund av en ökning av trycket i hemolymfen, och hos de flesta spindlar drar bulben ihop sig efter överföringen av spermier. Hos D. tenebrosus förblir den hematodokala bulben expanderad (se det elektroniska tilläggsmaterialet, figur S3) och förmodligen icke-funktionell. Denna typ av genitala missbildning är känd för att förekomma hos endast en annan avlägset besläktad självuppoffrande art, Tidarren sisyphoides . Märkligt nog behåller D. tenebrosus-hannar, till skillnad från T. sisyphoides (som tar bort en pedipalp), sin andra, oanvända pedipalp. Vi dissekerade båda pedipalparna på jungfruliga hanar för att fastställa förekomsten/frånvaron av spermier. Alla undersökta hanar (n = 5) hade spermier i båda pedipalperna, och även om antalet spermier inte kvantifierades verkade de vara likartade mellan de två. Således kan D. tenebrosus-hannar dö ”i förtid”, innan de har förverkligat sin fulla reproduktionspotential (sensu ).

Som liknar den observerade enstaka palpala avladdningen hos D. tenebrosus, avlossar hanar av en annan Dolomedes-art en pedipalp och avlägsnar sig omedelbart från sin partner. Hos Dolomedes triton är det få honor som accepterar ett andra instick från den första friaren och över hälften av de observerade honorna attackerade en hane efter att ha accepterat ett enda instick . Framgångsrika attacker av D. triton-honor är kända för att ge en reproduktiv fördel för båda partnerna eftersom honor som lyckas kannibalisera sin partner ökar sannolikheten för att deras äggsäck ska kläckas . Sexuell kannibalism i samband med självuppoffrande beteende hos den australiensiska rödryggsspindeln, Latrodectus hasselti, har på samma sätt ansetts vara adaptiv . Hanar av L. hasselti som lyckas äta upp sig själva till honor under parningen får två fördelar jämfört med hanar som inte lyckas: (i) kannibaliserade hanar ökar sitt faderskap och (ii) honor som kannibaliserar är mindre mottagliga för ytterligare parningar . Förekomsten av sexuell kannibalism hos D. tenebrosus undersöktes inte i den här studien, och potentiella fördelar från självuppoffring för D. tenebrosus-hannar har ännu inte identifierats.

Pedipalperna hos D. tenebrosus är obligatoriskt vanställda under kopulationen, vilket representerar en form av genitalstympning. I en bred fylogenetisk studie av självuppoffringsbeteende och könsstympning hos araneoida (nätbyggande) spindlar antogs självuppoffring ha utvecklats minst fem eller sex gånger i släktled med könsstympning . Med tanke på den obligatoriska karaktären hos för tidigt självofferbeteende och könsstympning hos D. tenebrosus kan våra data inte ta upp den evolutionära tidslinjen för ursprunget av dessa egenskaper. Miller föreslog dock att när både genitalstympning och hanliga snedvridna könskvoter förekommer, är scenen klar för evolutionen av ett adaptivt självuppoffringsbeteende hos hanar. Med utgångspunkt i detta antar vi att tidig manlig mognad som resulterade i en kvinnobaserad sexuell storleksdimorfism hos D. tenebrosus kan ha gett upphov till manligt betingade könskvoter, vilket lade grunden för evolutionen av monogyni hos den här arten. Vi föreslår vidare att den eller de mekanismer som ligger till grund för könsstympning och självuppoffring är sammankopplade och att de har utvecklats i samverkan.

Hög dödlighet hos hanar (80-92 %) under parningssökandet har föreslagits som en viktig faktor som påverkar evolutionen av monogyni hos L. hasselti . När chansen att stöta på en andra hona är ytterst liten förväntas hanarna investera alla sina resurser i den första honan de möter . Trots dess troliga roll i utvecklingen av monogyni hos rödryggsspindeln har man i teoretiska undersökningar av monogyniets utveckling inte funnit att höga sökkostnader är en nödvändig komponent . För att ändå avgöra om höga sökkostnader kan vara en drivkraft hos D. tenebrosus genomförde vi fältobservationer av frisläppta hanar. Förvånansvärda 50 procent hittade en hona inom en timme efter frisläppandet (50 ± 9 minuter). I en extraordinär situation mötte en enda hane fem olika honor under en 94-minutersperiod, men parade sig ändå inte med någon av dem, vilket tyder på en viss grad av valfrihet hos hanarna. Slutligen observerade vi inga fall av predation och fann i slutändan inga bevis för en hög kostnad för parningssökning hos D. tenebrosus – vilket stöder de teoretiska resultaten att höga sökkostnader inte är en nödvändig komponent för monogyni .

Med tanke på att könskvoten är snedvriden för hanar har det föreslagits att monogyni sannolikt kommer att utvecklas i taxa med förtur för spermier från den första hanen . Även om mönster för spermiernas företräde inte är kända för många djurslag, sammanfaller vissa egenskaper och beteenden ofta med att spermiernas företräde är först hos hanen, t.ex. tidig mognad hos hanen och parningsbevakning före födseln . Dessutom förväntas hanar i sådana system visa en stark preferens för jungfruliga honor jämfört med icke jungfruliga honor, eftersom hanarna kommer att ha en ökad faderskapsandel med de förstnämnda. Även om mönster för spermiernas företräde hos D. tenebrosus inte är kända, bevakar hanar i den besläktade D. triton honor före parning och både D. triton och D. tenebrosus uppvisar tidig manlig mognad (och denna studie) – observationer som är förenliga med att den första hanen har företräde för spermier. I D. tenebrosus testade vi förutsägelsen att hanar diskriminerar mellan honor. Som stöd för vår förutsägelse spenderade hanarna betydligt mer tid på att utforska en arena om den innehöll silke från en jungfrulig hona (ANOVA med upprepade åtgärder: F1,14 = 51,42, p < 0,001) när de utsattes för silke från jungfruliga och icke jungfruliga honor. Alla tillgängliga data stämmer överens med hypotesen att D. tenebrosus har förtur för spermier från den första hanen – en hypotes som återstår att testa direkt.

Sammanfattningsvis dokumenterar vi ett nytt fall av monogyni som involverar en ovanlig form av självuppoffring av hanar – förpliktigande död av en hane. Medan monogyni och tillhörande självuppoffringsbeteende har rapporterats hos några andra arter (se det elektroniska tilläggsmaterialet, tabell S1), dör hanar av D. tenebrosus efter en enda spermaöverföring utan uppenbar inblandning av honor. Dessutom, även om några klassiska okonventionella parningssystem finns hos spindlar, kommer alla tidigare exempel från araneoida spindlar, där självuppoffring antas ha utvecklats flera gånger . Vi ger den första fullständiga beskrivningen av en extraordinär form av självuppoffringsbeteende hos en icke-araneoid spindel, vilket ger ett oberoende evolutionärt test av hypoteser som rör evolutionen av monogyni. Hos D. tenebrosus ger den här studien flera vägar av data som överensstämmer med tidigare studier som tyder på evolutionära korrelationer mellan kvinnobaserad sexuell storleksdimorfism, manlig könskvot, könsstympning och första hanens spermieföreträde.

Footnotes