3.1 Hymenoptera

Omkring 15 % av de ca. 150 000 hymenoptera-arter är fytofager. Denna uppskattning omfattar bin som livnär sig på nektar och pollen, myror som livnär sig på växtexudat, svampodlande myror (inklusive bladklipparmyror) (fig. 2I), växtätande getingar och den parafyletiska gruppen av basala hymenoptera-linjetter (tidigare benämnd Symphyta) som omfattar sågflugor, hornsvansar och vedlevande getingar. Många hymenoptera har etablerat intima näringssymbioser med svampar. Enligt en genomgång av Biedermann och Vega (2020) omfattar växtätande hymenopteragrupper som har symbiotiska associationer med svampar svampar bland annat svampodlande myror som skördar växter på vilka svampar odlas och sedan äts upp, träget getingar som inokulerar svampar i xylemen för att föda sina solitära larver, och stinglösa bin som föder sina larver med en kultur av svampar som växer i nektar. Dessa svampar underlättar främst matsmältningen av lågkvalitativ föda som ved eller löv, men de bryter också ner och avgiftar växternas försvarsämnen. När det gäller bakteriella mutualister har honungsbiens tarmmikrobiom blivit en modell för interaktioner mellan värd och mikrober och har diskuterats intensivt i tidigare översikter (Douglas, 2019; Engel et al., 2016; Zheng et al., 2018). Distinkta bakterielinjer i tarmen överförs vertikalt genom sociala kontakter som sannolikt underlättar samevolutionen mellan värd och symbiot (Engel och Moran, 2013; Moran et al., 2019). Ändå är denna modell för sociala bin inte representativ för den stora majoriteten av bin som är solitära (> 90 % av de > 17 500 arterna) (fig. 2J). I förhållande till sociala bin uppvisar solitära bin en större mångfald och variabilitet i sitt tarmmikrobiom, vilket är starkt beroende av miljön och hur mikroberna överförs mellan enskilda insekter (Voulgari-Kokota et al., 2019). En nyligen genomförd studie har visat att mikrobiomet hos megachilida bin till exempel beror på vilka blommor de besöker (McFrederick et al., 2017), och Kim et al. (2019) fann att pollinerande Hymenoptera till och med kan fungera som agenter för horisontell överföring av växtsymbionter. I den sistnämnda studien rör sig en Streptomyces-stam från rhizosfären i jordgubbsrötter upp till deras blommor och överförs sedan av pollinerande honungsbin till andra blommor. Liksom hos svampväxande myror (se nedan) skyddade den studerade Streptomyces-stammen bina men också växterna från patogener. Symbionter i de återstående växtätande hymenoptera-grupperna, främst sågflugor, myror och gallvässor har också studerats i stor utsträckning, och i vår översikt redogör vi för resultat från nyligen genomförda studier.

Många myrarter har förvärvat vertikalt överförda bakteriella symbionter under sin evolutionära historia (Moreau, 2020). De flesta växtätande myror betraktas som kronobergsfödare som livnär sig på växtexudat, honungsdagg från insekter, pollen och avfall från ryggradsdjur, och de erhåller lite kväve även när de kompletterar sin diet via predation. Hos Cephalotes-, Dolichoderus- och Camponotus-myror tyder genomiska bevis på att bakterier som finns i tarmen kan utföra användbara kväve-metaboliska tjänster för sina värdar (Bisch et al., 2018; Gil et al., 2003; Hu et al., 2018). På grund av symbiotberikningen hos växtätande myror och vissa tarmbakteriers släktskap med kvävefixerande rhizobier som är mutualistiska med baljväxter har vissa författare spekulerat i att endosymbionter har underlättat ursprunget och upprätthållandet av den ”växtätande” livsstilen i hela denna insektsfamilj (Kaltenpoth och Flórez, 2020; Russell et al., 2009; Stoll et al., 2007). Kvävefixering antogs ursprungligen som en mutualistisk tjänst, men demonstration in vivo av denna aktivitet av myrsymbionter som lever internt har visat sig vara svår att hitta, och genom (meta)genomisk sekvensering har man inte lyckats identifiera gener för kvävefixering i rikligt förekommande endosymbionter. Sådana ansträngningar har dock lett till att symbionter har involverats i mutualistisk återvinning av kväve, med studier i både Cephalotes- och Camponotus-systemen som kombinerar in vivo-experiment med genomik för att stödja sådana roller (Feldhaar et al., 2007; Gil et al, 2003; Hu et al., 2018).

Bortom dessa taxa har svampodlande bladskärande myror (subtribe Attina, släkten Atta och Acromyrmex) etablerat intima associationer med den svamp som de odlar på skördat växtmaterial (granskat i Moreau, 2020). Utöver dessa associationer har dock bladskärande myror etablerat symbioser med bakterier. Även om tarmmikrobiomet är ganska enkelt hos attinmyror har dessa arter vertikalt överförda aktinobakterier (t.ex. Streptomyces) på sin kutikula som producerar antibiotika för att undertrycka svampens trädgårdsparasiter, en viktig tjänst för att se till att endast rätt svampar växer på det skördade växtmaterialet (Currie et al., 1999). Dessa aktinobakteriella biofilmer på cuticula överförs vertikalt av många svampväxande myrsläkten, vilket gör att dessa arter är exceptionella när det gäller att hålla distinkta mikrobiomer externt och internt. Framför allt verkar sammansättningen av tarmmikrobiomerna påverkas av närvaron/frånvaron av dessa andra symbionter på kutikulan: tarmmikrobiomerna hos myrarter som bär på cutikulära aktinobakterier tenderar att vara mer likartade än de som inte bär på dessa bakterier, särskilt hos de myrsläkter som uppkommit senare i detta taxons historia (Sapountzis et al, 2019).

Bortsett från interaktioner med kutikulära symbionter kan tarmmikrobiella symbionter påverka den sociala dynamiken mellan bladklipparmyror genom att förändra de kutikulära kemikalier som myrorna använder som igenkänningssignaler. Hos bladskärarmyran Acromyrmex echinatior ledde antibiotikabehandling till ett mer aggressivt beteende mot bohålor, vilket i sin tur korrelerade med en minskning av abundansen av två svampdödande föreningar, som produceras mot svamparasiter i trädgården (Teseo et al., 2019). Dessa föreningar produceras av exokrina metapleurala körtlar som är unika för myror och som också producerar sekret med antibiotiska egenskaper som modulerar Actinobacteria-samhällen som finns på myrans kutikula (Poulsen et al., 2003). Efter antibiotikabehandling, när myror matades med fekaliska droppar, återställdes tarmbakteriesamhället delvis tillsammans med normalt beteende (Teseo et al., 2019).

Sågflugor är en grupp växtätande Hymenoptera, som omfattar vissa arter som är allvarliga skadegörare av vete. En första omfattande mikrobiota-screening av sex arter av sågflugor som representerar fyra olika Symphyta-familjer (Agridae, Diprionidae, Pamphiliidae och Tenthredinidae) (Fig. 2K) avslöjade en låg uppenbar mångfald av tarmbakterier. De bakterier som hittades var huvudsakligen α- eller γ-proteobakterier som huvudsakligen tillskrivs värdväxten (Graham et al., 2008). Till exempel kan Rhanella sp. som hittades i hälften av de undersökta arterna ha förvärvats från värdväxten eftersom de isolerades från bladverk i andra studier (t.ex. Hashidoko et al., 2002). En nyare studie visade att dessa sågflugor koloniseras av en ny Spiroplasma-art, som upptäcktes i både vuxna och larver och som sannolikt antingen överförs vertikalt eller horisontellt genom att larverna äter på den inre vetestjälken (Yeoman et al., 2019). Denna symbiot bär på flera gener som kodar för kolhydratmetabolism samt biosyntetiska vägar för viktiga B-vitaminer. Dessutom kodar Spiroplasma-gener för kardiolipinsyntas och kitinas, båda potentiellt involverade i insektsförsvaret, vilket skulle lägga till sågflugor som en annan insektsgrupp som använder Spiroplasma som en defensiv symbiot (Ballinger och Perlman, 2019).

Hymenoptera-linjen Cynipoidea omfattar både växt- och insektsparasiter. Inom denna linje är familjen Cynipidae (ca 1400 spp.) helt specialiserad på att bilda gallor främst på ekar och rosenbuskar (Ronquist et al., 2015). Gallmaskar förmår växter att ändra sin värdfysiologi och utveckla komplexa gallstrukturer som ofta liknar nya växtorgan. Getinglarverna livnär sig inom den skyddande gallan. En transkriptionsanalys av äggstockar och giftkörtlar hos två arter av gallgetter visade att till skillnad från många hymenopteriska parasitoidarter verkar gallgetter vara berövade virusgener eller viruspartiklar i giftkörtlarna, vilket skulle kunna hjälpa till att omprogrammera växtceller för gallutveckling (Cambier et al., 2019). I likhet med insekter som är växtätare i andra ordningar är det dock troligt att cellulasegener som uttrycks i giftkörtlarna och/eller äggstockarna är av bakteriellt ursprung. Förvärvet av sådana horisontellt överförda gener kan ha varit en viktig anpassning i Cynipidae evolution för att bli växtparasiter. Det behövs dock en fylogenomisk metod för hela släktet för att ytterligare klarlägga om cellulasegener har sitt ursprung i horisontell genöverföring, vilket visades för Phasmatodea som diskuterades ovan (Shelomi et al, 2016).

Defensiva symbioser har identifierats hos växtätande Hymenoptera, särskilt mot patogener som hotar svampartade trädgårdar hos bladklipparmyror (som nämnts ovan) eller bi-larver, men även mot eukaryota parasiter (granskad i Flórez et al., 2015 och Kaltenpoth och Engl, 2014). Hos humlan Bombus terrestis, till exempel, minskade tarmsymbionter infektionsfrekvensen av trypanosomatidparasiten Crithidia bombi (Koch och Schmid-Hempel, 2011).