Biotrofa svampar har utvecklat en rad olika ”livsstilar” i sitt förhållande till växter, från mutualistiska till parasitära. Vesikulär-arbuskulära mykorrhizasvampar bildar mutualistiska relationer med rötterna hos sina växtvärdar, där svampen får socker från växten och i gengäld tillhandahåller fosfater och andra mineraler. I den andra extremen bildar mjöldagg- och rostsvampar ett obligatoriskt parasitiskt förhållande där värdväxten blir en källa för socker, aminosyror och andra näringsämnen. Dessa parasiter utvecklar ett specialiserat organ, haustorium (fig. 1), i växtcellerna för överföring av näringsämnen från värdcellen till svampens thallus. Haustorium antas ha en nyckelroll i dessa parasiters förmåga att konkurrera med den växande växten om fotoassimilater och andra näringsämnen, men grundläggande frågor kvarstår om haustoriums funktion. Dessa frågor omfattar bland annat följande: Vilka är de viktigaste näringsämnena som transporteras? Vilka mekanismer är inblandade i transporten? Hur bidrar enskilda komponenter i gränssnittet mellan haustorium och värdcell till näringsflödet? Och hur förhåller sig haustoriumfunktionen till det biotrofa förhållandet mellan värd och parasit? Den artikel som Voegele et al. (1) publicerar i detta nummer av PNAS utgör ett viktigt framsteg genom att karaktärisera en sockertransportör som är belägen vid gränssnittet mellan haustorium och värd.

Ett haustorium bildas när en specialiserad svamphypha penetrerar en växtcellvägg och expanderar inuti den cellen (ref. 2; fig. 1A). Haustoriumet befinner sig dock inte direkt i växtcellens cytoplasma utan är istället omgivet av ett extrahaustoriskt membran, ett förtjockat derivat av växtcellens plasmamembran. Mellan det extrahaustoriella membranet och svampens haustorialvägg finns ett gelliknande lager som är berikat på kolhydrater och som kallas extrahaustoriella matrisen. Själva haustoriumet innehåller ett normalt komplement av cytoplasma, kärnor, mitokondrier och andra organeller (fig. 1A). Den haustoriella cytoplasman avgränsas av ett plasmamembran och av den haustoriella väggen (fig. 1). För att kunna förflytta sig från växtens cytoplasma till den haustoriala cytoplasman måste ämnena i tur och ordning passera genom det extrahaustoriella membranet och matrisen, den haustoriala väggen och det haustoriala plasmamembranet.

Utvecklingen av haustoriumet är det sista steget i en infektionsväg där den växtliga värden spelar en viktig roll. När det gäller rostsvampar börjar infektionen vanligtvis med groddning av en spor på bladytan, följt av utvecklingen av ett appressorium. Utvecklingen av appressoriumet är beroende av en thigmotrofisk signal som utlöses av den specifika topografin på värdväxtens bladyta (3). En infektionspinne som bildas av appressorium går in i bladet genom en por (stoma), följt av utvecklingen av en substomatal vesikel, en infektionshypha, en haustoriell modercell, penetration av en fotosyntetisk mesofyllcell med en pinne och bildandet av ett haustorium. Konstgjorda membran och etsade ytor har använts för att efterlikna bladytans topografi och framkalla utvecklingen av infektionsstrukturer in vitro (4-6). Utvecklingen är dock ofullständig och haustorier bildas vanligen inte om inte kolhydrater tillsätts (7).

Upptagsstudier har visat att socker och aminosyror överförs från värdväxten till biotrofa parasiter (8-11) och stödjer starkt tanken att haustorier spelar en viktig roll. På grund av haustoriernas intracellulära placering och komplexiteten i gränssnittet mellan haustorium och värd har det dock varit svårt att fastställa vilka överföringsprocesser som är inblandade och var de är lokaliserade. Under de senaste åren har man valt ett annat tillvägagångssätt, där cDNAs för utvecklingsmässigt uttryckta gener i infektionsstrukturer och haustoria har isolerats (12, 13). Voegele et al. (1) visade att en av de mest rikligt uttryckta generna i rosthustorium kodar för en sockertransportör (HTX1). RNA-analys visade att denna gen uttrycktes i haustoria som isolerats från blad, men inte i andra infektionsstrukturer som inducerats in vitro. Vidare visade författarna att denna sockertransportör är lokaliserad i haustoriemembranet och inte i membranen i intercellulära hyfer, vilket ger det första direkta beviset för att sockerupptag sker i haustoriet och tyder på att haustoriet kan vara den enda platsen.

Sackaros är det primära sockret som transporteras i växter och därför har det spekulerats i att haustorierna kan importera sackaros direkt. Nya studier med mjöldaggssvampen tyder på att glukos, snarare än sackaros, kan vara det socker som importeras (14, 15). Uppgifterna från Voegele et al. (1) visar att sockertransportören HXT1 är specifik för d-glukos och d-fruktos, vilket bekräftar att glukos/fruktos och inte sackaros är de primära sockerarter som importeras av haustoria. Författarna visade dessutom att glukostransporten sker genom en protonsymportmekanism. Dessa resultat stöder en proton-symportmodell för näringstransport vid gränssnittet mellan haustorier (ref. 16; fig. 2). Ett H+-ATPas i membranet genererar en protongradient över det haustoriska plasmamembranet, vilket ger energi för transport av näringsämnen (glukos/fruktos, aminosyror) från den extrahaustoriska matrisen in i haustoriet. Det är möjligt att skapa en protongradient eftersom den extrahaustoriella matrisen är en förseglad avdelning som avgränsas av det extrahaustoriella membranet på växtsidan, det haustoriella membranet på svampsidan och halsbandet, som avgränsar den från apoplasten. Till stöd för denna modell har ett plasmamembran H+-ATPas (17) och en aminosyratransportör (18) isolerats.

Arbetet av Voegele et al. (1) har gett en viktig pusselbit när det gäller näringstransportvägen över gränssnittet mellan värd och parasit hos obligata parasitsvampar. Många frågor återstår dock. Diffunderar sackaros ut ur värdväxtcellen till den extrahaustoriska matrisen, eller klyvs det först i värdcytosolen till glukos och fruktos? Vilket enzym bryter ner sackaroset? Är det invertas, som man vet ökar i infekterad bladvävnad (19, 20), eller alternativt sackarossyntas? När glukos väl har transporterats in i haustorium, vilket socker transporteras då in i intercellulära hyfer? Det har spekulerats i att mannitol kan spela denna roll (21). Vidare blir fotosyntetiska mesofyllceller, som vanligtvis producerar sackaros, som aktivt exporteras, nettoimportörer när de koloniseras av rostsvampar. Hur manipulerar den obligatoriska parasiten värden för att ändra flödet av socker? Finns det genreglerare som utsöndras av svampens haustorium i växtcellen och som ändrar dessa vägar? Vilka andra föreningar passerar genom detta gränssnitt? Vilka metoder använder svampen för att undvika eller undertrycka värdets försvarsmekanismer? Resultaten från Voegele et al. (1) visar på ett elegant sätt att mångfacetterade experimentella tillvägagångssätt kan ge svar på haustoriernas roll i växelverkan mellan värd och parasit.