Introducere

Marii din mulți taxoni animali se împerechează cu mai multe femele, un fenomen explicat în general prin noțiunea că succesul reproductiv al masculilor este limitat de numărul de ouă pe care le fertilizează. Astfel, masculii își pot crește succesul reproductiv prin împerecherea fără discernământ cu mai multe femele . În schimb, se consideră că femelele sunt limitate de capacitatea lor de a transforma resursele în ouă și, în cele din urmă, în descendenți viabili. Astfel, se preconizează că femelele se împerechează mai rar decât masculii (și se observă adesea) și că sunt pretențioase în privința partenerilor de împerechere. În timp ce astfel de modele pot fi comune în unele grupuri de animale, cum ar fi mamiferele, masculii din alte grupuri, cum ar fi păsările și peștii, se împerechează mai rar decât se așteaptă; în loc să se împerecheze cu mai multe femele, acești masculi își sporesc succesul reproductiv prin îngrijirea urmașilor, schimbând astfel cantitatea de urmași cu calitatea acestora . În mod surprinzător, masculii din unele grupuri nu se împerechează cu mai multe femele și nici nu investesc în îngrijirea paternă, ci investesc în schimb în fertilizarea ouălor unei singure femele . Acest fenomen, cunoscut sub numele de monoginie (monogamie masculină), este răspândit din punct de vedere taxonomic și s-a demonstrat că are numeroase origini independente . Existența sa a reprezentat o provocare pentru biologii evoluționiști, deoarece inițial nu este evident ce beneficii ar putea obține masculii prin renunțarea la împerecheri suplimentare.

Teoria recentă oferă predicții clare și directe ale circumstanțelor în care monoginia poate evolua – monoginia este favorizată în detrimentul poliginiei atunci când există o proporție efectivă a sexelor înclinată spre masculi , definită ca raportul dintre masculii adulți și femelele care se împerechează cel puțin o dată. Mai mult decât atât, se sugerează că astfel de raporturi de sex masculinitate cu tendință de dezechilibru sexual în funcție de mărimea femelei, deoarece în astfel de sisteme, masculii ajung adesea la maturitate sexuală mai devreme și au mai multe șanse de a supraviețui până la maturitate. Astfel de modele de istorie a vieții i-au determinat pe oamenii de știință să prezică o corelație evolutivă între dimorfismele de mărime sexuală în funcție de sexul feminin, raporturile sexuale în funcție de sexul masculin și monoginia . În plus, monoginia coincide adesea cu evoluția comportamentului de împerechere extremă (revizuit în ).

Acest studiu și-a propus să testeze monoginia la păianjenul pescăresc întunecat Dolomedes tenebrosus Hentz, 1843 (Araneae, Pisauridae), una dintre cele nouă specii nearctice din genul . În timp ce femelele și masculii majorității speciilor de Dolomedes au dimensiuni similare, D. tenebrosus prezintă un dimorfism sexual extrem de feminin: femelele cântăresc de 14 ori mai mult decât masculii și au cefalotoraxul de 2,5 ori mai lat (a se vedea materialul electronic suplimentar, figura S1). La fel ca mulți păianjeni, D. tenebrosus trăiește timp de 1-2 ani, dar sexele par să aibă strategii de viață diferite. Din sutele de tineri colectați pe teren și crescuți în laborator pe o perioadă de 4 ani, masculii s-au maturizat întotdeauna în același sezon, în timp ce femelele au avut nevoie de un an suplimentar pentru a se maturiza (S. K. Schwartz 2007-2010, observație personală). În plus, în cadrul unui sezon, masculii se maturizează mai devreme decât femelele (figura 1a). Aceste diferențe în ceea ce privește istoricul vieții sunt predictive pentru un raport de sex înclinat spre masculi, o condiție necesară presupusă pentru evoluția monoginiei. Acest studiu a urmărit să examineze raportul de sex pe teren și să efectueze teste de laborator pentru a determina sistemul de împerechere al D. tenebrosus.

Materiale și metode

Am colectat masculi și femele imaturi de D. tenebrosus pe o perioadă de 4 ani în Lancaster County, lângă Lincoln, Nebraska, și am înregistrat raportul dintre sexe și timpii de maturitate ai indivizilor. Pe parcursul a 2 ani, am efectuat teste de împerechere în laborator pentru a investiga dinamica sistemului de împerechere. Ca urmare a observației noastre privind moartea obligatorie a masculilor (a se vedea Rezultatele), am măsurat bătăile inimii masculilor în perioada de postcopulare. De asemenea, am disecat pedipalpii (organe de transfer al spermei) masculilor virgini pentru a determina dacă masculii D. tenebrosus poartă spermă în ambii pedipalpi. Pe teren, am monitorizat comportamentul de căutare a partenerului de către masculii eliberați pentru a determina accesibilitatea mai multor femele. În cele din urmă, deoarece se preconizează că monoginia evoluează în sistemele cu prioritate a spermei primului mascul, am efectuat teste comportamentale în laborator pentru a testa predicțiile privind precedența spermei primului mascul, investigând dacă masculii discriminează între indicii de mătase virgină și non-virgină. Pentru detalii despre metodele și datele noastre, a se vedea materialul electronic suplimentar.

Rezultate și discuții

Colecțiile de teren au arătat că masculii din D. tenebrosus sunt mai numeroși decât femelele cu aproape 3 : 1 la începutul sezonului de reproducere (figura 1b), confirmând astfel un raport de sex cu predilecție masculină. Comportamentul de împerechere observat în laborator (n = 24) și o dată pe teren a fost similar cu cel descris anterior, cu excepția faptului că, la fiecare împerechere, instantaneu cu actul de transfer al spermei și fără nicio implicare aparentă a femelei, picioarele masculului s-au încolăcit sub corp și acesta a atârnat nemișcat de deschiderea genitală a femelei, părând mort (figura 2; material electronic suplimentar, video S1). Toți masculii aflați în această poziție nu au reacționat la atingere și nu și-au revenit niciodată din această stare de imobilitate. Observațiile unui subset de masculi (n = 15) au confirmat că bătăile inimii se opresc în câteva ore (164 ± 9 min; material electronic suplimentar, figura S2). Rezultatele noastre dezvăluie un caz nou de monoginie care implică moartea obligatorie a masculilor.

Transferul de spermă la păianjeni implică umflarea bulbului hematodochal din pedipalpul masculului. La maturitate, masculii ejaculează pe o pânză de spermă și, ulterior, culeg spermatozoizii și îi transportă în pedipalpii lor . Bulbul hematodochal se dilată hidraulic din cauza creșterii presiunii hemolimfei, iar la majoritatea păianjenilor, după transferul spermei, bulbul se contractă ulterior. La D. tenebrosus, bulbul hematodochal rămâne extins (a se vedea materialul electronic suplimentar, figura S3) și, probabil, nefuncțional. Se știe că acest tip de desfigurare genitală apare doar la o singură altă specie înrudită îndepărtată care se auto-sacrifică, Tidarren sisyphoides . În mod curios, spre deosebire de T. sisyphoides (care își îndepărtează un pedipalp), masculii din D. tenebrosus își păstrează cel de-al doilea pedipalp, nefolosit. Am disecat ambii pedipalpi ai masculilor virgini pentru a determina prezența/absența spermei. Toți masculii examinați (n = 5) aveau spermă în ambii pedipalpi și, deși numărul de spermatozoizi nu a fost cuantificat, acesta părea să fie similar între cei doi. Astfel, este posibil ca masculii D. tenebrosus să moară „prematur”, înainte de a-și realiza pe deplin potențialul de reproducere (sensu ).

Similară descărcării palpebrale unice observate la D. tenebrosus, masculii unei alte specii de Dolomedes își descarcă un singur pedipalp și își demontează imediat partenera. La Dolomedes triton, puține femele acceptă o a doua inserție de la pretendentul inițial și peste jumătate dintre femelele observate au atacat un mascul după ce au acceptat o singură inserție . Se știe că atacurile reușite ale femelelor de D. triton oferă un avantaj reproductiv pentru ambii parteneri, deoarece femelele care își canibalizează cu succes partenerul cresc probabilitatea ca sacul de ouă să eclozeze . Canibalismul sexual asociat cu comportamentul de auto-sacrificiu la păianjenul australian cu spate roșu, Latrodectus hasselti, a fost, de asemenea, considerat adaptiv . Masculii L. hasselti care reușesc să se hrănească singuri cu femelele în timpul împerecherii beneficiază de două avantaje față de masculii care nu reușesc: (i) masculii canibalizați își sporesc paternitatea și (ii) femelele care se canibalizează sunt mai puțin receptive la împerecheri suplimentare . Apariția canibalismului sexual la D. tenebrosus nu a fost examinată în acest studiu, iar avantajele potențiale ale auto-sacrificiului pentru masculii D. tenebrosus nu au fost încă identificate.

Pedipalpii lui D. tenebrosus sunt obligatoriu desfigurați în timpul copulației, reprezentând o formă de mutilare genitală. Într-un studiu filogenetic amplu al comportamentului de autosacrificiu și al mutilării genitale între păianjeni araneoizi (constructori de pânze), s-a emis ipoteza că autosacrificiul a evoluat de cel puțin cinci sau șase ori în neamurile cu mutilare genitală . Având în vedere natura obligatorie a comportamentului de autosacrificiu prematur și a mutilării genitale la D. tenebrosus, datele noastre nu pot aborda cronologia evolutivă în ceea ce privește originea acestor trăsături. Cu toate acestea, Miller a sugerat că, atunci când sunt prezente atât mutilarea genitală, cât și raporturile de sex înclinate spre masculi, se pregătește terenul pentru evoluția comportamentului adaptiv de autosacrificiu al masculilor. Pornind de la această ipoteză, presupunem că maturizarea timpurie a masculilor, care a avut ca rezultat dimorfismul sexual în funcție de mărimea femelei la D. tenebrosus, ar fi putut da naștere unor raporturi sexuale în funcție de sexul masculin, care au pregătit terenul pentru evoluția monoginiei la această specie. De asemenea, sugerăm că mecanismul (mecanismele) care stau la baza mutilării genitale și a sacrificiului de sine sunt conectate și că au evoluat în mod concertat.

Mortalitatea ridicată a masculilor (80-92%) în timpul căutării partenerului a fost sugerată ca fiind un factor important care influențează evoluția monoginiei la L. hasselti . Atunci când șansa de a întâlni o a doua femelă este extrem de mică, se așteaptă ca masculii să investească toate resursele lor în prima femelă pe care o întâlnesc . În ciuda rolului său probabil în evoluția monoginiei la păianjenul cu spatele roșu, explorările teoretice ale evoluției monoginiei nu consideră costurile ridicate de căutare ca fiind o componentă necesară . Cu toate acestea, pentru a determina dacă costurile ridicate de căutare pot fi o forță motrice la D. tenebrosus, am efectuat observații pe teren asupra masculilor eliberați. Un procent uimitor de 50 % au găsit o femelă în decurs de 1 oră de la eliberare (50 ± 9 minute). Într-o situație extraordinară, un singur mascul a întâlnit cinci femele diferite într-o perioadă de 94 de minute, dar nu s-a împerecheat cu niciuna dintre ele, ceea ce sugerează un anumit grad de exigență la masculi. În cele din urmă, nu am observat niciun caz de prădare și, în cele din urmă, nu am găsit nicio dovadă a unui cost ridicat al căutării partenerului la D. tenebrosus – ceea ce susține constatările teoretice conform cărora costurile ridicate de căutare nu sunt o componentă necesară a monoginiei.

După un raport de masculinitate înclinat spre sex, s-a sugerat că monoginismul este probabil să evolueze în taxoni cu precedența spermei primului mascul . În timp ce modelele de precedență a spermei nu sunt cunoscute pentru mulți taxoni animali, anumite trăsături și comportamente coincid adesea cu precedența spermei primului mascul, de exemplu, maturizarea timpurie a masculului și paza precopulatorie a partenerului . În plus, este de așteptat ca masculii din astfel de sisteme să manifeste o preferință puternică pentru femelele virgine față de cele nevirgine, deoarece masculii vor avea o cotă de paternitate mai mare cu primele . În timp ce modelele de precedență a spermei la D. tenebrosus nu sunt cunoscute, masculii din D. triton înrudit păzesc femelele înainte de împerechere și atât D. triton, cât și D. tenebrosus prezintă o maturare timpurie a masculilor ( și acest studiu) – observații care sunt în concordanță cu precedența spermei primului mascul. La D. tenebrosus, am testat predicția conform căreia masculii discriminează între femele. În sprijinul predicției noastre, atunci când au fost expuși la mătase virgină și non-virgină, masculii au petrecut semnificativ mai mult timp explorând o arenă dacă aceasta avea mătase de la o femelă virgină (ANOVA cu măsuri repetate: F1,14 = 51,42, p < 0,001). Toate datele disponibile sunt în concordanță cu ipoteza că D. tenebrosus are prioritate de spermă a primului mascul – o ipoteză care rămâne să fie testată direct.

În rezumat, documentăm un caz nou de monoginie care implică o formă neobișnuită de auto-sacrificiu al masculilor – moartea masculului obligat. În timp ce monoginia și comportamentul de autosacrificiu asociat au fost raportate la alte câteva specii (a se vedea materialul electronic suplimentar, tabelul S1), masculii D. tenebrosus mor după un singur act de transfer de spermă, fără implicare aparentă din partea femelelor. În plus, în timp ce unele sisteme clasice de împerechere neconvenționale se găsesc la păianjeni, toate exemplele anterioare provin de la păianjeni araneoizi, unde se presupune că auto-sacrificiul a evoluat de mai multe ori . Oferim prima descriere completă a unei forme extraordinare de comportament de auto-sacrificiu la un păianjen non-araneoid, oferind un test evolutiv independent al ipotezelor legate de evoluția monoginiei. La D. tenebrosus, acest studiu oferă mai multe căi de date în concordanță cu studiile anterioare care sugerează corelații evolutive între dimorfismul dimensiunilor sexuale în funcție de sexul feminin, raportul sexual în funcție de sexul masculin, mutilarea genitală și precedența spermei primului mascul.

Notele de subsol

.