Fungii biotrofi au dezvoltat o serie de „stiluri de viață” în relația lor cu plantele, de la cel mutualist la cel parazitar. Ciupercile micorizice veziculo-arbusculare formează relații mutualiste cu rădăcinile plantelor lor gazdă, în care ciuperca obține zaharuri de la plantă și furnizează în schimb fosfați și alte minerale. La cealaltă extremă, ciupercile otrăvitoare și rugina formează o relație parazitară obligatorie în care planta gazdă devine o sursă de zaharuri, aminoacizi și alți nutrienți. Acești paraziți dezvoltă un organ specializat, haustoriul (Fig. 1) în interiorul celulelor vegetale pentru transferul de nutrienți de la celula gazdă la talul fungic. Se presupune că haustoriul are un rol esențial în capacitatea acestor paraziți de a concura cu planta în curs de dezvoltare pentru fotoasimilați și alți nutrienți, dar rămân întrebări de bază cu privire la funcția haustoriului. Acestea includ: Care sunt principalii nutrienți transportați? Ce mecanisme sunt implicate în acest transport? Cum contribuie componentele individuale ale interfeței haustorium-celulă gazdă la fluxul de nutrienți? Și, în general, care este legătura dintre funcția haustorială și relația biotrofică dintre gazdă și parazit? Lucrarea lui Voegele et al. (1) din acest număr al PNAS oferă un avans important prin caracterizarea unui transportor de zahăr situat la interfața haustorium-gazdă.

Un haustoriu se formează atunci când o hifa fungică specializată pătrunde în peretele celular al unei plante și se extinde în interiorul acelei celule (ref. 2; Fig. 1A). Cu toate acestea, haustoriul nu este situat direct în citoplasma celulei vegetale; în schimb, este înconjurat de o membrană extrahaustorială, un derivat îngroșat al membranei plasmatice a celulei vegetale. Între membrana extrahaustorială și peretele haustorial al ciupercii se află un strat gelatinos îmbogățit în carbohidrați, numit matrice extrahaustorială. Haustoriul în sine conține un complement normal de citoplasmă, nuclee, mitocondrii și alte organite (Fig. 1A). Citoplasma haustorială este mărginită de o membrană plasmatică și de peretele haustorial (Fig. 1). Pentru a trece din citoplasma plantei în citoplasma haustorială, substanțele trebuie să treacă secvențial prin membrana și matricea extrahaustorială, prin peretele haustorial și prin membrana plasmatică haustorială.

Dezvoltarea haustoriului este etapa finală a unei căi de infecție în care gazda plantei joacă un rol major. În cazul ciupercilor de rugină, infecția începe de obicei cu germinarea unui spor pe suprafața frunzei, urmată de dezvoltarea unui appressorium. Dezvoltarea appressoriumului depinde de un semnal thigmotrofic declanșat de topografia specifică a suprafeței frunzei plantei gazdă (3). Un pivot de infecție format de appressorium pătrunde în frunză printr-un por (stoma), urmat de dezvoltarea unei vezicule substomatale, a unei hifă de infecție, a unei celule mamă haustoriale, de pătrunderea unei celule fotosintetice din mezofil prin intermediul unui pivot și de formarea unui haustoriu. Membrane artificiale și suprafețe gravate au fost utilizate pentru a imita topografia suprafeței frunzelor și pentru a induce dezvoltarea structurilor de infecție in vitro (4-6). Cu toate acestea, dezvoltarea este incompletă și, de obicei, haustoria nu se formează decât dacă se adaugă carbohidrați (7).

Studiile de absorbție au demonstrat că zaharurile și aminoacizii sunt transferați de la planta gazdă în paraziții biotrofi (8-11) și susțin puternic ideea că haustoria joacă un rol major. Cu toate acestea, din cauza localizării intracelulare a haustoriilor și a complexității interfeței haustoriu-gazdă, a fost dificil de determinat ce procese de transfer sunt implicate și unde sunt localizate. În ultimii câțiva ani a fost adoptată o abordare diferită, în cadrul căreia au fost izolați ADNc pentru genele exprimate la nivel de dezvoltare în structurile de infecție și haustorii (12, 13). Voegele et al. (1) au demonstrat că una dintre cele mai abundent exprimate gene din haustoriul de rugină codifică un transportor de zahăr (HTX1). Analiza ARN a demonstrat că această genă a fost exprimată în haustoria izolată din frunze, dar nu și în alte structuri de infecție induse in vitro. Mai mult, autorii au demonstrat că acest transportor de zahăr este localizat în membrana haustorială și nu în membranele hifelor intercelulare, furnizând astfel prima dovadă directă că absorbția de zahăr are loc în haustoriu și sugerând că haustoriul poate fi singurul loc.

Sucoza este principalul zahăr care este transportat în plante și, prin urmare, s-a speculat că haustoria poate importa zaharoza în mod direct. Studii recente cu ciuperca odorizant indică faptul că glucoza, mai degrabă decât zaharoza, ar putea fi zahărul importat (14, 15). Datele lui Voegele et al. (1) demonstrează că transportorul de zahăr HXT1 are o specificitate pentru d-glucoză și d-fructoză, confirmând că glucoza/fructoza și nu zaharoza sunt zaharurile principale importate de haustorii. În plus, autorii au arătat că transportul glucozei are loc printr-un mecanism de simportare a protonilor. Aceste rezultate susțin un model de simport protonic pentru transportul nutrienților la interfața haustorială (ref. 16; Fig. 2). O H+-ATPază de membrană generează un gradient de protoni de-a lungul membranei plasmatice haustoriale, care furnizează energia necesară pentru transportul nutrienților (glucoză/fructoză, aminoacizi) din matricea extrahaustorială în haustoriu. Stabilirea unui gradient de protoni este posibilă deoarece matricea extrahaustorială este un compartiment sigilat, delimitat de membrana extrahaustorială din partea plantei, de membrana haustorială din partea ciupercii și de banda gâtului, care îl separă de apoplast. În sprijinul acestui model, au fost izolate o H+-ATPază de membrană plasmatică (17) și un transportor de aminoacizi (18).

Lucrarea lui Voegele et al. (1) a furnizat o piesă importantă din puzzle-ul privind calea de transport a nutrienților prin interfața gazdă-parazit la ciupercile parazite obligatorii. Cu toate acestea, rămân multe întrebări. Se difuzează zaharoza din celula plantei gazdă în matricea extrahaustorială sau este mai întâi scindată în citosolul gazdei în glucoză și fructoză? Ce enzimă descompune zaharoza? Este vorba de invertază, despre care se știe că crește în țesutul foliar infectat (19, 20), sau, alternativ, de zaharoză sintetază? Odată ce glucoza este transportată în haustoriu, ce zahăr este apoi transportat în hifele intercelulare? S-a speculat că manitolul ar putea juca acest rol (21). În plus, celulele fotosintetice ale mezofilului, de obicei producătoare de zaharoză, care este exportată în mod activ, devin importatoare nete atunci când sunt colonizate de ciuperci de rugină. Cum manipulează parazitul obligat gazda pentru a modifica fluxul de zaharuri? Există regulatori genetici secretați de haustoriul fungic în celula vegetală care modifică aceste căi? Ce alți compuși traversează această interfață? Ce metode folosește ciuperca pentru a eluda sau suprima mecanismele de apărare ale gazdei? Rezultatele lui Voegele et al. (1) demonstrează în mod elegant că abordările experimentale multifațetate pot oferi răspunsuri la rolurile haustoriilor în interacțiunile gazdă-parazit.