Introdução

Fenômeno geralmente explicado pela noção de que o sucesso reprodutivo dos machos é limitado pelo número de ovos que eles fertilizam. Os machos podem assim aumentar seu sucesso reprodutivo acasalando indiscriminadamente com muitas fêmeas. Em contraste, pensa-se que as fêmeas são limitadas pela sua capacidade de converter recursos em ovos e, em última análise, em descendência viável. As fêmeas são assim previstas (e frequentemente observadas) a acasalar com menos frequência do que os machos e a serem exigentes em relação aos seus parceiros de acasalamento. Enquanto tais padrões podem ser comuns em alguns grupos animais como mamíferos, machos de outros grupos como aves e peixes acasalam com menos frequência do que o esperado; em vez de acasalarem com várias fêmeas, estes machos aumentam o seu sucesso reprodutivo cuidando dos descendentes, trocando assim a quantidade de descendentes por qualidade. Surpreendentemente, os machos em alguns grupos não acasalam com várias fêmeas nem investem no cuidado paternal, mas sim na fertilização dos ovos de uma única fêmea. Este fenómeno, conhecido como monoginia (monogamia masculina), é taxonomicamente difundido e tem demonstrado ter numerosas origens independentes . Sua existência tem sido um desafio para os biólogos evolutivos, pois não é inicialmente aparente o que os machos podem ganhar com a superação de acasalamentos adicionais.

A teoria recente fornece previsões claras e simples das circunstâncias sob as quais a monoginia pode evoluir – a monoginia é favorecida em relação à poligenia quando existe uma relação sexual efetiva baseada no sexo masculino, definida como a relação entre machos adultos e fêmeas que acasalam pelo menos uma vez. Além disso, sugere-se que essas relações sexuais masculinas sejam combinadas com o dimorfismo do tamanho sexual feminino, uma vez que os machos nesses sistemas muitas vezes atingem a maturação sexual mais cedo e têm maior probabilidade de sobreviver até à maturidade. Tais padrões de história de vida levaram os cientistas a prever uma correlação evolutiva entre dimorfismos de tamanho sexual feminino, proporções sexuais masculinas e monoginia. Além disso, a monoginia é frequentemente coincidente com a evolução do comportamento de acasalamento extremo (revisto em ).

Este estudo teve como objectivo testar a monoginia na aranha Dolomedes tenebrosus Hentz, 1843 (Araneae, Pisauridae), uma das nove espécies Próximas do género. Enquanto as fêmeas e os machos da maioria das espécies de Dolomedes têm o mesmo tamanho, D. tenebrosus apresenta dimorfismo sexual de tamanho extremo feminino: as fêmeas pesam 14 vezes mais que os machos e têm cefalotóraxes que são 2,5 vezes mais largos (ver o material suplementar electrónico, figura S1). Como muitas aranhas, D. tenebrosus vive 1-2 anos, mas os sexos parecem ter diferentes estratégias de história de vida. De centenas de juvenis recolhidos no campo e criados em laboratório durante um período de 4 anos, os machos amadurecem sempre na mesma estação, enquanto as fêmeas levam um ano adicional para amadurecer (S. K. Schwartz 2007-2010, observação pessoal). Adicionalmente, dentro de uma estação, os machos amadurecem mais cedo do que as fêmeas (figura 1a). Estas diferenças na história de vida são preditivas de uma relação sexual masculina, uma hipótese que se pode considerar como uma boa para a evolução da monoginia. Este estudo teve como objetivo examinar a proporção de sexo no campo e realizar ensaios laboratoriais para determinar o sistema de acasalamento de D. tenebrosus.

Material e métodos

Coletamos D. tenebrosus macho e fêmea imaturos durante um período de 4 anos no Condado de Lancaster perto de Lincoln, Nebraska e registramos a proporção de sexos e os tempos de maturação individual. Durante 2 anos, fizemos testes de acasalamento no laboratório para investigar a dinâmica do sistema de acasalamento. Após nossa observação da morte obrigatória dos machos (ver Resultados), medimos o batimento cardíaco dos machos no período pós-população. Também dissecamos os pedipalps (órgãos de transferência de esperma) de machos virgens para determinar se os machos D. tenebrosus carregam esperma em ambos os seus pedipalps. No campo, monitoramos o comportamento de busca de machos soltos para determinar a acessibilidade de múltiplas fêmeas. Finalmente, como se prevê que a monoginia evolua em sistemas com precedência de espermatozóides do primeiro sexo masculino, fizemos testes de comportamento em laboratório para testar as previsões de precedência de espermatozóides do primeiro sexo masculino, investigando se os machos discriminam entre os sinais de seda virgem e não virgem. Para os detalhes dos nossos métodos e dados, ver o material electrónico suplementar.

Resultados e discussão

Colecções de campo revelaram que os machos D. tenebrosus superam as fêmeas em quase 3 : 1 no início da época de reprodução (figura 1b), confirmando assim uma proporção de sexos masculinos. O comportamento de acasalamento observado em laboratório (n = 24) e uma vez no campo foi semelhante ao descrito anteriormente, excepto que em cada acasalamento, instantâneo com o acto de transferência de esperma e sem envolvimento aparente da fêmea, as patas do macho enrolaram-se por baixo do seu corpo e penduraram imóvel na abertura genital da fêmea, parecendo mortas (figura 2; material electrónico suplementar, vídeo S1). Todos os machos nesta posição não reagiram ao toque e nunca se recuperaram deste estado imóvel. Observações de um subconjunto de machos (n = 15) confirmaram que os batimentos cardíacos pararam em poucas horas (164 ± 9 min; material eletrônico suplementar, figura S2). Nossos resultados revelam um novo caso de monoginia envolvendo morte masculina obrigatória.

Transferência de esperma em aranhas envolve a insuflação do bulbo hematodócico no pedipalpo masculino. Após a maturação, os machos ejaculam em uma teia de esperma e, em seguida, pegam o esperma e o carregam em seus pedipipais. O bulbo hematodóquei expande-se hidraulicamente devido ao aumento da pressão hemolímpica e na maioria das aranhas, após a transferência dos espermatozóides, o bulbo contrai-se posteriormente. Em D. tenebrosus, o bulbo hematodóquei permanece expandido (ver o material eletrônico suplementar, figura S3) e presumivelmente não funcional. Sabe-se que este tipo de desfiguração genital ocorre apenas em uma outra espécie distantemente relacionada, a Tidarren sisyphoides . Curiosamente, ao contrário do T. sisyphoides (que remove um pedipalp), os machos D. tenebrosus retêm seu segundo pedipalp, não utilizado. Nós dissecamos ambos os pedipipais de homens virgens para determinar a presença/ausência de espermatozóides. Todos os homens examinados (n = 5) tinham esperma em ambos os pedipipipais e, embora o número de espermatozóides não tenha sido quantificado, eles pareciam ser semelhantes entre os dois. Assim, os machos de D. tenebrosus podem morrer ‘prematuramente’, antes de perceberem seu potencial reprodutivo completo (sensu ).

Similar à descarga palatina única observada de D. tenebrosus, machos de outra espécie Dolomedes descarregam um pedipalp e imediatamente desmontam seu parceiro. Em Dolomedes triton, poucas fêmeas aceitam uma segunda inserção do pretendente inicial e mais da metade das fêmeas observadas atacaram um macho após aceitarem uma única inserção . Os ataques bem sucedidos das fêmeas D. triton são conhecidos por proporcionar uma vantagem reprodutiva a ambos os parceiros, já que as fêmeas que canibalizam com sucesso seu parceiro aumentam a probabilidade de que seu saco de ovos eclodirá. O canibalismo sexual associado ao comportamento de auto-sacrifício na aranha australiana de dorso vermelho, Latrodectus hasselti, também tem sido considerado adaptativo. Os machos L. hasselti que são bem sucedidos em se alimentarem das fêmeas durante o acasalamento recebem duas vantagens sobre os machos que não são bem sucedidos: (i) os machos canibalizados aumentam a sua paternidade e (ii) as fêmeas que canibalizam são menos receptivas a acasalamentos adicionais . A ocorrência de canibalismo sexual em D. tenebrosus não foi examinada neste estudo, e as potenciais vantagens do auto-sacrifício para D. tenebrosus machos ainda não foram identificadas.

Os pedipalps de D. tenebrosus são obrigatoriamente desfigurados durante a cópula, representando uma forma de mutilação genital. Em um amplo estudo filogenético do comportamento de auto-sacrifício e mutilação genital através de araneóides (teias) araneóides, o auto-sacrifício foi hipotético de ter evoluído pelo menos cinco ou seis vezes em linhagens com mutilação genital. Dada a natureza obrigatória do comportamento de auto-sacrifício precoce e da mutilação genital em D. tenebrosus, nossos dados não podem abordar a linha de tempo evolutiva em relação à origem desses traços. No entanto, Miller sugeriu que quando tanto a mutilação genital como as relações sexuais masculinas estão presentes, o estágio é estabelecido para a evolução do comportamento de auto-sacrifício adaptativo masculino. A partir daí, colocamos a hipótese de que a maturação precoce dos machos resultando em dimorfismo do tamanho sexual feminino em D. tenebrosus pode ter dado origem a relações sexuais masculinas, que preparam o cenário para a evolução da monoginia nesta espécie. Sugerimos ainda que os mecanismos subjacentes à mutilação genital e auto-sacrifício estão ligados e que evoluíram em conjunto.

Alta mortalidade masculina (80-92%) durante a busca de machos tem sido sugerida como um fator importante influenciando a evolução da monoginia em L. hasselti . Quando a chance de encontrar uma segunda fêmea é extremamente pequena, espera-se que os machos invistam todos os seus recursos na primeira fêmea que encontrarem . Apesar do seu provável papel na evolução da monoginia na aranha vermelha, as explorações teóricas sobre a evolução da monoginia não consideram os elevados custos de busca como um componente necessário. No entanto, a fim de determinar se os altos custos de busca podem ser uma força motriz em D. tenebrosus, realizamos a observação de campo de machos soltos. Um espantoso 50 por cento encontrou uma fêmea dentro de 1 h após a libertação (50 ± 9 min). Em uma situação extraordinária, um único macho encontrou cinco fêmeas diferentes durante um período de 94 minutos, mas não acasalou com nenhuma delas, sugerindo um grau de escolha nos machos. Finalmente, não observamos nenhum caso de predação e finalmente não encontramos nenhuma evidência de um alto custo de acasalamento em D. tenebrosus, apoiando os achados teóricos de que altos custos de busca não são um componente necessário da monoginia .

Dando uma razão de sexo masculina, tem sido sugerido que a monoginia é provável que evolua em taxa com precedência de espermatozóides do primeiro sexo masculino . Embora os padrões de precedência de espermatozóides não sejam conhecidos para muitos táxons animais, características e comportamentos particulares são frequentemente coincidentes com a precedência de espermatozóides do primeiro macho, por exemplo, a maturação precoce do macho e a guarda do companheiro precopulatório . Além disso, espera-se que os machos em tais sistemas apresentem uma forte preferência por fêmeas virgens versus fêmeas não virgens, uma vez que os machos terão uma maior parcela de paternidade com os primeiros. Enquanto os padrões de precedência espermática em D. tenebrosus não são conhecidos, os machos nas fêmeas relacionadas D. triton guardam antes do acasalamento e tanto D. triton quanto D. tenebrosus apresentam maturação masculina precoce ( e este estudo)-observações que são consistentes com a precedência espermática do primeiro macho. Em D. tenebrosus, testamos a predição de que os machos discriminam entre as fêmeas. Em apoio à nossa previsão, quando expostos a seda virgem e não virgem, os machos passam significativamente mais tempo explorando uma arena se esta tivesse seda de uma fêmea virgem (medidas repetidas ANOVA: F1,14 = 51,42, p < 0,001). Todos os dados disponíveis são consistentes com a hipótese de que D. tenebrosus tem precedência sobre o primeiro espermatozóide masculino – uma hipótese que permanece para ser testada diretamente.

Em resumo, nós documentamos um caso novo de monoginia envolvendo uma forma incomum de auto-sacrifício masculino – a morte de um macho obcecado. Enquanto a monoginia e o comportamento de auto-sacrifício associado foram relatados em algumas outras espécies (ver o material eletrônico suplementar, tabela S1), o macho D. tenebrosus morre após um único ato de transferência de esperma, sem envolvimento aparente das fêmeas. Além disso, enquanto alguns sistemas clássicos de acasalamento não convencionais são encontrados em aranhas, todos os exemplos anteriores vêm de araneoides, onde o auto-sacrifício é hipotético de ter evoluído várias vezes . Nós fornecemos a primeira descrição completa de uma forma extraordinária de comportamento de auto-sacrifício em uma aranha nãoaraneoide, fornecendo um teste evolutivo independente de hipóteses relacionadas com a evolução da monoginia. Em D. tenebrosus, este estudo fornece múltiplos caminhos de dados consistentes com estudos anteriores que sugerem correlações evolutivas entre dimorfismo do tamanho sexual feminino, relação sexual masculina, mutilação genital e precedência do primeiro esperma masculino.

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