Fungos biotróficos desenvolveram uma gama de “estilos de vida” na sua relação com as plantas desde o mutualista até ao parasita. Os fungos micorrízicos vesiculares-arbusculares formam relações mutualistas com as raízes dos seus hospedeiros de plantas, nas quais o fungo obtém açúcares da planta e, em troca, fornece fosfatos e outros minerais. No outro extremo, o oídio e os fungos da ferrugem formam uma relação parasitária obrigatória na qual a planta hospedeira se torna uma fonte de açúcares, aminoácidos e outros nutrientes. Estes parasitas desenvolvem um órgão especializado, o haustorium (Fig. 1) dentro das células vegetais para a transferência de nutrientes da célula hospedeira para o talo fúngico. Assume-se que o haustorium tem um papel chave na capacidade destes parasitas de competir com a planta em desenvolvimento por fotoassimilados e outros nutrientes, mas subsistem questões básicas sobre a função do haustorium. Estas incluem: Quais são os principais nutrientes transportados? Que mecanismos estão envolvidos no transporte? Como é que os componentes individuais da interface entre o haustorium e a célula hospedeira contribuem para o fluxo de nutrientes? E em geral, como é que a função haustorial se relaciona com a relação biotrófica entre o hospedeiro e o parasita? O artigo de Voegele et al. (1) nesta edição do PNAS fornece um avanço importante ao caracterizar um transportador de açúcar localizado na interface haustorium-host.

Um haustorium é formado quando uma hifa fúngica especializada penetra na parede celular de uma planta e se expande dentro dessa célula (ref. 2; Fig. 1A). Entretanto, o haustorium não está localizado diretamente no citoplasma da célula vegetal; ao invés disso, ele é cercado por uma membrana extrahaustorial, um derivado espessado da membrana plasmática da célula vegetal. Deitada entre a membrana extrahaustorial e a parede haustorial fúngica é uma camada gelatinosa enriquecida em carboidratos chamada matriz extrahaustorial. O próprio haustorium contém um complemento normal de citoplasma, núcleos, mitocôndrias e outras organelas (Fig. 1A). O citoplasma haustorial é delimitado por uma membrana plasmática e pela parede haustorial (Fig. 1). Para passar do citoplasma vegetal para o citoplasma haustorial, as substâncias devem passar sequencialmente através da membrana e matriz extra-haustorial, da parede haustorial e da membrana plasmática haustorial.

O desenvolvimento do citoplasma haustorial é o passo final de uma via de infecção na qual o hospedeiro da planta desempenha um papel importante. No caso dos fungos da ferrugem, a infecção tipicamente começa com a germinação de um esporo na superfície da folha, seguida pelo desenvolvimento de um appressorium. O desenvolvimento do appressorium depende de um sinal coximotrófico desencadeado pela topografia específica da superfície foliar da planta hospedeira (3). Uma cavilha de infecção formada pelo appressorium entra na folha através de um poro (estoma), seguido pelo desenvolvimento de uma vesícula sub-comatal, uma hifa de infecção, uma célula mãe haustorial, a penetração de uma célula mesofila fotossintética por uma cavilha e o estabelecimento de um haustorium. As membranas artificiais e superfícies gravadas têm sido usadas para imitar a topografia da superfície da folha e induzir o desenvolvimento de estruturas infecciosas in vitro (4-6). No entanto, o desenvolvimento é incompleto e a haustoria geralmente não se forma a menos que se adicionem hidratos de carbono (7).

Estudos de absorção demonstraram que os açúcares e aminoácidos são transferidos da planta hospedeira para parasitas biotróficos (8-11) e apoiam fortemente a ideia de que a haustoria tem um papel importante. No entanto, devido à localização intracelular da haustoria e às complexidades da interface haustorium-hostorium, tem sido difícil determinar que processos de transferência estão envolvidos e onde eles estão localizados. Nos últimos anos tem sido adoptada uma abordagem diferente, na qual os cDNAs para os genes de expressão evolutiva nas estruturas de infecção e haustoria têm sido isolados (12, 13). Voegele et al. (1) demonstraram que um dos genes mais abundantemente expressos no haustorium da ferrugem codifica um transportador de açúcar (HTX1). A análise do RNA demonstrou que este gene foi expresso em haustoria isolada das folhas, mas não em outras estruturas infecciosas induzidas in vitro. Além disso, os autores demonstraram que este transportador de açúcar está localizado na membrana da haustoria e não nas membranas das hifas intercelulares, fornecendo assim a primeira evidência direta de que a absorção de açúcar ocorre na haustoria e sugerindo que a haustoria pode ser o único local.

Sucrose é o açúcar primário que é transportado nas plantas e, portanto, especulou-se que a haustoria pode importar sacarose diretamente. Estudos recentes com o fungo do oídio indicam que a glicose, ao invés da sacarose, pode ser o açúcar importado (14, 15). Os dados de Voegele et al. (1) demonstram que o transportador de açúcar HXT1 tem uma especificidade para d-glucose e d-fructose, confirmando que glicose/fructose e não sacarose são os açúcares primários importados pela haustoria. Além disso, os autores demonstraram que o transporte de glicose ocorre por meio de um mecanismo de simpacto de prótons. Estes resultados suportam um modelo simpático de prótons para o transporte de nutrientes na interface haustorial (ref. 16; Fig. 2). Uma membrana H+-ATPase gera um gradiente de prótons através da membrana plasmática haustorial, que fornece a energia para o transporte de nutrientes (glucose/frutose, aminoácidos) da matriz extra-haustorial para o haustorium. O estabelecimento de um gradiente de prótons é possível porque a matriz extra-haustorial é um compartimento selado, delimitado pela membrana extra-haustorial do lado da planta, a membrana haustorial do lado fúngico e a faixa do colo, que a sela a partir do apoplast. Em apoio a este modelo, uma membrana plasmática H+-ATPase (17) e um transportador de aminoácidos (18) foram isolados.

O trabalho de Voegele et al. (1) forneceu uma peça importante do quebra-cabeça em relação ao caminho de transporte de nutrientes através da interface hospedeiro-parasita em fungos parasitas obrigatórios. No entanto, muitas questões permanecem. A sacarose difusa da célula vegetal hospedeira para fora da matriz extra-hospitalar, ou ela é clivada primeiro no citosol hospedeiro em glicose e frutose? Que enzima decompõe a sacarose? É invertase, que é conhecida por aumentar o tecido foliar infectado (19, 20), ou, alternativamente, sacarose sintase? Uma vez transportada a glicose para o haustorium, que açúcar é então transportado para as hifas intercelulares? Tem sido especulado que o manitol pode desempenhar este papel (21). Além disso, células fotossintéticas de mesofila, geralmente produtoras de sacarose, que é ativamente exportada, tornam-se importadoras líquidas quando colonizadas por fungos da ferrugem. Como o parasita obrigado manipula o hospedeiro para alterar o fluxo de açúcares? Existem reguladores genéticos que são secretados pelo fungo haustorium na célula da planta que alteram estas vias? Que outros compostos atravessam esta interface? Que métodos são usados pelo fungo para eludir ou suprimir os mecanismos de defesa do hospedeiro? Os resultados de Voegele et al. (1) demonstram elegantemente que abordagens experimentais multifacetadas podem fornecer respostas aos papéis da haustoria nas interacções hospedeiro-parasita.