Wprowadzenie

Males of many animal taxa mate with multiple females, a phenomenon generally explained by the notion that male reproductive success is limited by the number of eggs they fertilize. Mężczyźni mogą zatem zwiększyć ich sukces reprodukcyjny przez niedyskretnie kojarzenia z wieloma samicami . W przeciwieństwie do tego, uważa się, że samice są ograniczone przez ich zdolność do przekształcania zasobów w jaja i, ostatecznie, w zdolne do życia potomstwo. Przewiduje się zatem (i często obserwuje), że samice kopulują rzadziej niż samce i są wybredne co do swoich partnerów. Podczas gdy takie wzorce mogą być powszechne w niektórych grupach zwierząt, takich jak ssaki, samce w innych grupach, takich jak ptaki i ryby, kopulują rzadziej niż oczekiwano; zamiast kojarzyć się z wieloma samicami, samce te zwiększają swój sukces reprodukcyjny poprzez opiekę nad potomstwem, handlując w ten sposób ilością potomstwa z jakością. Co zaskakujące, samce w niektórych grupach ani nie kopulują z wieloma samicami, ani nie inwestują w opiekę ojcowską, ale zamiast tego inwestują w zapładnianie jaj jednej samicy. Zjawisko to, znane jako monogamia (monogamia samców), jest taksonomicznie szeroko rozpowszechnione i wykazano, że ma wiele niezależnych źródeł. Jego istnienie stanowi wyzwanie dla biologów ewolucyjnych, ponieważ początkowo nie jest oczywiste, jakie korzyści mogą odnieść samce, rezygnując z dodatkowych kojarzeń.

Nowoczesna teoria dostarcza jasnych i prostych przewidywań dotyczących okoliczności, w jakich monogamia może ewoluować – monogamia jest preferowana w stosunku do poligynii, gdy istnieje efektywny stosunek płci, zdefiniowany jako stosunek między dorosłymi samcami i samicami, które kojarzą się co najmniej raz. Co więcej, sugeruje się, że takie relacje między płciami są zgodne z żeńskim dymorfizmem płciowym, ponieważ samce w takich systemach często wcześniej osiągają dojrzałość płciową i mają większe szanse na przeżycie do wieku dojrzałego. Takie wzorce życiowe skłoniły naukowców do przewidywania ewolucyjnej korelacji między dymorfizmem wielkościowym u samic, stosunkami płciowymi u samców i monoginią. Ponadto, monoginia jest często zbieżna z ewolucją ekstremalnych zachowań godowych (przegląd w ).

Niniejsze badanie miało na celu sprawdzenie monoginii u ciemnego pająka wędkarskiego Dolomedes tenebrosus Hentz, 1843 (Araneae, Pisauridae), jednego z dziewięciu bliskowschodnich gatunków w rodzaju . Podczas gdy samice i samce większości gatunków Dolomedes są podobnej wielkości, D. tenebrosus wykazuje skrajny dymorfizm płciowy: samice ważą 14 razy więcej niż samce i mają głowotułów 2,5 razy szerszy (patrz elektroniczny materiał uzupełniający, ryc. S1). Jak wiele pająków, D. tenebrosus żyje 1-2 lata, ale wydaje się, że płcie mają różne strategie życiowe. Spośród setek młodych osobników zebranych w terenie i hodowanych w laboratorium przez 4 lata, samce dojrzewały zawsze w tym samym sezonie, podczas gdy samice potrzebowały dodatkowego roku, aby dojrzeć (S. K. Schwartz 2007-2010, obserwacje własne). Dodatkowo, w obrębie jednego sezonu samce dojrzewały wcześniej niż samice (ryc. 1a). Te różnice w trybie życia pozwalają przewidywać, że stosunek płci u samców jest niekorzystny, co jest hipotezą niezbędną dla ewolucji monoginii. Niniejsze badania miały na celu zbadanie stosunku płci w terenie oraz przeprowadzenie testów laboratoryjnych w celu określenia systemu kojarzenia D. tenebrosus.

Materiał i metody

Zebraliśmy niedojrzałe samce i samice D. tenebrosus w ciągu 4 lat w Lancaster County w pobliżu Lincoln, Nebraska i zarejestrowaliśmy stosunek płci i indywidualne czasy dojrzewania. Przez 2 lata prowadziliśmy próby kojarzenia w laboratorium, aby zbadać dynamikę systemu kojarzenia. Po zaobserwowaniu obligatoryjnej śmierci samców (patrz Wyniki), zmierzyliśmy tętno samców po zakończeniu populacji. Przeprowadziliśmy także sekcję pedipalpów (narządów przenoszących spermę) dziewiczych samców, aby ustalić, czy samce D. tenebrosus przenoszą spermę w obu pedipalpach. W terenie monitorowaliśmy zachowania samców wypuszczonych na wolność w celu określenia dostępności wielu samic. Wreszcie, ponieważ przewiduje się, że monoginia rozwija się w systemach z pierwszeństwem spermy pierwszego samca, przeprowadziliśmy próby behawioralne w laboratorium, aby sprawdzić przewidywania dotyczące pierwszeństwa spermy pierwszego samca poprzez zbadanie, czy samce rozróżniają wskazówki dotyczące jedwabiu dziewiczego i dziewiczego. Szczegóły dotyczące naszych metod i danych znajdują się w elektronicznych materiałach uzupełniających.

Wyniki i dyskusja

Zbiory terenowe ujawniły, że samce D. tenebrosus przeważają liczebnie nad samicami prawie 3 : 1 na początku sezonu lęgowego (ryc. 1b), potwierdzając w ten sposób uprzedzony do samców stosunek płci. Zachowania godowe obserwowane w laboratorium (n = 24) i raz w terenie były podobne do opisanych wcześniej, z tym wyjątkiem, że podczas każdego krycia, natychmiast po transferze spermy i bez widocznego udziału samicy, nogi samca zwijały się pod jego ciałem i zwisał on nieruchomo z otworu płciowego samicy, sprawiając wrażenie martwego (ryc. 2; elektroniczny materiał uzupełniający, wideo S1). Wszystkie samce w tej pozycji nie reagowały na dotyk i nigdy nie podniosły się z tego nieruchomego stanu. Obserwacje podzbioru samców (n = 15) potwierdziły, że bicie serca ustaje w ciągu kilku godzin (164 ± 9 min; elektroniczny materiał uzupełniający, ryc. S2). Nasze wyniki ujawniają nowy przypadek monoginii polegającej na obligatoryjnej śmierci samca.

Przeniesienie nasienia u pająków polega na napełnieniu bańki hematodochalnej w pedipalpie samca. Po osiągnięciu dojrzałości samce dokonują ejakulacji na pajęczynę, a następnie zbierają plemniki i przenoszą je w pedipalpach. Bańka hematodochalna rozszerza się hydraulicznie na skutek wzrostu ciśnienia hemolimfy, a u większości pająków po przeniesieniu spermy następuje jej obkurczenie. U D. tenebrosus bańka hematodochalna pozostaje rozszerzona (patrz elektroniczny materiał uzupełniający, ryc. S3) i przypuszczalnie niefunkcjonalna. Ten typ zniekształcenia narządów płciowych znany jest tylko u jednego innego, odległego spokrewnionego gatunku samopoświęcającego się, Tidarren sisyphoides . Co ciekawe, w przeciwieństwie do T. sisyphoides (który usuwa jeden pedipalp), samce D. tenebrosus zachowują drugi, nieużywany pedipalp. Przeprowadziliśmy sekcję obu pedipalp dziewiczych samców, aby określić obecność/nieobecność plemników. Wszystkie badane samce (n = 5) miały spermę w obu pedipalpach i choć liczba spermy nie została określona ilościowo, wydaje się, że była ona podobna u obu samców. Tak więc samce D. tenebrosus mogą umierać „przedwcześnie”, zanim zrealizują swój pełny potencjał reprodukcyjny (sensu ).

Podobnie do zaobserwowanego u D. tenebrosus pojedynczego rozładowania paliczków, samce innego gatunku Dolomedes rozładowują jeden pedipalp i natychmiast rozbierają swojego partnera. U Dolomedes triton, niewiele samic akceptuje drugą wkładkę od początkowego zalotnika, a ponad połowa obserwowanych samic zaatakowała samca po przyjęciu jednej wkładki. Wiadomo, że udane ataki samic D. triton przynoszą korzyści reprodukcyjne obu partnerom, ponieważ samice, które skutecznie kanibalizują swojego partnera, zwiększają prawdopodobieństwo wyklucia się ich woreczka jajowego. Kanibalizm płciowy związany z zachowaniami samopoświęcenia u australijskiego pająka czerwonogrzbietego Latrodectus hasselti został uznany za adaptacyjny. Samce L. hasselti, którym udaje się karmić samice podczas godów, otrzymują dwie korzyści w porównaniu z samcami, którym się to nie udaje: (i) kanibalizujące samce zwiększają swoje ojcostwo oraz (ii) samice, które kanibalizują są mniej otwarte na dodatkowe krycia. Występowanie seksualnego kanibalizmu u D. tenebrosus nie zostało zbadane w tym badaniu, a potencjalne korzyści z samopoświęcenia dla samców D. tenebrosus nie zostały jeszcze zidentyfikowane.

Przyssawki D. tenebrosus są obowiązkowo zniekształcane podczas kopulacji, stanowiąc formę okaleczenia genitaliów. W szeroko zakrojonym badaniu filogenetycznym zachowań związanych z samopoświęceniem i okaleczaniem narządów płciowych u pająków araneoidalnych (budujących pajęczynę), stwierdzono, że samopoświęcenie ewoluowało co najmniej pięć lub sześć razy w liniach rozwojowych z okaleczaniem narządów płciowych. Ze względu na obligatoryjny charakter przedwczesnego samopoświęcenia i okaleczania narządów płciowych u D. tenebrosus, nasze dane nie mogą stanowić odpowiedzi na pytanie o ewolucyjną chronologię pochodzenia tych cech. Niemniej jednak Miller zasugerował, że gdy zarówno okaleczanie genitaliów, jak i proporcje płciowe są obecne, to etap ewolucji adaptacyjnych zachowań samobójczych u samców jest gotowy. Na tej podstawie wysunęliśmy hipotezę, że wczesne dojrzewanie samców, skutkujące dymorfizmem płciowym u D. tenebrosus, mogło doprowadzić do powstania stosunków płciowych między samcami, co stworzyło warunki do ewolucji monoginii u tego gatunku. Sugerujemy również, że mechanizm(y) leżące u podstaw okaleczenia genitaliów i samopoświęcenia są powiązane i że ewoluowały one w zgodzie.

Wysoka śmiertelność samców (80-92%) podczas poszukiwania partnera została zasugerowana jako ważny czynnik wpływający na ewolucję monoginii u L. hasselti . Kiedy szansa na napotkanie drugiej samicy jest niezwykle mała, oczekuje się, że samce zainwestują wszystkie swoje zasoby w pierwszą napotkaną samicę. Pomimo prawdopodobnej roli w ewolucji monogamii u pająka czerwonogrzbietego, teoretyczne badania nad ewolucją monogamii nie uznają wysokich kosztów poszukiwania za niezbędny element. Niemniej jednak, w celu ustalenia, czy wysokie koszty poszukiwania mogą być siłą napędową u D. tenebrosus, przeprowadziliśmy obserwacje terenowe wypuszczonych samców. Zadziwiająco dużo, bo aż 50% samców znalazło samicę w ciągu 1 h od wypuszczenia (50 ± 9 min). W jednej niezwykłej sytuacji pojedynczy samiec napotkał pięć różnych samic w ciągu 94 minut, ale nie kopulował z żadną z nich, co sugeruje pewien stopień wybredności samców. Wreszcie, nie zaobserwowaliśmy żadnych przypadków drapieżnictwa i ostatecznie nie znaleźliśmy żadnych dowodów na wysokie koszty poszukiwania partnera u D. tenebrosus – potwierdzając teoretyczne ustalenia, że wysokie koszty poszukiwania nie są koniecznym składnikiem monoginii

Biorąc pod uwagę stosunek płci u samców, sugerowano, że monoginia prawdopodobnie rozwinie się u taksonów z pierwszeństwem spermy samca. Podczas gdy wzorce pierwszeństwa spermy nie są znane dla wielu taksonów zwierzęcych, szczególne cechy i zachowania są często zbieżne z pierwszeństwem spermy samca, na przykład wczesne dojrzewanie samca i prekopulacyjne pilnowanie partnera. Dodatkowo, oczekuje się, że samce w takich systemach będą wykazywały silną preferencję dla dziewiczych samic w porównaniu z niedziewicowymi, jako że samce będą miały zwiększony udział w ojcostwie z tymi pierwszymi. Podczas gdy wzorce pierwszeństwa spermy u D. tenebrosus nie są znane, samce u spokrewnionego D. triton pilnują samic przed kryciem, a zarówno D. triton jak i D. tenebrosus wykazują wczesne dojrzewanie samców (i niniejsze badania) – obserwacje, które są zgodne z pierwszeństwem spermy pierwszego samca. U D. tenebrosus przetestowaliśmy przewidywania, że samce dyskryminują samice. Na poparcie naszych przewidywań, przy ekspozycji na jedwab dziewiczy i niedziewiczy, samce spędzały istotnie więcej czasu na eksploracji areny, jeśli znajdował się na niej jedwab z samicy dziewiczej (ANOVA: F1,14 = 51,42, p < 0,001). Wszystkie dostępne dane są spójne z hipotezą, że D. tenebrosus mają pierwszeństwo spermy samca – hipoteza, która pozostaje do bezpośredniego przetestowania.

Podsumowując, dokumentujemy nowy przypadek monoginii obejmujący niezwykłą formę męskiego samopoświęcenia – obowiązkową męską śmierć. Podczas gdy monoginia i związane z nią zachowania samopoświęcenia zostały odnotowane u kilku innych gatunków (patrz elektroniczne materiały uzupełniające, tabela S1), samce D. tenebrosus umierają po pojedynczym akcie przeniesienia spermy bez widocznego udziału samic. Ponadto, choć u pająków występują klasyczne niekonwencjonalne systemy godowe, wszystkie wcześniejsze przykłady pochodzą od pająków araneoidalnych, u których samopoświęcenie, jak się przypuszcza, ewoluowało wielokrotnie. Przedstawiamy pierwszy pełny opis niezwykłej formy samopoświęcenia u pająka nie-araneoidalnego, stanowiący niezależny ewolucyjny test hipotez dotyczących ewolucji monoginii. U D. tenebrosus, badanie to dostarcza wielu danych zgodnych z wcześniejszymi badaniami, które sugerują ewolucyjne korelacje między dymorfizmem płciowym z podziałem na samice, stosunkiem płci z podziałem na samce, okaleczaniem genitaliów i pierwszeństwem spermy samca.

Footnotes

.