Wczesna karieraEdit
Po ukończeniu studiów prawniczych Sullivan był urzędnikiem sędziego Guido Calabresi z Sądu Apelacyjnego Stanów Zjednoczonych dla Drugiego Okręgu, a następnie dla sędziego Stephena Breyera z Sądu Najwyższego Stanów Zjednoczonych. Po zakończeniu stażu Sullivan wrócił do rodzinnego Minneapolis, gdzie praktykował prawo w kancelarii Faegre & Benson i wykładał prawo jako adiunkt na University of St. Thomas School of Law. Po Faegre & Benson, Sullivan pracował jako główny doradca senator Amy Klobuchar, która połączyła go z Clinton.
Administracja ObamyEdit
W 2008 roku Sullivan był doradcą Hillary Clinton podczas cyklu prawyborów, a następnie Baracka Obamy podczas ogólnej kampanii wyborczej. Przygotowywał Clinton i Obamę do debat. Kiedy Clinton została sekretarzem stanu, Sullivan dołączył jako jej zastępca szefa personelu i dyrektor ds. planowania polityki, a on podróżował z nią do 112 krajów.
Sullivan pracował w administracji Obamy jako zastępca asystenta prezydenta i doradca ds. bezpieczeństwa narodowego wiceprezydenta USA Joe Bidena. Został głównym doradcą Bidena ds. bezpieczeństwa w lutym 2013 roku, po tym jak Clinton ustąpiła ze stanowiska sekretarza stanu. Na tych stanowiskach odegrał rolę w kształtowaniu polityki zagranicznej USA wobec Libii, Syrii i Myanmar.
W dniu 20 czerwca 2014 roku The New York Times poinformował, że Sullivan opuszcza administrację w sierpniu 2014 roku, aby uczyć w Yale Law School. Od 2020 roku był nonresident senior fellow w Carnegie Endowment for International Peace.
Negocjacje nuklearne IranuEdit
W listopadzie 2013 roku Associated Press poinformowała, że urzędnicy administracji Obamy byli w tajnym kontakcie z irańskimi urzędnikami przez cały 2013 rok na temat wykonalności porozumienia w sprawie irańskiego programu jądrowego. Raport stwierdził, że amerykańscy urzędnicy, w tym zastępca sekretarza stanu William Burns, starszy doradca Białego Domu ds. Iranu Puneet Talwar i Sullivan, potajemnie spotkali się ze swoimi irańskimi odpowiednikami co najmniej pięć razy twarzą w twarz w Omanie. Te wysiłki utorowały drogę do genewskiego tymczasowego porozumienia w sprawie irańskiego programu jądrowego, znanego oficjalnie jako Wspólny Plan Działania, podpisanego przez Iran i kraje P5+1 w Genewie, w Szwajcarii, 24 listopada 2013 roku.
Od tego czasu Sullivan regularnie uczestniczył w dwustronnych konsultacjach z Iranem w Genewie jako członek delegacji amerykańskiej w sprawie negocjacji nuklearnych Iranu.
2016 Clinton kampania prezydenckaEdit
Sullivan był głównym doradcą Hillary Clinton w zakresie polityki zagranicznej podczas jej oferty prezydenckiej w 2016 roku. Podobno był jedynym starszym pracownikiem, który wciąż pytał, czy nie było dobrym pomysłem, aby spędzała więcej czasu w środkowo-zachodnich stanach swingowych w miarę zbliżania się wyborów. Sullivan był widoczny w wielu e-mailach Podesty ujawnionych przez WikiLeaks podczas wyborów prezydenckich w USA w 2016 roku, w tym Sullivan pytał, czy plan kandydata Demokratów Martina O’Malleya dotyczący 100% czystej energii do 2050 roku jest „realistyczny”. Po wyborach wyznał, że czuje „żywe poczucie odpowiedzialności” za porażkę Clinton.
Po pracy z kampanią Clinton, Sullivan dołączył do Macro Advisory Partners, firmy zajmującej się doradztwem w zakresie ryzyka, w styczniu 2017 roku. Podczas pracy w Macro Advisory Partners, Sullivan doradzał zarówno Lyftowi, jak i Uberowi w ich negocjacjach przeciwko związkom zawodowym. Po zakończeniu kampanii Clinton dołączył do Carsey School of Public Policy na University of New Hampshire jako członek wydziału i starszy współpracownik.
Administracja BidenaEdit
22 listopada 2020 roku Sullivan został ogłoszony jako wybór prezydenta-elekta Joe Bidena na stanowisko doradcy ds. Bezpieczeństwa Narodowego. Po jego nominacji, Sullivan stwierdził, że wczesne priorytety Rady Bezpieczeństwa Narodowego Biden (NSC) są pandemia COVID-19, „restrukturyzacji NSC, aby zdrowie publiczne stał się stałym priorytetem bezpieczeństwa narodowego”, a stosunki z Chinami. Podkreślił również, że administracja Bidena ma na celu naprawę amerykańskich relacji z sojusznikami, które zostały uszkodzone podczas administracji Trumpa.