3.1 Hymenoptera
About 15% of the ca. 150,000 gatunków błonkoskrzydłych jest fitofagicznych. Obejmuje to pszczoły żywiące się nektarem i pyłkiem, mrówki żywiące się wysiękami roślinnymi, mrówki grzybiarki (w tym mrówki tnące liście) (ryc. 2I), błonkówki i parafiletyczną grupę podstawowych błonkówek (wcześniej nazwaną Symphyta), do której należą m.in. motyle, szerszenie i osy drzewne. Wiele błonkoskrzydłych nawiązało intymne symbioza odżywcze z grzybami. Jak przeglądają Biedermann i Vega (2020), roślinożerne grupy błonkoskrzydłych mające symbiotyczne związki z grzybami obejmują mrówki grzybiarki, które zbierają rośliny, na których grzyby są uprawiane, a następnie karmione, osy drzewne, które zaszczepiają grzyby do ksylemu, aby karmić swoje samotne larwy, oraz pszczoły bezżądłowe, które karmią swoje larwy kulturą grzybów rosnących w nektarze. Grzyby te głównie ułatwiają trawienie pokarmu niskiej jakości, takiego jak drewno czy liście, ale także degradują i detoksykują związki obronne roślin. Jeśli chodzi o bakteryjnych mutualistów, mikrobiom jelitowy pszczoły miodnej stał się modelem interakcji gospodarz-mikrob i był intensywnie omawiany w poprzednich przeglądach (Douglas, 2019; Engel i in., 2016; Zheng i in., 2018). Wyróżniające się linie bakterii jelitowych są pionowo przekazywane poprzez kontakty społeczne prawdopodobnie ułatwiające koewolucję gospodarz-symbiont (Engel i Moran, 2013; Moran i in., 2019). Jednak ten społeczno-pszczelarski model nie jest reprezentatywny dla ogromnej większości pszczół, które są samotnikami (> 90% z > 17 500 gatunków) (ryc. 2J). Względem pszczół społecznych, samotne wykazują większą różnorodność i zmienność w swoim mikrobiomie jelitowym, co silnie zależy od środowiska i sposobu przekazywania mikrobów między poszczególnymi owadami (Voulgari-Kokota i in., 2019). Ostatnie badanie ujawniło, że mikrobiom pszczół megachilidnych, na przykład, zależy od kwiatów, które odwiedzają (McFrederick i in., 2017), a Kim i in. (2019) odkryli, że zapylające Hymenoptera mogą nawet działać jako agenci poziomej transmisji symbiontów roślinnych. W tym ostatnim badaniu, szczep Streptomyces przemieszcza się z ryzosfery do korzeni truskawek aż do ich kwiatów, a następnie jest przenoszony przez zapylające pszczoły miodne do innych kwiatów. Podobnie jak w przypadku mrówek hodujących grzyby (patrz poniżej), badany szczep Streptomyces chronił pszczoły, ale także rośliny przed patogenami. Symbionty w pozostałych roślinożernych grupach błonkoskrzydłych, głównie pilarzach, mrówkach i osach żółciowych, również zostały w dużej mierze zbadane, a w naszym przeglądzie szczegółowo przedstawiamy wyniki ostatnich badań.
Wiele gatunków mrówek nabyło wertykalnie przenoszone symbionty bakteryjne w swojej historii ewolucyjnej (Moreau, 2020). Większość roślinożernych mrówek jest uważana za żerujących w baldachimie, które żywią się wysiękami roślinnymi, spadzią owadzią, pyłkiem i odpadami kręgowców, i pozyskują niewiele azotu, nawet jeśli uzupełniają swoją dietę poprzez drapieżnictwo. U mrówek Cephalotes, Dolichoderus i Camponotus, dowody genomiczne sugerują, że bakterie zlokalizowane w jelitach mogą wykonywać użyteczne usługi azotowo-metaboliczne dla swoich gospodarzy (Bisch i in., 2018; Gil i in., 2003; Hu i in., 2018). Ze względu na wzbogacenie symbiontów u roślinożernych mrówek i pokrewieństwo niektórych bakterii jelitowych z wiążącymi azot rizobiami, które są mutualistyczne w stosunku do roślin strączkowych, niektórzy autorzy spekulują, że endosymbionty ułatwiły powstanie i utrzymanie „roślinożernego” trybu życia w całej tej rodzinie owadów (Kaltenpoth i Flórez, 2020; Russell i in., 2009; Stoll i in., 2007). Wiązanie azotu było początkowo postrzegane jako usługa mutualistyczna, ale wykazanie tej aktywności in vivo przez wewnętrzne symbionty mrówek okazało się nieuchwytne, a sekwencjonowanie (meta)genomiczne typu shotgun również nie doprowadziło do zidentyfikowania genów wiązania azotu u licznych endosymbiontów. Wysiłki takie wskazują jednak na udział symbiontów w mutualistycznym recyklingu azotu, przy czym badania zarówno w systemach Cephalotes, jak i Camponotus, łączące eksperymenty in vivo z genomiką, potwierdzają takie role (Feldhaar i in., 2007; Gil i in., 2003; Hu et al., 2018).
Poza tymi taksonami, grzybożerne mrówki tnące liście (podtyp Attina, rodzaj Atta i Acromyrmex) ustanowiły intymne związki z grzybami, które hodują na zebranym materiale roślinnym (przejrzane w Moreau, 2020). Jednak oprócz tych związków, mrówki tnące liście nawiązały symbiozę z bakteriami. Chociaż mikrobiom jelitowy jest dość prosty u mrówek attyckich, gatunki te utrzymują na kutikuli pionowo przenoszone aktynobakterie (np. Streptomyces), które produkują antybiotyki w celu tłumienia pasożytów ogrodowych grzybów, co jest ważną usługą zapewniającą, że tylko właściwe grzyby rosną na zebranym materiale roślinnym (Currie i in., 1999). Te biofilmy aktynobakterii na skórze są przenoszone pionowo przez wiele rodzajów mrówek hodujących grzyby, co sprawia, że gatunki te są wyjątkowe w utrzymywaniu odrębnych mikrobiomów zewnętrznych i wewnętrznych. Co ważne, na skład mikrobiomu jelitowego wydaje się wpływać obecność/nieobecność tych innych symbiontów na kutikuli: mikrobiomy jelitowe gatunków mrówek, które noszą kutikularne Actinobacteria, wydają się być bardziej podobne niż te bez nich, szczególnie w liniach mrówek powstających później w historii tego taksonu (Sapountzis i in., 2019).
Poza interakcjami z symbiontami kutikularnymi, symbionty mikrobiomu jelitowego mogą wpływać na dynamikę społeczną między mrówkami tnącymi liście poprzez zmianę chemikaliów kutikularnych, które mrówki wykorzystują jako wskazówki rozpoznawcze. U mrówki tnącej liście Acromyrmex echinatior leczenie antybiotykami prowadziło do bardziej agresywnego zachowania wobec współtowarzyszy, co z kolei korelowało ze spadkiem obfitości dwóch związków przeciwgrzybiczych, które są produkowane przeciwko pasożytom ogrodowym grzybom (Teseo i in., 2019). Związki te są produkowane przez egzokrynne gruczoły metapleuralne, które są unikalne dla mrówek i które również produkują wydzieliny o właściwościach antybiotycznych, które modulują społeczności Actinobacteria obecne na kutikuli mrówek (Poulsen i in., 2003). Po leczeniu antybiotykami, gdy mrówki były karmione kroplami kału, społeczność bakterii jelitowych została częściowo przywrócona wraz z normalnym zachowaniem (Teseo i in., 2019).
Muchołówki to grupa roślinożernych błonkówek, obejmująca kilka gatunków, które są poważnymi szkodnikami pszenicy. Pierwsze kompleksowe badanie przesiewowe mikrobioty sześciu gatunków motyli reprezentujących cztery różne rodziny Symphyta (Agridae, Diprionidae, Pamphiliidae i Tenthredinidae) (ryc. 2K) wykazało niską pozorną różnorodność bakterii jelitowych. Znalezione bakterie to głównie α- lub γ-proteobakterie, które były przypisywane głównie do rośliny żywicielskiej (Graham i in., 2008). Na przykład, Rhanella sp. znalezione w połowie badanych gatunków mogły być pozyskane z rośliny żywicielskiej, ponieważ były izolowane z liści w innych badaniach (np. Hashidoko et al., 2002). Nowsze badania wykazały, że te muchówki są kolonizowane przez nowy gatunek Spiroplasma, wykrywany zarówno u osobników dorosłych, jak i larw, który prawdopodobnie jest przenoszony pionowo lub poziomo poprzez żerowanie larw na wewnętrznej łodydze pszenicy (Yeoman i in., 2019). Symbiont ten niesie kilka genów kodujących dla metabolizmu węglowodanów, jak również szlaków biosyntezy niezbędnych witamin z grupy B. Ponadto geny Spiroplasma kodują syntazę kardiolipinową i chitynazę, obie potencjalnie zaangażowane w obronę owadów, co dodawałoby piły jako kolejną grupę owadów wykorzystujących Spiroplasma jako symbiont obronny (Ballinger i Perlman, 2019).
Linia błonkoskrzydłych Cynipoidea obejmuje zarówno pasożyty roślin, jak i owadów. W obrębie tej linii rodzina Cynipidae (ok. 1400 spp.) jest całkowicie wyspecjalizowana w tworzeniu galasów głównie na dębach i krzewach róż (Ronquist i in., 2015). Osy galasowe skłaniają rośliny do modyfikacji fizjologii gospodarza i rozwijają złożone struktury galasów, które często przypominają nowe organy roślinne. Larwy os żerują wewnątrz ochronnej galarety. Analiza transkrypcyjna jajników i gruczołów jadowych dwóch gatunków os galasówek wykazała, że w przeciwieństwie do wielu gatunków błonkoskrzydłych parazytoidów, osy galasówki wydają się być pozbawione genów wirusowych lub cząsteczek wirusa w gruczołach jadowych, co mogłoby pomóc w przeprogramowaniu komórek roślinnych do rozwoju galasów (Cambier i in., 2019). Jednakże, podobnie jak u owadów roślinożernych z innych rzędów, jest prawdopodobne, że geny celulazy ulegające ekspresji w gruczołach jadowych i/lub jajnikach są pochodzenia bakteryjnego. Nabycie takich horyzontalnie transferowanych genów mogło być ważną adaptacją w ewolucji Cynipidae do roli pasożytów roślin. Potrzebne jest jednak podejście filogenomiczne do całego rodu, aby dokładniej wyjaśnić, czy geny celulazy pochodzą z horyzontalnego transferu genów, jak to wykazano dla omawianych wyżej Phasmatodea (Shelomi i in., 2016).
Symbiozy obronne zostały zidentyfikowane u roślinożernych Hymenoptera, szczególnie przeciwko patogenom zagrażającym ogrodom grzybowym u mrówek tnących liście (jak wspomniano powyżej) lub larwom pszczół, ale także przeciwko pasożytom eukariotycznym (przegląd w Flórez i in., 2015 oraz Kaltenpoth i Engl, 2014). U trzmiela Bombus terrestis, na przykład, symbionty jelitowe zmniejszały wskaźniki infekcji przez trypanosomatydowego pasożyta Crithidia bombi (Koch i Schmid-Hempel, 2011).
.