Andere moleculen betrokken bij het overbrengen van het koude signaal

Enkele plantenhormonen, waaronder ABA, polyamines, gibberellinezuur (GA), stikstofmonoxide (NO), brassinosteroïden (BR), en ethyleen (ET), fungeren ook als tussenproducten bij koude signalering (Figuur 19.1).

Figuur 19.1. Schematische weergave van de rol van plantenhormonen in de reactie op lage temperaturen. Brassinosteroïden (BR), stikstofmonoxide (NO), ethyleen (ET), ABA en polyamines fungeren als positieve regulatoren. Gibberellinen (GA) werken als negatieve regulatoren. Salicylzuur (SA) kan als positieve (granen, bananen) of negatieve (Arabidopsis) regulator optreden. Pijlpunten en eindlijnen geven respectievelijk positieve en negatieve regulatie aan.

ABA-niveaus stijgen bij planten die worden blootgesteld aan lage temperaturen en exogene behandeling met ABA verbetert de vriestolerantie (Chen en Gusta, 1983; Lang et al., 1989). Bij Cicer arietinum en tarwe werd vastgesteld dat de door exogene ABA-behandelingen geïnduceerde verhoging van de vriestolerantie wordt gemedieerd door veranderingen in de samenstelling van het plasmamembraan (d.w.z. toename van sterolen, onverzadigde vetzuren, enz.) Bovendien hebben ABA-deficiënte en -ongevoelige mutanten een verminderd vermogen tot koudeacclimatisatie, wat erop wijst dat ABA essentieel is voor een volledige koudeacclimatisatie (Heino et al., 1990; Gilmour and Thomashow, 1991; Llorente et al., 2000). Bovendien is ABA betrokken bij de constitutieve tolerantie van Arabidopsis tegen bevriezing (Llorente et al., 2000). Sommige componenten van de ABA-signaalroute zijn ook betrokken bij de regulering van de koude respons. ABI3, een transcriptionele activator die ABA-geïnduceerde genexpressie en verschillende ABA-gemedieerde vegetatieve processen in Arabidopsis reguleert, verhoogt de expressie van koude-induceerbare genen en vriestolerantie (Tamminen et al., 2001). Een ABA-gevoelige tarwemutant, aba27, vertoont een verhoogde constitutieve vriestolerantie en een verhoogde expressie van ABA-responsieve genen onder zowel controle- als lage-temperatuurcondities (Kobayashi et al., 2008a). Al deze resultaten wijzen op de complexe rol van de ABA-signaalroute in de lage-temperatuurreactie. Recente werken hebben de identificatie van ABA-receptoren gerapporteerd (Ma et al., 2009; Park et al., 2009a), hoewel hun implicatie in koude respons nog moet worden bepaald.

Polyamines accumuleren in planten onder lage-temperatuurcondities (Lee et al., 1995; Shen et al., 2000; Kim et al., 2002b; Pillai et al., 2004; Cuevas et al., 2008; Kovacs et al., 2010). Het zijn verbindingen die door hun biochemische eigenschappen in staat zijn tot interactie met macromoleculen zoals DNA, RNA, eiwitten of fosfolipiden, waarbij hun structuur en functie wordt gereguleerd (Galston en Sawhney, 1990). Kim en collega’s (2002b) meldden dat blootstelling aan koude de accumulatie van putrescine in tomatenbladeren verhoogt. Deze toename lijkt een beschermende rol te hebben en wordt negatief gecontroleerd door ABA (Kim et al., 2002b). Hummel en collega’s (2004) beschreven dat koude-tolerantie van Pringlea antiscorbutica geassocieerd is met polyamine-accumulatie en -behoud. Bovendien verhoogt de overexpressie van CaPF1, een gen dat codeert voor een aan vriestolerantie gerelateerd eiwit voor peper, in dennenhout de vriestolerantie als gevolg van een hoge polyamineaccumulatie (Tang et al., 2007). Recentelijk hebben Cuevas en medewerkers (2008) genetisch bewijs verkregen voor de betrokkenheid van polyamines bij de regulatie van koudeacclimatisatie door de biosynthese en genexpressie van ABA te moduleren. Zij karakteriseerden de vriestolerantie van twee mutanten die defect zijn in de polyaminebiosynthese, adc1 en adc2, en ontdekten dat beide een verminderd vermogen tot koudeacclimatisatie hebben in vergelijking met het wild-type. Lage polyaminegehalten in adc1- en adc2-mutanten correleren met lage niveaus van koude-geïnduceerde ABA-accumulatie als gevolg van een verminderde inductie van ABA-biosynthesegenen in reactie op lage temperatuur, wat erop wijst dat polyamines de accumulatie van ABA onder lage temperatuur positief reguleren (Cuevas et al, De overexpressie in tabak van GhDREB1, een katoengen dat codeert voor een transcriptiefactor, verhoogt de tolerantie voor lage temperatuur, hoewel de groei en de bloeitijd werden vertraagd (Shan et al., 2007). De expressie van GhDREB1 in katoen wordt geïnduceerd door lage temperatuur maar geremd door GA, wat wijst op een mogelijke betrokkenheid van dit gen bij de regulatie van de groei via GA (Shan et al., 2007). Onlangs werd genetisch bewijs gepubliceerd dat een vermindering van de GA-functie aantoont wanneer planten aan lage temperaturen worden blootgesteld (Achard et al., 2008). Er werd voorgesteld dat de vermindering van de plantengroei hoofdzakelijk te wijten is aan een accumulatie van DELLA’s, een familie van eiwitten die fungeert als negatieve regulatoren van GA-responsieve plantprocessen (Achard et al., 2008). Bovendien lijkt DELLA-accumulatie ook bij te dragen tot de verhoogde vriestolerantie die wordt gemedieerd door CBF1-expressie, zij het via een route die onafhankelijk is van het CBF-regulon (Achard et al., 2008).

Er zijn ook resultaten beschreven die een belangrijke rol voor NO in de reactie van planten op lage temperatuur aantonen. In erwten is gemeld dat lage temperatuur de activiteit van NO synthase (NOS) en S-nitrosoglutathion reductase (GSNOR) verhoogt, twee enzymen die betrokken zijn bij de biosynthese van NO (Corpas et al., 2008). In Arabidopsis neemt het NO-gehalte toe onder koudeomstandigheden als gevolg van de inductie van de activiteit van nitraatreductase (NR) (Zhao et al., 2009). Bovendien vertonen dubbelmutanten voor NR1 en NR2 (nia1nia2), die niet in staat zijn NO te accumuleren na blootstelling aan koude, een verminderd vermogen tot koudeacclimatisatie in vergelijking met wild-type planten (Zhao et al., 2009). Moleculaire analyse van nia1nia2-mutanten toonde aan dat koude-inductie van P5CS1 en repressie van ProDH, en dus proline-accumulatie, veel lager is in deze planten dan in wild-type planten, wat hun verminderde koudeacclimatisatievermogen zou verklaren (Zhao et al., 2009).

Brassinosteroïden zijn een klasse van steroïden die betrokken zijn bij de controle van een breed scala van plantenreacties (Sasse, 2003). Resultaten van recent werk ondersteunen een mogelijke rol van BR in koude signalering. Arabidopsis en Brassica napus zaailingen die met exogene BR worden behandeld vertonen een verhoogde tolerantie voor lage temperaturen die afhankelijk is van veranderingen in de door koude geïnduceerde genexpressie (Kagale et al., 2007). Xia en collega’s (2009) ontdekten dat BR’s ook de tolerantie voor lage temperatuur in komkommer positief beïnvloeden door de NADPH oxidase activiteit en H2O2 accumulatie te reguleren.

Blootstelling aan lage temperatuur induceert ET productie in soorten zoals boon (Field, 1981), tomaat (Ciardi et al., 1997), of winterrogge (Yu et al., 2001). Bovendien verhoogt exogene toediening van ET aan rododendronplanten hun tolerantie tegen bevriezing (Harber en Fuchigami, 1989), en winterroggeplanten die aan koude worden blootgesteld vertonen hogere niveaus van ET die de accumulatie van antivrieseiwitten in de bladeren controleren en de tolerantie van de plant tegen bevriezing verhogen (Yu et al., 2001). Constituerende overexpressie in tabak van het tomatengen JERF3, dat codeert voor een transcriptiefactor die gerelateerd is aan ET-signalering, verhoogt de vriestolerantie door de expressie te induceren van genen die coderen voor antioxidant-enzymen met de daaruit voortvloeiende vermindering van ROS (Wu et al., 2008). Bovendien remt antisense expressie in tomaat en tabak van TERF2/LeERF2, een tomatengen dat codeert voor een ET-induceerbare transcriptiefactor, de ET-productie en vermindert het de vriestolerantie. Daarentegen verhoogt overexpressie van TERF2/LeERF2 in tabak en tomaat de vriestolerantie door activering van door koude geïnduceerde genexpressie (Zhang en Huang, 2010). Zoals eerder beschreven, lijkt de betrokkenheid van ET bij koude-signalering duidelijk te zijn en is er nog steeds zeer weinig bekend over de mechanismen die de functie ervan mediëren.

Substantieel werk heeft mogelijk waardevolle effecten van behandeling met salicylzuur (SA) op koude- en/of vriestolerantie in granen gerapporteerd (Janda et al, 1999; Kang en Saltveit, 2002; Szalai et al., 2000; Tasgin et al., 2003; Saltveit en Hepler, 2004), boon (Ding et al., 2002), komkommer (Kang en Saltveit, 2002), tomaat (Ding et al., 2002), banaan (Kang et al., 2007), en Perzische sering (Bernard et al., 2002). De rol van SA in de tolerantie van planten tegen lage temperaturen lijkt verband te houden met verschillende beschermende reacties, zoals de toename van de activiteit van antioxidant-enzymen (Janda et al., 1999; Kang en Saltveit, 2002) en de verhoging van de ijskernenactiviteit in het apoplast (Tasgin et al., 2003). In tegenstelling tot deze gegevens tonen recente resultaten aan dat SA een negatieve regulator is van koudeacclimatisatie in Arabidopsis (Miura en Ohta, 2010). Twee SA-accumulerende mutanten, siz1 en acd6, hebben een verminderd vermogen tot koudeacclimatisatie en zijn gevoeliger voor koudestress, voornamelijk door een lagere expressie van CBF3 en het corresponderende regulon (Miura en Ohta, 2010). Het herstel van de SA-accumulatie tot op het wild-type niveau onderdrukt de gevoeligheid van deze mutanten voor koude- en vriestemperaturen (Miura en Ohta, 2010).