3.1 Hymenoptera

Over 15% van de ca. 150.000 soorten vliesvleugeligen zijn fytofaag. Deze schatting omvat bijen die zich voeden met nectar en stuifmeel, mieren die zich voeden met plantenexsudaten, schimmelmieren (inclusief bladsnijmieren) (Fig. 2I), plantetende wespen, en de parafyletische groep van basale hymenoptera (vroeger Symphyta genoemd) waartoe zaagvliegen, hoornaarstaarten en houtwespen behoren. Veel vliesvleugeligen hebben een intieme voedingssymbiose met schimmels ontwikkeld. Zoals beschreven door Biedermann en Vega (2020), omvatten groepen herbivore vliesvleugeligen die symbiotische associaties met schimmels hebben, schimmelmieren die planten oogsten waarop schimmels worden gekweekt en die vervolgens worden gevoed, houtwespen die schimmels in het xyleem inoculeren om hun solitaire larven te voeden, en angelloze bijen die hun larven voeden met een cultuur van schimmels die in nectar groeien. Deze schimmels vergemakkelijken meestal de vertering van voedsel van lage kwaliteit, zoals hout of bladeren, maar zij breken ook af en ontgiften de defensieve verbindingen van planten. Wat bacteriële mutualisten betreft, is het darmmicrobioom van honingbijen een model geworden van gastheer-microbe interacties en is het intensief besproken in eerdere reviews (Douglas, 2019; Engel et al., 2016; Zheng et al., 2018). Onderscheidende darmbacteriële lineages worden verticaal overgedragen via sociale contacten die waarschijnlijk gastheer-symbiont coevolutie faciliteren (Engel en Moran, 2013; Moran et al., 2019). Toch is dit sociale-bijenmodel niet representatief voor de overgrote meerderheid van bijen die solitair zijn (> 90% van de > 17.500 soorten) (Fig. 2J). In vergelijking met sociale bijen vertonen solitaire bijen een grotere diversiteit en variabiliteit in hun darmmicrobioom, die sterk afhankelijk is van de omgeving en de manier waarop microben worden overgedragen tussen individuele insecten (Voulgari-Kokota et al., 2019). Een recente studie heeft bijvoorbeeld aangetoond dat het microbioom van megachilide bijen afhangt van de bloemen die ze bezoeken (McFrederick et al., 2017), en Kim et al. (2019) vonden dat bestuivende Hymenoptera zelfs kunnen fungeren als agenten van horizontale overdracht van plantensymbionten. In deze laatste studie beweegt een Streptomyces-stam zich vanuit de rhizosfeer in aardbeiwortels tot aan hun bloemen en wordt vervolgens door bestuivende honingbijen overgebracht op andere bloemen. Net als bij schimmelmieren (zie hieronder), beschermde de bestudeerde Streptomyces-stam de bijen maar ook de planten tegen ziekteverwekkers. Symbionten in de overige plantenetende groepen vliesvleugeligen, vooral zaagwespen, mieren en wespen, zijn ook uitgebreid bestudeerd, en in ons overzicht geven we een gedetailleerd overzicht van de resultaten van recente studies.

Veel mierensoorten hebben in de loop van hun evolutionaire geschiedenis verticaal overgedragen bacteriële symbionten verworven (Moreau, 2020). De meeste herbivore mieren worden beschouwd als luifel foerageerders die zich voeden met plantenexudaten, insectenhoningdauw, stuifmeel en gewervelde uitwerpselen, en ze verkrijgen weinig stikstof, zelfs wanneer ze hun dieet aanvullen via predatie. Bij Cephalotes, Dolichoderus en Camponotus mieren suggereert genomisch bewijs dat bacteriën in de darm nuttige stikstofmetabolische diensten kunnen verrichten voor hun gastheren (Bisch et al., 2018; Gil et al., 2003; Hu et al., 2018). Vanwege de verrijking met symbionten bij herbivore mieren, en de verwantschap van sommige darmbacteriën met stikstoffixerende rhizobia die mutualistisch zijn met peulgewassen, hebben sommige auteurs gespeculeerd dat endosymbionten de oorsprong en het behoud van de ‘herbivore’ levensstijl in deze insectenfamilie hebben vergemakkelijkt (Kaltenpoth en Flórez, 2020; Russell et al., 2009; Stoll et al., 2007). Stikstoffixatie werd oorspronkelijk voorgesteld als een mutualistische dienst, maar in vivo demonstratie van deze activiteit door intern gehuisveste mierensymbionten is ongrijpbaar gebleken, en shotgun (meta)genomische sequenering is er evenmin in geslaagd stikstoffixatiegenen te identificeren in overvloedige endosymbionten. Dergelijke inspanningen hebben symbionten echter wel betrokken bij mutualistische stikstofrecycling, waarbij studies in zowel het Cephalotes- als het Camponotus-systeem in vivo-experimenten combineren met genomica om dergelijke rollen te ondersteunen (Feldhaar et al., 2007; Gil et al, 2003; Hu et al., 2018).

Naast deze taxa hebben schimmelgroeiende bladsnijmieren (subtribe Attina, genus Atta en Acromyrmex) intieme associaties opgebouwd met de schimmel die ze op geoogst plantmateriaal kweken (gerecenseerd in Moreau, 2020). Naast deze associaties hebben bladsnijmieren echter ook een symbiose met bacteriën opgebouwd. Hoewel het darmmicrobioom bij attinemieren vrij eenvoudig is, houden deze soorten verticaal overgedragen Actinobacteriën (bijv. Streptomyces) op hun cuticula die antibiotica produceren om schimmel-tuinparasieten te onderdrukken, een belangrijke dienst om ervoor te zorgen dat alleen de juiste schimmels op geoogst plantmateriaal groeien (Currie et al., 1999). Deze cuticulaire actinobacteriële biofilms worden verticaal overgedragen door veel schimmelgroeiende mierengeslachten, wat deze soorten uitzonderlijk maakt in het behouden van afzonderlijke microbiomen uitwendig en inwendig. Met name de samenstelling van de darmmicrobiomen lijkt te worden beïnvloed door de aan-/afwezigheid van deze andere symbionten op de cuticula: darmmicrobiomen van miersoorten die cuticulaire Actinobacteriën bij zich dragen hebben de neiging meer op elkaar te lijken dan die zonder, vooral in de mierenlijnen die later in de geschiedenis van dit taxon zijn ontstaan (Sapountzis et al., 2019).

Naast interacties met cuticulaire symbionten, kunnen darmmicrobiële symbionten de sociale dynamiek tussen bladsnijmieren beïnvloeden door de cuticulaire chemicaliën te veranderen die mieren gebruiken als herkenningscues. Bij de bladsnijmier Acromyrmex echinatior leidde antibioticabehandeling tot agressiever gedrag tegen nestgenoten, wat weer correleerde met een afname in de abundantie van twee antischimmelverbindingen, die worden geproduceerd tegen schimmel-tuinparasieten (Teseo et al., 2019). Deze verbindingen worden geproduceerd door exocriene metapleurale klieren die uniek zijn voor mieren en die ook afscheidingen produceren met antibiotische eigenschappen die de Actinobacteria gemeenschappen moduleren die aanwezig zijn op de mieren cuticula (Poulsen et al., 2003). Na antibiotische behandeling, wanneer mieren werden gevoed met fecale druppels, werd de darmbacteriële gemeenschap gedeeltelijk hersteld samen met normaal gedrag (Teseo et al., 2019).

Zaagvliegen zijn een groep herbivore Hymenoptera, bestaande uit een aantal soorten die ernstige plagen zijn van tarwe. Een eerste uitgebreide microbiota screening van zes zaagvliegsoorten die vier verschillende Symphyta-families vertegenwoordigen (Agridae, Diprionidae, Pamphiliidae en Tenthredinidae) (Fig. 2K) onthulde een lage schijnbare diversiteit aan darmbacteriën. De gevonden bacteriën waren hoofdzakelijk α- of γ-proteobacteriën die vooral aan de waardplant werden toegeschreven (Graham et al., 2008). Zo is het mogelijk dat Rhanella sp. die in de helft van de onderzochte soorten werd aangetroffen, afkomstig is van de waardplant, aangezien zij in andere studies uit het gebladerte werden geïsoleerd (bv. Hashidoko et al., 2002). Een recentere studie toonde aan dat deze zaagvliegen gekoloniseerd zijn door een nieuwe Spiroplasma-soort, die zowel in adulten als in larven werd gedetecteerd en die waarschijnlijk verticaal of horizontaal wordt overgedragen door larvale voeding aan de binnenkant van de tarwestengel (Yeoman et al., 2019). Deze symbiont draagt verschillende genen die coderen voor het koolhydraatmetabolisme, alsook voor biosynthesewegen van essentiële B-vitaminen. Bovendien coderen Spiroplasma-genen voor cardiolipinesynthase en chitinase, die beide mogelijk betrokken zijn bij de verdediging van insecten, wat zaagvliegen zou toevoegen als een andere insectengroep die Spiroplasma als verdedigingssymbiont gebruikt (Ballinger en Perlman, 2019).

De hymenoptera-lijn Cynipoidea omvat zowel planten- als insectenparasieten. Binnen deze lineage is de familie Cynipidae (ongeveer 1400 spp.) geheel gespecialiseerd in het vormen van gallen voornamelijk op eikenbomen en rozenstruiken (Ronquist et al., 2015). Galwespen zorgen ervoor dat planten hun gastheerfysiologie aanpassen en complexe galstructuren ontwikkelen die vaak lijken op nieuwe plantenorganen. De wespenlarven voeden zich binnen de beschermende gal. Een transcriptionele analyse van eierstokken en gifklieren van twee soorten galmuggen onthulde dat, in tegenstelling tot veel parasitoïde vliesvleugeligen, galmuggen verstoken lijken te zijn van virale genen of virusdeeltjes in de gifklieren, die zouden kunnen helpen bij de herprogrammering van plantencellen voor de ontwikkeling van gallen (Cambier et al., 2019). Net als bij insectenherbivoren in andere ordes is het echter waarschijnlijk dat cellulasegenen die tot expressie komen in de gifklieren en/of eierstokken van bacteriële oorsprong zijn. De verwerving van dergelijke horizontaal overgedragen genen zou een belangrijke aanpassing kunnen zijn geweest in de evolutie van Cynipidae om plantenparasieten te worden. Toch is een fylogenomische benadering van de gehele lineage nodig om verder op te helderen of cellulasegenen afkomstig zijn van horizontale genoverdrachtgebeurtenissen zoals werd aangetoond voor de hierboven besproken Phasmatodea (Shelomi et al, 2016).

Defensieve symbioden zijn geïdentificeerd bij herbivore Hymenoptera, met name tegen pathogenen die schimmeltuinen bedreigen in bladsnijdermieren (zoals hierboven vermeld) of bijenlarven, maar ook tegen eukaryotische parasieten (besproken in Flórez et al., 2015 en Kaltenpoth en Engl, 2014). Bij de hommel Bombus terrestis, bijvoorbeeld, verminderden darmsymbionten de infectiepercentages door de trypanosomatide parasiet Crithidia bombi (Koch en Schmid-Hempel, 2011).