De studie van het verband tussen biodiversiteit en het functioneren van ecosystemen is een snel groeiend gebied (zie het door Naeem et al. geredigeerde volume voor een uitputtende stand van zaken). De traditionele visie die de ecologie tot in de jaren ’90 heeft gedomineerd, ging uit van het idee dat de verspreidingspatronen van soorten rechtstreeks voortvloeiden uit de abiotische en biotische (interacties tussen soorten) componenten die het milieu bepalen. In het begin van de jaren negentig werd deze opvatting echter in twijfel getrokken, toen men zich begon te realiseren dat de soortenrijkdom ook van invloed is op het abiotische milieu, en zelfs op het functioneren van ecosystemen. Het functioneren van een ecosysteem omvat processen zoals de afbraak van organisch materiaal, de vastlegging van koolstof, de nutriënten- en watercyclus en de afbraak van toxische verbindingen. Meta-analyses van de resultaten van hoofdzakelijk kleinschalige biodiversiteitsexperimenten hebben aangetoond dat de ecosysteemfuncties gemiddeld toenemen naarmate het aantal soorten toeneemt ]. Het succes van het idee dat biodiversiteit de eigenschappen en functies van ecosystemen beïnvloedt – sommigen hebben het een paradigmaverschuiving in de ecologie genoemd – kan worden verklaard door het feit dat het een omvattend kader biedt om de gevolgen van biodiversiteitsverlies door menselijke activiteiten te evalueren, en tegelijkertijd een krachtige stimulans vormt voor biodiversiteitsbehoud en ecologisch herstel .

Naeem was de eerste die voorstelde dat restauratie-ecologie baat kan hebben bij inzichten uit het BEF-kader, en dit idee is verder uitgewerkt door Wright et al. . Hier bouwen we verder op deze ideeën en plaatsen ze in een bosherstelcontext. In tegenstelling tot meer traditionele benaderingen richt herstel vanuit het BEF-perspectief zich sterk op het herstel van de relatie tussen biodiversiteit en het functioneren van ecosystemen. Hierna volgen enkele belangrijke overwegingen met betrekking tot bosherstel die uit het BEF-kader kunnen worden afgeleid. Wij zijn ons ervan bewust dat bosbouwers het BEF-kader reeds hebben toegepast bij het opzetten van grote experimenten waarbij de effecten van boomsoortenrijkdom op ecosysteemfuncties worden geëvalueerd ]. Niettemin zijn wij van mening dat bosherstelinspanningen baat kunnen hebben bij een dergelijk overzicht, met name omdat het functioneren van ecosystemen en functionele (bio)diversiteit tot nu toe zeer weinig aandacht heeft gekregen in een bosherstelcontext (figuur 2).

Gerelateerde begrippen in de wetenschappelijke literatuur over bosherstel, biodiversiteit en het functioneren van ecosystemen. De relatie tussen de meest gebruikte woorden (30 van 2745 termen) in de samenvattingen van wetenschappelijke literatuur over bosherstel, biodiversiteit en het functioneren van ecosystemen (BEF). De gegevens zijn afkomstig van Thomson Reuters Web of Science, waarbij gebruik is gemaakt van de query Topic = (biodiversiteit ecosysteemfunctie*), verfijnd door Topic = (restauratie) AND Topic = (bos*). Uit het diagram blijkt dat functionele (bio)diversiteit zelfs in de literatuur over BEF tot dusver minder aandacht heeft gekregen dan soortenrijkdom en (planten)soortenrijkdom (een interactieve online versie toont het aantal voorkomens voor elk woord en woordpaar en de contexten van elk woordpaar en is beschikbaar op http://www-958.ibm.com/v/116799).

Herstel van meervoudige bosfuncties vereist meervoudige soorten

Een van de belangrijkste functies van bosecosystemen is koolstoffixatie , wat rechtstreeks verband houdt met de ecosysteemdiensten koolstoffixatie en het leveren van brand- en constructiehout. Er zijn aanwijzingen dat boomsoortenrijkdom een positief effect heeft op de productie van ecosystemen (zie Thompson et al. voor een overzicht). Op basis van de grootste gegevensreeks die ooit in dit verband is geanalyseerd (12.000 permanente bospercelen in Oost-Canada), heeft Paquette & Messier gerapporteerd dat, na controle voor milieu- en klimaatverschillen tussen percelen, de productiviteit van bomen positief gerelateerd was aan de biodiversiteit van de opstand. Deze resultaten bevestigen eerder werk in 5000 permanente plots in mediterrane bossen in Catalonië (NE-Spanje). In een herbebossingscontext ontdekten Piotto et al. dat gemengde aanplantingen in Costa Rica beter presteerden dan monoculturen voor alle in aanmerking genomen groeivariabelen, met inbegrip van hoogte, diameter op borsthoogte, volume, en bovengrondse biomassa. Ook in natuurlijke opstanden van tropische bossen met een grote variatie in milieu en ruimte werden positieve effecten van boomsoortenrijkdom op de koolstofopslag gevonden. Positieve effecten van boomsoortendiversiteit op bovengrondse productiviteit zijn echter zeker geen universeel patroon , en bovengrondse biomassaproductie en bodemkoolstoffixatie kunnen ook verschillend reageren op boomsoortendiversiteit in plantagebossen . Dit bevestigt het resultaat van een meta-analyse van BEF-experimenten, waaruit bleek dat behandelingen met een grote biodiversiteit niet altijd beter presteren dan de best presterende monocultuur. In een context van bosherstel, waar snelgroeiende boomsoorten met een sterke mondiale houtmarkt gemakkelijk verkrijgbaar zijn, kan dit erop wijzen dat monoculturen een optie zijn. Er komt echter steeds meer bewijsmateriaal waaruit blijkt dat bij het focussen op één enkele ecosysteemfunctie vaak een belangrijk aspect van biodiversiteit over het hoofd wordt gezien: de mogelijkheid dat één soort tegelijkertijd aan verschillende ecosysteemfuncties bijdraagt. Omdat verschillende soorten vaak verschillende ecosysteemfuncties beïnvloeden, wordt de biodiversiteit die nodig is voor de instandhouding van een ecosysteem met meerdere functies, op verschillende tijdstippen en plaatsen in een veranderend milieu, sterk onderschat als de aandacht wordt toegespitst op één geïsoleerde functie. Hoewel het bewijsmateriaal tot dusver alleen afkomstig is van graslanden en aquatische milieus, toont het overtuigend aan dat soortenoverschot onwaarschijnlijk is wanneer verschillende ecosysteemfuncties en -diensten in combinatie worden beschouwd.

Het is dan ook hoogst onwaarschijnlijk dat soortenarme aanplantingen het beter zullen doen dan soortenrijke boomassemblages voor een combinatie van bosecosysteemfuncties, waaronder bovengrondse biomassaproductie, ziekteresistentie, koolstoffixatie, nectarvoorziening, erosiebeheersing, watercapitatie, N2-fixatie en fruitproductie. Daarom is het van bijzonder belang dat bij herbebossing duidelijk wordt bepaald welke ecosysteemdiensten en -functies het herstelde bos moet leveren. Ook is het belangrijk te beseffen dat de ecosysteemfuncties van herstellende bossen in de loop van de tijd kunnen veranderen als gevolg van veranderingen in de grootte van de bomen, de bosstructuur en het relatieve belang van functionele groepen, zelfs als er geen veranderingen zijn in de samenstelling van de boomsoorten. Ten slotte moet worden opgemerkt dat, hoewel er reeds enige kennis bestaat over de effecten van boomsoortenrijkdom op de productiviteit van bossen, het niet bekend is hoe de diversiteit van struiken en zelfs kruidachtige soorten de productiviteit van bossen of andere ecosysteemfuncties beïnvloedt. Dit kan bijvoorbeeld gebeuren via de effecten van deze soorten op de afbraak van strooisel, op de opvang van water en op de diversiteit van de bodembiota.

Het herstel van stabiele bosfuncties vereist meervoudige soorten

De hypothese dat een grotere soortenrijkdom leidt tot een grotere stabiliteit van het functioneren van ecosystemen is al een halve eeuw onderwerp van discussie en is in het BEF-kader opnieuw naar voren gekomen. De belangrijkste ideeën achter het concept biodiversiteit versus stabiliteit van ecosystemen zijn functionele responsdiversiteit en functionele compensatie . Dit doet zich voor wanneer positieve veranderingen in het niveau van functioneren van één soort (een soort die functioneel dominant wordt) gepaard gaan met negatieve veranderingen in het functioneren van andere soorten. Deze compensatie leidt tot de stabilisatie van ecosysteemeigenschappen zoals de productie van biomassa. In principe kan de stabiliteit van het functioneren van een ecosysteem op drie manieren worden gemeten: i) de variabiliteit op lange termijn van een ecosysteemeigenschap in relatie tot de achtergrondvariatie van het milieu (variantie); ii) de impact (resistentie); en iii) het herstel (veerkracht) van ecosysteemeigenschappen bij discrete verstoringen . Aangezien wordt verwacht dat deze discrete en extreme verstoringen, zoals extreme klimaatgebeurtenissen en uitbraken van plagen en ziekten, frequenter zullen voorkomen onder de voorspelde klimaatverandering , is het van groot belang om inzichten uit de relatie tussen biodiversiteit en stabiliteit van het functioneren van ecosystemen te incorporeren in bosherstelprojecten. Het is van cruciaal belang te beseffen dat, net zoals de mate van soortenredundantie afneemt wanneer meerdere ecosysteemfuncties in aanmerking worden genomen (zie eerder), er momenteel sterke experimentele aanwijzingen zijn dat in veranderende milieus meer soorten nodig zijn om ecosysteemfuncties te garanderen dan in constante milieus ].

Het bewijs voor dit laatste komt van studies die de diversiteit van bosbomen in verband hebben gebracht met maatstaven voor de stabiliteit van het functioneren van bosecosystemen. Lloret et al. gebruikten satellietbeelden om het effect van de extreme zomerdroogte van 2003 op de groenheid van het bladerdak van verschillende bostypes in Spanje te schatten, door de NDVI (normalized difference vegetation index) te kwantificeren. De NDVI correleert met de CO2-fluxen van ecosystemen. Deze auteurs meldden een positief verband tussen de diversiteit aan houtachtige soorten en de weerstand van de kroongroenheid tegen droogte in bossen op droge locaties, terwijl een dergelijk verband niet werd ontdekt in meer vochtige bossen. Evenzo legden DeClerck et al. een verband tussen de stabiliteit in de productiviteit van de opstand over een periode van 64 jaar en de diversiteit aan naaldbomen in de Sierra Nevada, USA. Zij vonden een significant verband tussen soortenrijkdom en de veerkracht van de productiviteit van de opstand na herhaalde ernstige droogtes. Weerstand tegen droogte was echter niet gerelateerd aan soortendiversiteit. Deze studies ondersteunen gedeeltelijk de positieve effecten van biodiversiteit op de stabiliteit van de biomassaproductie, maar ze tonen ook aan dat de patronen complex kunnen zijn, variëren naargelang het ecosysteemtype en afhangen van de maatstaven die worden gebruikt om de stabiliteit te kwantificeren. In elk geval is de stabiliteit in de tijd van het functioneren van ecosystemen een belangrijke overweging voor projecten die gericht zijn op bosherstel, met name in het huidige scenario van wereldwijde klimaatverandering. Ook hier is het niet bekend of onderstruiken en kruidachtige soorten bijdragen tot de stabiliteit van het functioneren van bosecosystemen.

Focus op functionele diversiteit in plaats van op taxonomische diversiteit

Waar algemene maatstaven voor biodiversiteit in de eerste plaats gebaseerd zijn op taxonomie (aan- of afwezigheid van soorten), hebben maatstaven voor functionele diversiteit betrekking op wat organismen effectief doen in een ecosysteem, kwantificeren ze de verdeling van eigenschappen in een gemeenschap of meten ze de relatieve omvang van overeenkomsten en verschillen tussen soorten. Hoe functionele diversiteit het best gemeten kan worden is een veelbesproken vraag, maar Cadotte et al. geven een overzicht van vijf bruikbare multivariate maatstaven voor functionele diversiteit. Sommige auteurs hebben gesuggereerd dat maatstaven van functionele diversiteit bijzonder geschikt of zelfs beter zijn om de interacties tussen biodiversiteit en ecosysteemprocessen te voorspellen . Met behulp van een boomdiversiteitsindex gebaseerd op de variatie tussen soorten in zaadmassa, houtdichtheid en maximumhoogte toonden Paquet en Messier aan dat deze maat beter presteerde dan een taxonomisch gebaseerde diversiteitsindex bij het verklaren van de productiviteit van bomen. Bunker et al. toonden aan dat het verwijderen van bepaalde functionele groepen uit een tropisch bos belangrijkere effecten had op de bovengrondse koolstofpool dan het willekeurig verwijderen van soorten. Vila et al. daarentegen rapporteerden dat de rijkdom aan functionele groepen slechter presteerde dan de rijkdom aan boomsoorten, maar dit was waarschijnlijk te wijten aan een eerder rudimentaire afbakening van de functionele groepen. Bij de selectie van boomsoorten voor bosherstel suggereren deze bevindingen dus om zich te concentreren op functionele groepen gebaseerd op relevante plantenkenmerken. Hoewel deze eigenschappen nu gemakkelijk beschikbaar zijn voor soorten uit gematigde streken, wordt er nog hard gewerkt aan het opzetten van databanken met plantenkenmerken voor tropische boomsoorten en aan het centraliseren van alle beschikbare gegevens in een algemene databank. Het maximaliseren van de functionele diversiteit kan worden bereikt door het kwantificeren van de functionele diversiteit van de soortenmix die voor herstel wordt gebruikt. Dit kan worden gedaan door het afbakenen van opkomende of functionele groepen (assemblages van soorten die vergelijkbare functionele rollen vervullen) ], of door het gebruik van meer complexe, continue of niet-groepsgewijze maten van functionele diversiteit . De selectie van relevante plantenkenmerken blijft echter cruciaal met betrekking tot de te herstellen bosecosysteemfuncties. Scherer-Lorenzen et al. geven een uitgebreide lijst van soortkenmerken die gebruikt kunnen worden om de functionele diversiteit te kwantificeren van boommengsels die gebruikt worden voor de herbebossing van Europese gematigde bossen. De geselecteerde kenmerken omvatten nominale (b.v. bladtype, kroonarchitectuur), ordinale (b.v. lichtbehoefte van volwassenen, groeikracht van de hoogte) en schaalvariabelen (b.v. blad-N-concentratie, strooisel-C:N-verhouding). Een beter mechanistisch inzicht in de wijze waarop soortkenmerken en hun interacties het functioneren van ecosystemen beïnvloeden, is echter ook van belang om verschillende herbebossingsscenario’s en de gevolgen daarvan voor het functioneren van bossen proactief te kunnen analyseren. In deze context is het belangrijk te beseffen dat relaties tussen functionele kenmerken en ecosysteemfuncties zoals koolstofopslag in natuurlijke populaties niet altijd overdraagbaar zijn op boomplantages en vice versa.

Effecten van genetische diversiteit strekken zich uit tot op ecosysteemniveau

Waar instandhoudingsbiologen al tientallen jaren de negatieve fitnessgevolgen van verminderde genetische diversiteit erkennen, kunnen bosherstelprojecten nog steeds zeer weinig genotypes bevatten. Er zijn echter aanwijzingen dat monoclonale populaties kwetsbaarder zijn voor ziekteverwekkers dan genetisch diverse assemblages ]. Het punt dat we hier willen maken is echter dat de effecten van de genetische diversiteit van de opstand naar verwachting veel verder zullen reiken dan de fitness van de individuele bomen of opstanden. Het is pas recentelijk duidelijk geworden dat variatie in genetische diversiteit van populaties of in genotypesamenstelling verreikende ecologische effecten kan hebben. De ecologische gevolgen van genetische diversiteit (ook wel “gemeenschapsgenetica” genoemd) zijn aangetoond op verschillende organisatieniveaus, van de populatie via de gemeenschap tot het ecosysteem. Zo is bijvoorbeeld aangetoond dat de genotypische diversiteit en de genotype-identiteit van planten van invloed zijn op de biomassaproductie en de invasibiliteit van de gemeenschap, en ook op de diversiteit van ongewervelde dieren op hogere trofische niveaus. Er werd ook aangetoond dat de afbraak van strooisel en het vrijkomen van nutriënten verschilden tussen verschillende Populus genotypes, wat erop wijst dat de selectie van boomgenotypes diepgaande en langdurige effecten kan hebben op het functioneren van het ecosysteem van herstelde bossen . Hoewel een discipline als community genetics nog in de kinderschoenen staat, zijn er al aanwijzingen dat er uitgebreide gevolgen zijn van plantgenetische variatie, tot op het niveau van de ecosysteemeigenschappen . De selectie van specifieke genotypes, en de genotypische diversiteit van boomassemblages, kunnen daarom belangrijke implicaties hebben voor het functioneren en de veerkracht van bossen.

Synchroniseer boven- en ondergrondse biodiversiteit

De bovengrondse biodiversiteit van bossen omvat ook fauna met belangrijke ecosysteemdiensten, zoals bestuiving, plaagbestrijding en zaadverspreiding. De ecosysteemdiensten van vogels, bijvoorbeeld, zijn goed gedocumenteerd en in het licht van bosherstel is aangetoond dat vogels essentieel zijn voor de verspreiding van boomzaden naar herstelgebieden en voor het overwinnen van de beperkingen van zaadverspreiding en kiemkracht . Veel minder is bekend over de rol van de biota onder de grond en de verbanden tussen bomen en deze biota. De studie van de structuur en de werking van de microbiële gemeenschap in de bodem heeft in de ecologie traditioneel weinig aandacht gekregen. Maar net als bij de bovengrondse biodiversiteit zijn er aanwijzingen dat de diversiteit onder de grond een aanzienlijke invloed heeft op het functioneren van ecosystemen. In een reeks vereenvoudigde tropische bossen vonden Lovelock en Ewel significante positieve relaties tussen de diversiteit van arbusculaire mycorrhizaschimmels (AMF) en de netto primaire productiviteit van het ecosysteem, en tussen de gelijkmatigheid van de AM-schimmelgemeenschap en de efficiëntie van het fosforgebruik van het ecosysteem. De snelle ontwikkeling en beschikbaarheid van moleculaire instrumenten zoals t-RFLP en next-generation sequencing om microbiële diversiteit te kwantificeren ], samen met de sterke focus van de BEF-benadering op de functionaliteit van ecosystemen, heeft geleid tot een verhoogde interesse in de rol van de diversiteit van de microbiële bodemgemeenschap in het aansturen van processen zoals de afbraak van organisch materiaal en de opname van plantenvoedingsstoffen. Aangezien ecologisch herstel meestal plaatsvindt op sterk verstoorde of aangetaste locaties, is het van belang dat tijdens het herstelproces permanent rekening wordt gehouden met de verbanden tussen boven- en ondergrondse soorten, en meer in het bijzonder dat er een synchronisatie is tussen boven- en ondergrondse soortenassociaties. Het is duidelijk dat de cruciale vraag is of de ondergrondse microbiële gemeenschap gewoon de geïntroduceerde boom- en struiksoorten volgt, of dat er een vorm van inoculatie nodig is ]. Van de relevante bodemmicro-organismen kan worden verwacht dat arbusculaire mycorrhizaschimmels (AMF) en ectomycorrhizaschimmels (ECMF) een belangrijke rol zullen spelen bij het herstel van aangetaste gebieden. Vele boom- en struiksoorten associëren zich met AMF en ECMF, die voedingsstoffen leveren in ruil voor plantaardige koolhydraten. Recente gegevens hebben aangetoond dat ten minste ECMF beperkt zijn in hun verspreiding, en minder talrijk zijn op geïsoleerde bomen. Deze bevinding kan aansporen tot een vorm van actieve inoculatie van gedegradeerde restauratiesites. Hoe bodemmicro-organismen met succes in bepaalde herstelprojecten kunnen worden toegepast, is echter een vrijwel leeg onderzoeksgebied. Terwijl fundamentele inzichten in de rol van AMF in het structureren van graslandgemeenschappen toenemen ], blijft het grotendeels onbekend hoe deze schimmels bijdragen tot succesvolle restauratie en de weinige beschikbare rapporten over de effecten van grootschalige inoculaties in graslanden leidden tot tegenstrijdige conclusies (White et al. vs. Smith et al. ). Ook de inoculatie van boomwortels met mycorrhiza heeft enige aandacht gekregen in bosherstelprojecten, maar de resultaten zijn niet eenduidig ]. Dit leidt tot de conclusie dat er op dit moment nog veel onbegrepen is over hoe de microbiële diversiteit onder de grond bijdraagt tot een succesvol herstel van bosfuncties. Nieuw beschikbare moleculaire instrumenten om microbiële diversiteit te kwantificeren in combinatie met gedetailleerde metingen van het functioneren van bossen zullen ons inzicht in de toepassing van ondergrondse biodiversiteit voor hersteldoeleinden waarschijnlijk vergroten.

Gerenoveerde bossen zijn vaak nieuwe ecosystemen

Hoewel gerestaureerde bossen vergelijkbare ecosysteemdiensten kunnen leveren en niveaus van biodiversiteit kunnen behouden die vergelijkbaar zijn met de vegetatie van vóór de verstoring, komen gerestaureerde bossen zelden overeen met de samenstelling en structuur van het oorspronkelijke bosareaal. Grote veranderingen in ecosystemen resulteren meestal in nieuwe systemen, met andere soorten, interacties en functies . In dit verband is het van belang te beseffen dat zowel de recente tendens om door veranderingen in het aardsysteem gedreven veranderingen van het milieu te aanvaarden als de toenemende toepassing van het BEF-kader op ecologisch herstel de aanvaarding van het gebruik van uitheemse soorten bij bosherstel kunnen vergemakkelijken. Hoewel veel ecologen autochtonie van soorten nog steeds als een voorwaarde beschouwen voor het gebruik ervan bij ecologisch herstel ], wordt een focus op de functies van soorten in plaats van op de herkomst van soorten door anderen reeds bepleit als een “meer dynamische en pragmatische benadering van het behoud en beheer van soorten”. In die zin kan de BEF-benadering aan de bron staan van een paradigmaverschuiving in de restauratie-ecologie .