隠れた強盗。 植物への寄生における菌類ハウストリアの役割

生物栄養菌は植物との関係において、相互依存的なものから寄生的なものまで様々な「生き方」を発展させてきた。 小胞子性菌根菌は宿主である植物の根と相互依存関係を結び、菌は植物から糖分を得て、その代わりにリン酸塩やその他のミネラルを提供します。 一方、うどんこ病菌やさび病菌は、宿主である植物に糖やアミノ酸などの栄養分を供給する義務的な寄生関係を結んでいる。 これらの寄生虫は、宿主細胞から菌糸体への栄養伝達のために、植物細胞内にハウストリウム(図1)という特殊な器官を発達させる。 この菌糸体は、寄生虫が光合成物質やその他の栄養素をめぐって植物と競合する際に重要な役割を果たすと考えられているが、菌糸体の機能については基本的な疑問が残されている。 それは以下の通りである。 輸送される主な栄養素は何か? 輸送される主な栄養素は何か、どのようなメカニズムで輸送されるのか。 胞体-宿主細胞界面の各構成要素は、栄養塩の流れにどのように寄与しているのか? そして全体として、胞体機能は宿主と寄生虫の間の生物栄養学的関係にどのように関係しているのか? 今回のVoegeleらによる論文(1)は、胞体-宿主界面に位置する糖輸送体の特徴を明らかにすることで、重要な前進をもたらしたと言える。

図1

植物に寄生する生物栄養真菌の特殊な摂食器官であるハウストリウム複合体。 宿主細胞から菌類に移動するためには、栄養分は菌体外膜、菌体外マトリックス、菌体壁、菌体細胞膜を通過する必要がある。 菌体外マトリックスはネックバンドによって植物細胞壁領域から密閉されており、マトリックスはアポプラスト様のユニークで孤立した区画となる。 菌糸体は、菌糸体母細胞を介して細胞間菌糸に接続する。 Voegeleらによる証拠(1)は、胞子膜のプロトン輸送系が植物から寄生体への糖輸送を駆動していることを示唆している。 (A)亜麻さび病菌の透過型電子顕微鏡写真。 (8852>

菌糸が植物細胞壁を貫通して細胞内に伸長することで菌糸が形成される(文献2;図1A)。 しかし、菌糸は植物細胞の細胞質内に直接あるのではなく、植物細胞の細胞膜が厚くなったものである排気外膜に囲まれている。 菌体外膜と菌体壁の間には、菌体外マトリックスと呼ばれる炭水化物に富むゲル状の層が横たわっている。 菌糸体自体には、細胞質、核、ミトコンドリア、その他の小器官が通常通り含まれている(Fig.) 胞体細胞質は、細胞膜と胞体壁によって縁取られている(Fig.1)。 植物細胞質から胞体細胞質へ移動するためには、物質は胞体外膜とマトリックス、胞体壁、胞体細胞膜を順に通過しなければならない。

胞体の形成は、植物宿主が主役の感染経路の最終段階である。 さび病菌の場合、感染は通常、葉の表面で胞子が発芽することから始まり、その後、付着器が発達する。 付着器の形成は、宿主である植物の葉の表面の特殊な地形によって引き起こされるチグモトロフィックシグナルに依存する(3)。 付着器から形成された感染ペグが孔(ストーマ)を通って葉に侵入し、その後、気孔下小胞、感染菌糸、菌糸母細胞、ペグによる光合成メソフィル細胞への侵入、菌糸の形成が行われる。 人工膜やエッチング面を用いて葉面の地形を模倣し、in vitroで感染構造の発生を誘導することが行われている(4-6)。 しかし、発育は不完全で、糖質を加えないと通常ハウストリアは形成されない(7)。

糖質やアミノ酸が宿主植物から生物栄養寄生体に移行することは、摂取研究によって証明されており(8-11)、ハウストリアの役割が大きいという考え方を強く支持している。 しかし、菌糸体は細胞内に存在し、菌糸体と宿主の界面が複雑なため、どのような移行過程がどこにあるのかを明らかにすることは困難であった。 ここ数年、感染構造体やハウストリアで発生的に発現する遺伝子のcDNAが単離され、異なったアプローチがなされている(12, 13)。 Voegeleら(1)は、さび病菌で最も多く発現している遺伝子の一つが糖トランスポーター(HTX1)をコードしていることを明らかにした。 RNA解析の結果、この遺伝子は葉から分離したハウストリアで発現していたが、in vitroで誘導された他の感染構造では発現していなかった。 さらに、この糖トランスポーターが細胞間菌糸の膜ではなく、胞子膜に局在していることを明らかにし、胞子膜で糖の取り込みが行われることを初めて直接証明した。

スクロースは植物で輸送される主要な糖であり、したがって胞子膜がスクロースを直接輸入することが推測されている。 最近のうどんこ病菌を用いた研究では、スクロースではなくグルコースが輸入される糖である可能性が指摘されている(14,15)。 Voegeleらのデータ(1)は、HXT1糖輸送体がd-グルコースとd-フルクトースに特異性を持つことを示し、haustoriaが輸入する主な糖はスクロースではなく、グルコース/フルクトースであることを確認するものであった。 さらに、グルコースの輸送がプロトンシムポート機構を介して行われることも明らかにした。 これらの結果は、霞ヶ浦界面における栄養輸送のプロトンシムポートモデルを支持するものである(文献16;図2)。 膜型H+-ATPaseは、胞胚膜にプロトン勾配を発生させ、これが栄養塩(グルコース/フルクトース、アミノ酸)を胞胚外マトリックスから胞胚膜に輸送するためのエネルギー源となるのである。 このようなプロトン勾配の形成が可能なのは、菌体外マトリックスが、植物側の菌体外膜、菌体側の胞子膜、そしてアポプラストから密閉するネックバンドで囲まれた密閉空間であるためである。 このモデルを支持するものとして、細胞膜H+-ATPase(17)とアミノ酸トランスポーター(18)が単離されている。

図2

生物栄養菌にグルコースとアミノ酸を供給する、ハウストリアン細胞膜を介した栄養輸送のプロトンシムポートモデル。 1、プロトンはhaustorial plasma membrane H+-ATPase(15)により供給される;2、アミノ酸トランスポーター(16);3、Voegeleらにより記述されたグルコース/フルクトーストランスポーター(1)。 8852>

Voegeleら(1)の研究は、偏性寄生真菌の宿主-寄生界面を横切る栄養輸送経路に関するパズルの重要な部分を提供している。 しかし、多くの疑問が残っている。 スクロースは宿主植物細胞から菌体外マトリックスに拡散するのか、それとも宿主細胞質でまずグルコースとフルクトースに切断されるのか? スクロースはどのような酵素によって分解されるのだろうか? 感染した葉の組織で増加することが知られているインベルターゼなのか(19, 20)、あるいはスクロース合成酵素なのだろうか? グルコースが菌糸体内へ輸送されると、次にどのような糖が細胞間菌糸体内へ輸送されるのか? マンニトールがこの役割を担っているのではないかと推測されている(21)。 また、光合成を行う葉緑体細胞は、通常はスクロースを生産し、積極的に輸出しているが、さび病菌に感染すると、純輸入国になる。 義務寄生生物はどのようにして宿主を操作し、糖の流れを変えているのだろうか? また、菌体から植物細胞内に分泌される遺伝子制御物質が、これらの経路を変化させるのだろうか? 他にどのような化合物がこの界面を通過しているのか? 菌類はどのような方法で宿主の防御機構から逃れ、あるいは抑制しているのだろうか? Voegeleら(1)の結果は、多角的な実験的アプローチが宿主-寄生虫相互作用における菌糸体の役割に答えを与えることができることをエレガントに示している。

謝辞

図の作成にJacki Morrison、原稿に対するコメントにKurt LeonardとRichard Staplesに感謝します。 本論文は、米国農務省農業研究サービスの支援を受けた。

脚注

  • ↵*転載先 E-mail: lszabo{at}cdl.umn.edu.

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