Introduzione

I maschi di molti taxa animali si accoppiano con più femmine, un fenomeno generalmente spiegato dalla nozione che il successo riproduttivo maschile è limitato dal numero di uova che fertilizzano. I maschi possono quindi aumentare il loro successo riproduttivo accoppiandosi indiscriminatamente con molte femmine. Al contrario, si pensa che le femmine siano limitate dalla loro capacità di convertire le risorse in uova e, infine, in prole vitale. Le femmine sono quindi previste (e spesso osservate) per accoppiarsi meno frequentemente dei maschi e per essere choosy circa i loro partner di accoppiamento. Mentre tali modelli possono essere comuni in alcuni gruppi animali come i mammiferi, i maschi in altri gruppi come gli uccelli e i pesci si accoppiano meno frequentemente del previsto; invece di accoppiarsi con più femmine, questi maschi aumentano il loro successo riproduttivo prendendosi cura della prole, scambiando così la quantità di prole con la qualità. Sorprendentemente, i maschi di alcuni gruppi non si accoppiano con più femmine né investono in cure paterne, ma investono invece nella fecondazione delle uova di una sola femmina. Questo fenomeno, noto come monoginia (monogamia maschile), è tassonomicamente diffuso e ha dimostrato di avere numerose origini indipendenti. La sua esistenza ha fornito una sfida ai biologi evolutivi, in quanto non è inizialmente evidente quali benefici i maschi potrebbero ottenere rinunciando a ulteriori accoppiamenti.

La teoria recente fornisce previsioni chiare e dirette delle circostanze in cui la monoginia può evolvere – la monoginia è favorita rispetto alla poliginia quando c’è un rapporto sessuale effettivo basato sul maschio, definito come il rapporto tra maschi adulti e femmine che si accoppiano almeno una volta. Inoltre, si ipotizza che tali rapporti sessuali di parte maschile si verifichino di concerto con il dimorfismo sessuale di parte femminile, poiché i maschi in tali sistemi spesso raggiungono prima la maturazione sessuale e hanno maggiori probabilità di sopravvivere fino alla maturità. Tali modelli di storia della vita hanno portato gli scienziati a prevedere una correlazione evolutiva tra i dimorfismi sessuali femminili, i rapporti sessuali maschili e la monoginia. Inoltre, la monoginia è spesso coincidente con l’evoluzione del comportamento di accoppiamento estremo (rivisto in ).

Questo studio ha cercato di verificare la monoginia nel ragno pescatore scuro Dolomedes tenebrosus Hentz, 1843 (Araneae, Pisauridae), una delle nove specie Nearctic del genere. Mentre le femmine e i maschi della maggior parte delle specie Dolomedes sono di dimensioni simili, D. tenebrosus esibisce un dimorfismo sessuale estremo basato sulla femmina: le femmine pesano 14 volte più dei maschi e hanno cefalotoraci che sono 2,5 volte più larghi (vedi il materiale supplementare elettronico, figura S1). Come molti ragni, D. tenebrosus vive per 1-2 anni, ma i sessi sembrano avere diverse strategie di life-history. Di centinaia di giovani raccolti sul campo e allevati in laboratorio per un periodo di 4 anni, i maschi sono maturati sempre nella stessa stagione, mentre le femmine hanno impiegato un anno in più per maturare (S. K. Schwartz 2007-2010, osservazione personale). Inoltre, all’interno di una stagione, i maschi maturano prima delle femmine (figura 1a). Queste differenze nel life-history sono predittive di un rapporto sessuale maschile, un presupposto ipotizzato per l’evoluzione della monoginia. Questo studio mirava ad esaminare il rapporto tra i sessi sul campo e a condurre saggi di laboratorio per determinare il sistema di accoppiamento di D. tenebrosus.

Materiale e metodi

Abbiamo raccolto maschi e femmine immaturi di D. tenebrosus per un periodo di 4 anni nella Contea di Lancaster vicino a Lincoln, Nebraska e abbiamo registrato il rapporto tra i sessi e i tempi di maturazione individuali. Nel corso di 2 anni, abbiamo eseguito prove di accoppiamento in laboratorio per studiare le dinamiche del sistema di accoppiamento. In seguito alla nostra osservazione della morte obbligatoria dei maschi (vedi Risultati), abbiamo misurato il battito cardiaco dei maschi dopo l’accoppiamento. Abbiamo anche sezionato i pedipalpi (organi di trasferimento dello sperma) dei maschi vergini per determinare se i maschi di D. tenebrosus portano lo sperma in entrambi i loro pedipalpi. Sul campo, abbiamo monitorato il comportamento di ricerca dei maschi rilasciati per determinare l’accessibilità di più femmine. Infine, poiché si prevede che la monoginia si evolva in sistemi con precedenza dello sperma del primo maschio, abbiamo eseguito prove comportamentali in laboratorio per testare le previsioni della precedenza dello sperma del primo maschio, indagando se i maschi discriminano tra spunti di seta vergine e non vergine. Per i dettagli dei nostri metodi e dei dati, vedere il materiale supplementare elettronico.

Risultati e discussione

Le raccolte sul campo hanno rivelato che i maschi di D. tenebrosus superano le femmine di quasi 3 : 1 all’inizio della stagione riproduttiva (figura 1b), confermando così un rapporto di sesso maschile. Il comportamento di accoppiamento osservato in laboratorio (n = 24) e una volta sul campo era simile a quello descritto in precedenza, tranne che in ogni accoppiamento, istantaneamente con l’atto di trasferimento dello sperma e senza alcun coinvolgimento apparente da parte della femmina, le gambe del maschio si sono arricciate sotto il suo corpo e pendeva immobile dall’apertura genitale della femmina, sembrando morto (figura 2; materiale supplementare elettronico, video S1). Tutti i maschi in questa posizione non rispondevano al tocco e non si sono mai ripresi da questo stato di immobilità. Le osservazioni di un sottoinsieme di maschi (n = 15) hanno confermato che i battiti cardiaci si fermano entro poche ore (164 ± 9 min; materiale supplementare elettronico, figura S2). I nostri risultati rivelano un nuovo caso di monoginia che coinvolge la morte obbligatoria del maschio.

Il trasferimento dello sperma nei ragni comporta il gonfiaggio del bulbo ematodochale nel pedipalpo maschile. Alla maturazione, i maschi eiaculano su una ragnatela di sperma e successivamente raccolgono lo sperma e lo trasportano nei loro pedipalpi. Il bulbo ematodochale si espande idraulicamente a causa di un aumento della pressione dell’emolinfa e nella maggior parte dei ragni, dopo il trasferimento dello sperma, il bulbo si contrae successivamente. In D. tenebrosus, il bulbo ematodochale rimane espanso (vedi materiale supplementare elettronico, figura S3) e presumibilmente non funzionale. Questo tipo di sfigurazione genitale è noto per verificarsi solo in un’altra specie auto-sacrificante lontanamente correlata, Tidarren sisyphoides . Curiosamente, a differenza di T. sisyphoides (che rimuove un pedipalpo), i maschi di D. tenebrosus mantengono il loro secondo pedipalpo inutilizzato. Abbiamo sezionato entrambi i pedipalpi dei maschi vergini per determinare la presenza/assenza di sperma. Tutti i maschi esaminati (n = 5) avevano sperma in entrambi i pedipalpi, e anche se il numero di spermatozoi non è stato quantificato, sembrava essere simile tra i due. Quindi, i maschi di D. tenebrosus possono morire “prematuramente”, prima di realizzare il loro pieno potenziale riproduttivo (sensu ).

Similmente alla singola scarica palmare osservata di D. tenebrosus, i maschi di un’altra specie di Dolomedes scaricano un pedipalpo e smontano immediatamente la loro compagna. In Dolomedes triton, poche femmine accettano un secondo inserimento dal pretendente iniziale e più della metà delle femmine osservate ha attaccato un maschio dopo aver accettato un singolo inserimento. Attacchi di successo da D. triton femmine sono noti per fornire un vantaggio riproduttivo per entrambi i partner come le femmine che cannibalizzano con successo il loro compagno aumentare la probabilità che il loro sacco di uova si schiuderà . Il cannibalismo sessuale associato al comportamento di auto-sacrificio nel ragno australiano redback, Latrodectus hasselti, è stato analogamente considerato adattivo. I maschi L. hasselti che hanno successo nell’alimentarsi alle femmine durante l’accoppiamento ricevono due vantaggi rispetto ai maschi che non hanno successo: (i) i maschi cannibalizzati aumentano la loro paternità e (ii) le femmine che cannibalizzano sono meno ricettive a ulteriori accoppiamenti. Il verificarsi di cannibalismo sessuale in D. tenebrosus non è stato esaminato in questo studio, e potenziali vantaggi dal sacrificio di sé ai maschi D. tenebrosus non sono ancora stati identificati.

I pedipalpi di D. tenebrosus sono obbligatoriamente sfigurati durante la copulazione, rappresentando una forma di mutilazione genitale. In un ampio studio filogenetico del comportamento di autosacrificio e della mutilazione genitale nei ragni araneoidi (che costruiscono la rete), si è ipotizzato che l’autosacrificio si sia evoluto almeno cinque o sei volte nei lignaggi con mutilazione genitale. Data la natura obbligatoria del comportamento di autosacrificio prematuro e della mutilazione genitale in D. tenebrosus, i nostri dati non possono affrontare la linea temporale evolutiva per quanto riguarda l’origine di questi tratti. Tuttavia, Miller ha suggerito che quando sono presenti sia la mutilazione genitale che i rapporti sessuali maschili, il palcoscenico è pronto per l’evoluzione del comportamento adattativo di autosacrificio maschile. Sulla base di ciò, noi ipotizziamo che la maturazione maschile precoce con conseguente dimorfismo sessuale femminile in D. tenebrosus possa aver dato origine a rapporti sessuali maschili, che hanno posto le basi per l’evoluzione della monoginia in questa specie. Suggeriamo inoltre che il meccanismo (o i meccanismi) alla base della mutilazione genitale e del sacrificio di sé sono collegati e che si sono evoluti di concerto.

L’alta mortalità maschile (80-92%) durante la ricerca del compagno è stata suggerita come un fattore importante che influenza l’evoluzione della monoginia in L. hasselti. Quando la possibilità di incontrare una seconda femmina è estremamente piccola, i maschi dovrebbero investire tutte le loro risorse nella prima femmina che incontrano. Nonostante il suo probabile ruolo nell’evoluzione della monoginia nel ragno redback, le esplorazioni teoriche sull’evoluzione della monoginia non trovano che gli alti costi di ricerca siano una componente necessaria. Tuttavia, al fine di determinare se gli alti costi di ricerca possono essere una forza motrice in D. tenebrosus, abbiamo condotto l’osservazione sul campo dei maschi rilasciati. Un sorprendente 50 per cento ha trovato una femmina entro 1 ora dal rilascio (50 ± 9 min). In una situazione straordinaria, un singolo maschio ha incontrato cinque diverse femmine in un periodo di 94 minuti, ma non si è accoppiato con nessuna di esse, suggerendo un certo grado di selettività nei maschi. Infine, non abbiamo osservato alcun caso di predazione e, infine, non abbiamo trovato alcuna prova di un alto costo per la ricerca di accoppiamento in D. tenebrosus, a sostegno dei risultati teorici che gli alti costi di ricerca non sono una componente necessaria della monoginia. Mentre i modelli di precedenza dello sperma non sono noti per molti taxa animali, particolari tratti e comportamenti sono spesso coincidenti con la precedenza dello sperma del primo maschio, per esempio, la maturazione maschile precoce e la guardia di accoppiamento precopulatoria. Inoltre, i maschi in tali sistemi dovrebbero esibire una forte preferenza per le femmine vergini rispetto a quelle non vergini, in quanto i maschi avranno una maggiore quota di paternità con le prime. Mentre i modelli di precedenza dello sperma in D. tenebrosus non sono noti, i maschi nel relativo D. triton guardano le femmine prima dell’accoppiamento e sia D. triton che D. tenebrosus mostrano una maturazione maschile precoce (e questo studio) – osservazioni che sono coerenti con la precedenza dello sperma del primo maschio. In D. tenebrosus, abbiamo testato la previsione che i maschi discriminano tra le femmine. A sostegno della nostra previsione, quando esposti alla seta vergine e non vergine, i maschi hanno trascorso significativamente più tempo ad esplorare un’arena se aveva seta da una femmina vergine (misure ripetute ANOVA: F1,14 = 51.42, p < 0.001). Tutti i dati disponibili sono coerenti con l’ipotesi che D. tenebrosus abbia la precedenza dello sperma del primo maschio – un’ipotesi che rimane da testare direttamente.

In sintesi, documentiamo un nuovo caso di monoginia che coinvolge una forma insolita di auto-sacrificio maschile – la morte maschile obbligata. Mentre la monoginia e il comportamento di auto-sacrificio associato sono stati riportati in poche altre specie (vedi il materiale supplementare elettronico, tabella S1), il maschio D. tenebrosus muore dopo un singolo atto di trasferimento di sperma senza alcun coinvolgimento apparente da parte delle femmine. Inoltre, mentre alcuni classici sistemi di accoppiamento non convenzionale si trovano nei ragni, tutti gli esempi precedenti provengono da ragni araneoidi, dove si ipotizza che l’auto-sacrificio si sia evoluto più volte. Forniamo la prima descrizione completa di una straordinaria forma di comportamento di auto-sacrificio in un ragno non araneoide, fornendo un test evolutivo indipendente delle ipotesi relative all’evoluzione della monoginia. In D. tenebrosus, questo studio fornisce molteplici piste di dati coerenti con gli studi precedenti che suggeriscono correlazioni evolutive tra il dimorfismo sessuale femminile, il rapporto sessuale maschile, la mutilazione genitale e la precedenza dello sperma maschile.

Note