Esittely

Monien eläintaksonien urokset parittelevat useiden naaraiden kanssa, ja tämä ilmiö selittyy yleensä ajatuksella, että urosten lisääntymismenestystä rajoittaa niiden hedelmöittämien munien määrä. Urokset voivat siis lisätä lisääntymismenestystään parittelemalla umpimähkään monien naaraiden kanssa. Sitä vastoin naaraiden lisääntymistä rajoittaa niiden kyky muuntaa resursseja muniksi ja lopulta elinkelpoisiksi jälkeläisiksi. Naaraiden ennustetaankin (ja usein havaitaankin) parittelevan harvemmin kuin urokset ja olevan valikoivia parittelukumppaniensa suhteen. Vaikka tällaiset mallit saattavat olla yleisiä joissakin eläinryhmissä, kuten nisäkkäissä, muiden ryhmien, kuten lintujen ja kalojen, urokset parittelevat odotettua harvemmin; sen sijaan, että nämä urokset parittelisivat useiden naaraiden kanssa, ne parantavat lisääntymismenestystään huolehtimalla jälkeläisistä ja vaihtavat näin jälkeläisten määrän laatuun . Yllättäen joidenkin ryhmien urokset eivät parittele useiden naaraiden kanssa eivätkä investoi isälliseen hoivaan, vaan panostavat sen sijaan yhden naaraan munien hedelmöittämiseen. Tämä ilmiö, joka tunnetaan nimellä monogynia (urosten yksiavioisuus), on taksonomisesti laajalle levinnyt, ja sillä on osoitettu olevan useita toisistaan riippumattomia alkuperiä . Sen olemassaolo on aiheuttanut haasteita evoluutiobiologeille, koska aluksi ei ole selvää, mitä hyötyä urokset voisivat saada luopumalla ylimääräisistä paritteluista.

Uusi teoria tarjoaa selkeitä ja suoraviivaisia ennusteita olosuhteista, joissa monogynia voi kehittyä – monogynia suosii mongyniaa polygyniaan nähden silloin, kun on olemassa urospuolisuuteen perustuva efektiivinen sukupuolisuhde , joka on määriteltynä vähintään kerran parittelevien täysikasvuisten uroksien ja naaraiden välisenä suhteena. Lisäksi tällaisten urospuolisten sukupuolisuhteiden oletetaan syntyvän yhdessä naaraiden sukupuolisen kokodimorfismin kanssa, koska tällaisissa järjestelmissä urokset saavuttavat usein sukukypsyyden aikaisemmin ja selviytyvät todennäköisemmin sukukypsiksi. Tällaiset elämänhistorialliset mallit ovat saaneet tutkijat ennustamaan evolutiivista korrelaatiota naaraiden sukupuolisen kokodimorfismin, urosten sukupuolisuhteiden ja yksiavioisuuden välillä. Lisäksi monogynia on usein yhteneväinen äärimmäisen parittelukäyttäytymisen evoluution kanssa (tarkasteltu teoksessa ).

Tässä tutkimuksessa testattiin monogyniaa tummalla kalahämähäkillä Dolomedes tenebrosus Hentz, 1843 (Araneae, Pisauridae), joka on yksi yhdeksästä sukuun kuuluvasta Nearctic-lajista . Vaikka useimpien Dolomedes-lajien naaraat ja urokset ovat samankokoisia, D. tenebrosus -lajissa esiintyy äärimmäistä naaraiden sukupuolista kokodimorfismia: naaraat painavat 14 kertaa enemmän kuin urokset, ja niiden cephalothorax on 2,5 kertaa leveämpi (ks. sähköinen lisämateriaali, kuva S1). Kuten monet hämähäkit, D. tenebrosus elää 1-2 vuotta, mutta sukupuolilla näyttää olevan erilaiset elintapastrategiat. Neljän vuoden aikana kentältä kerätyistä ja laboratoriossa kasvatetuista sadoista nuorista yksilöistä urokset kypsyivät aina samana vuodenaikana, kun taas naaraiden kypsyminen kesti vielä vuoden (S. K. Schwartz 2007-2010, henkilökohtainen havainto). Lisäksi saman kauden aikana urokset kypsyvät aikaisemmin kuin naaraat (kuva 1a). Nämä elämänhistorialliset erot ennustavat urosten sukupuolisuhdetta, joka on oletettu edellytys monogynian kehittymiselle. Tämän tutkimuksen tarkoituksena oli tutkia sukupuolisuhdetta kentällä ja tehdä laboratoriokokeita D. tenebrosus -lajin pariutumisjärjestelmän määrittämiseksi.

Materiaali ja menetelmät

Keräsimme kypsymättömiä uroksia ja naaraita D. tenebrosus -lajin yksilöistä neljän vuoden ajan Lancaster Countyssa lähellä Lincolnia, Nebraskassa, ja kirjasimme ylös sukupuolisuhteen ja yksilöiden kypsymisajat. Kahden vuoden aikana suoritimme parittelukokeita laboratoriossa parittelujärjestelmän dynamiikan tutkimiseksi. Sen jälkeen, kun olimme havainneet urosten pakollisen kuoleman (ks. Tulokset), mittasimme urosten kopulaation jälkeisen sydämen sykkeen. Leikkelimme myös neitseellisten urosten pedipalpit (siittiöiden siirtoelimet) selvittääksemme, kantavatko D. tenebrosus -urokset siittiöitä molemmissa pedipalpeissaan. Kentällä seurasimme vapautettujen urosten parinhakukäyttäytymistä määrittääksemme useiden naaraiden saavutettavuuden. Koska monogynian ennustetaan kehittyvän järjestelmissä, joissa ensimmäisen uroksen sperma on etusijalla, teimme laboratoriossa käyttäytymiskokeita testataksemme ennusteita ensimmäisen uroksen sperman etusijasta tutkimalla, erottavatko urokset toisistaan neitseelliset ja ei-neitseelliset silkkivihjeet. Yksityiskohtaiset tiedot menetelmistä ja aineistosta ovat sähköisessä lisämateriaalissa.

Tulokset ja keskustelu

Kenttäkeräykset osoittivat, että urospuolisia D. tenebrosus -yksilöitä oli pesimäkauden alussa lähes 3 : 1 enemmän kuin naaraita (kuva 1b), mikä vahvistaa urospuolisen sukupuolisuhteen. Laboratoriossa (n = 24) ja kerran kentällä havaittu parittelukäyttäytyminen oli samanlaista kuin aiemmin kuvattu, paitsi että jokaisessa parittelussa uroksen jalat käpristyivät vartalon alle ja se roikkui liikkumattomana naaraan sukupuolielimen suuaukosta ja vaikutti kuolleelta (kuva 2; sähköinen lisämateriaali, video S1). Kaikki urokset, jotka olivat tässä asennossa, eivät reagoineet kosketukseen eivätkä koskaan toipuneet tästä liikkumattomasta tilasta. Osajoukon urosten (n = 15) havainnot vahvistivat, että sydämenlyönnit pysähtyivät muutaman tunnin kuluessa (164 ± 9 min; sähköinen lisäaineisto, kuva S2). Tuloksemme paljastavat uudenlaisen monogynia-tapauksen, johon liittyy uroksen pakollinen kuolema.

Hämähäkkien siemennesteen siirtoon kuuluu uroksen pedipalpissa olevan hematodokiaalipulpan puhaltaminen. Sukukypsyyden saavuttua urokset ejakuloivat siittiöverkkoon, jonka jälkeen ne poimivat siittiöitä ja kuljettavat niitä pedipalpeissaan . Hematodoktaalipallo laajenee hydraulisesti hemolymfapaineen nousun vuoksi, ja useimmilla hämähäkeillä siittiöiden siirron jälkeen pallo supistuu. D. tenebrosus -hämähäkillä hematodoktaaliputki pysyy laajentuneena (ks. sähköinen lisämateriaali, kuva S3), eikä se oletettavasti toimi. Tämäntyyppistä sukupuolielinten epämuodostumaa tiedetään esiintyvän vain yhdellä muulla kaukana sukua olevalla itseään uhraavalla lajilla, Tidarren sisyphoidesilla . Kummallista kyllä, toisin kuin T. sisyphoides (joka poistaa yhden jalkajalan), D. tenebrosus -urokset säilyttävät toisen, käyttämättömän jalkajalan. Leikkelimme neitseellisten urosten molemmat pedipalpit siittiöiden esiintymisen tai puuttumisen määrittämiseksi. Kaikilla tutkituilla uroksilla (n = 5) oli siittiöitä molemmissa pedipalpeissa, ja vaikka siittiöiden määrää ei määritetty määrällisesti, ne näyttivät olevan samankaltaisia molemmissa pedipalpeissa. Dolomedes triton -lajissa vain harvat naaraat hyväksyvät alkuperäisen kosijan toisen istutuksen, ja yli puolet havaituista naaraista hyökkäsi uroksen kimppuun sen jälkeen, kun ne olivat hyväksyneet yhden istutuksen . D. triton -naaraiden onnistuneiden hyökkäysten tiedetään tarjoavan lisääntymisedun molemmille kumppaneille, sillä naaraat, jotka onnistuvat kannibalisoimaan puolisonsa, lisäävät munapussinsa kuoriutumisen todennäköisyyttä . Australialaisen punahämähäkin, Latrodectus hasselti, itsensä uhraamiseen liittyvää sukupuoleen liittyvää kannibalismia on samalla tavoin pidetty sopeutuvana . L. hasselti -urokset, jotka onnistuvat syöttämään itsensä naaraille parittelun aikana, saavat kaksi etua verrattuna uroksiin, jotka eivät onnistu: (i) kannibalisoivat urokset lisäävät isyyttään ja ii) kannibalisoivat naaraat ovat vähemmän vastaanottavaisia uusille paritteluille . Seksuaalisen kannibalismin esiintymistä D. tenebrosus -uroksilla ei tutkittu tässä tutkimuksessa, eikä mahdollisia etuja, joita D. tenebrosus -uroksille koituu itsensä uhraamisesta, ole vielä selvitetty.

D. tenebrosus -uroksen pedipalpit ovat pakollisesti epämuodostuneet kopulaation aikana, mikä edustaa eräänlaista sukupuolielinten silpomista. Laajassa fylogeneettisessä tutkimuksessa, joka koski itseuhrauskäyttäytymistä ja sukupuolielinten silpomista araneoideissa (verkkoja rakentavissa) hämähäkeissä, itseuhrauksen oletettiin kehittyneen ainakin viisi tai kuusi kertaa sukulinjoissa, joissa oli sukupuolielinten silpomista . Koska D. tenebrosus -hämähäkkien ennenaikainen itseuhrauskäyttäytyminen ja sukupuolielinten silpominen ovat pakollisia, tietojemme perusteella ei voida selvittää näiden ominaisuuksien alkuperää koskevaa evoluutioaikataulua. Miller kuitenkin ehdotti, että kun sekä sukuelinten silpominen että urosten sukupuolisuhteet ovat vinoutuneet, edellytykset sopeutuvan urosten itsensä uhraamiskäyttäytymisen kehittymiselle ovat olemassa. Tämän perusteella oletamme, että urosten varhainen kypsyminen, joka johti D. tenebrosus -lajin naaraiden sukupuoliseen kokodimorfismiin, on saattanut synnyttää urosten sukupuolisuhteet, mikä loi pohjan monogynian kehittymiselle tässä lajissa. Lisäksi ehdotamme, että sukuelinten silpomisen ja itsensä uhraamisen taustalla olevat mekanismit ovat yhteydessä toisiinsa ja että ne ovat kehittyneet yhdessä.

Suuren uroskuolleisuuden (80-92 %) on ehdotettu olevan tärkeä tekijä, joka on vaikuttanut monogynian evoluutioon L. hasseltilla. Kun toisen naaraan kohtaamisen mahdollisuus on erittäin pieni, urosten odotetaan sijoittavan kaikki resurssinsa ensimmäiseen kohtaamaansa naaraaseen . Huolimatta todennäköisestä roolistaan monogyynisyyden kehittymisessä punahämähäkissä, monogyynisyyden kehittymistä koskevissa teoreettisissa tutkimuksissa ei ole havaittu, että korkeat etsintäkustannukset olisivat välttämätön osatekijä . Määrittääksemme, voivatko korkeat etsintäkustannukset olla D. tenebrosus -lajin liikkeellepaneva voima, teimme kuitenkin kenttähavaintoja vapautetuista uroksista. Hämmästyttävät 50 prosenttia heistä löysi naaraan 1 tunnin kuluessa vapautuksesta (50 ± 9 minuuttia). Eräässä poikkeuksellisessa tilanteessa yksi uros kohtasi 94 minuutin aikana viisi eri naarasta, mutta ei paritellut yhdenkään kanssa, mikä viittaa urosten valikoivuuteen. Lopuksi, emme havainneet yhtään saalistustapausta emmekä loppujen lopuksi löytäneet todisteita siitä, että D. tenebrosus -lajin parinetsinnästä aiheutuisi korkeita kustannuksia, mikä tukee teoreettisia havaintoja siitä, että korkeat etsintäkustannukset eivät ole välttämätön osa monogyniaa.

Miesten sukupuolisuhteen ollessa vinoutunut on esitetty, että monogynia kehittyy todennäköisesti taksoneissa, joissa ensimmäisenä oleva urospuolinen siittiö on etusijalla. Vaikka siittiöiden etusijajärjestystä ei tunneta monien eläintaksonien osalta, tietyt piirteet ja käyttäytyminen ovat usein yhteneviä ensimmäisen uroksen siittiöiden etusijajärjestyksen kanssa, esimerkiksi uroksen varhainen kypsyminen ja esipopulaatioaikainen parinvartiointi . Lisäksi urosten odotetaan tällaisissa järjestelmissä suosivan voimakkaasti neitseellisiä naaraita neitseettömiin naaraisiin nähden, koska uroksilla on suurempi isyysosuus ensiksi mainittujen kanssa . Vaikka D. tenebrosus -lajin siittiöiden etusijajärjestystä ei tunneta, sukulaislajin D. triton urokset vartioivat naaraita ennen parittelua, ja sekä D. triton että D. tenebrosus -lajin uroksilla on havaittavissa varhaista urosten kypsymistä ( ja tässä tutkimuksessa) – havainnot, jotka ovat yhdenmukaisia ensimmäisen uroksen siittiöiden etusijajärjestyksen kanssa. D. tenebrosus -lajissa testasimme ennustetta, jonka mukaan urokset erottelevat naaraita toisistaan. Ennusteemme tueksi, kun urokset altistuivat neitseelliselle ja ei-neitseelliselle silkille, ne viettivät huomattavasti enemmän aikaa tutkimalla areenaa, jos siinä oli neitseellisen naaraan silkkiä (toistettujen mittausten ANOVA: F1,14 = 51,42, p < 0,001). Kaikki käytettävissä olevat tiedot ovat sopusoinnussa sen hypoteesin kanssa, että D. tenebrosusilla on ensimmäisen uroksen siittiöiden etusija – hypoteesi, joka on vielä testattava suoraan.

Yhteenvetona dokumentoimme uudenlaisen tapauksen monogyniasta, johon liittyy epätavallinen uroksen itseuhrauksen muoto – uroksen velvollinen kuolema. Vaikka monogyniaa ja siihen liittyvää itseuhrauskäyttäytymistä on raportoitu muutamilla muilla lajeilla (ks. sähköinen lisämateriaali, taulukko S1), uros D. tenebrosus kuolee yhden ainoan spermansiirtotapahtuman jälkeen ilman naaraiden ilmeistä osallistumista. Lisäksi, vaikka hämähäkeillä on joitakin klassisia epätavanomaisia pariutumisjärjestelmiä, kaikki aiemmat esimerkit ovat peräisin araneoidihämähäkeistä, joissa itsensä uhraamisen oletetaan kehittyneen useita kertoja. Esitämme ensimmäisen täydellisen kuvauksen epätavallisesta uhrautumiskäyttäytymisen muodosta muulla kuin araneoidisella hämähäkillä, mikä tarjoaa riippumattoman evolutiivisen testin monogynian evoluutioon liittyville hypoteeseille. D. tenebrosus -hämähäkissä tämä tutkimus tarjoaa useita tietoväyliä, jotka ovat yhdenmukaisia aiempien tutkimusten kanssa, jotka viittaavat evolutiivisiin korrelaatioihin naaraiden sukupuolisen kokodimorfismin, urosten sukupuolisuhteen, sukupuolielinten silpomisen ja ensimmäisen uroksen siittiöiden etusijajärjestyksen välillä.

Jalkaesimerkit