Biotrofiset sienet ovat kehittäneet erilaisia ”elämäntyylejä” suhteissaan kasveihin mutualistisesta loiseen. Vesikulaari-arbuskulaariset mykorritsasienet muodostavat vastavuoroisia suhteita kasvin isäntäkasviensa juuriin, joissa sieni saa kasvista sokereita ja antaa vastineeksi fosfaatteja ja muita mineraaleja. Toisessa ääripäässä härmä- ja ruostesienet muodostavat pakollisesti loissuhteen, jossa isäntäkasvi toimii sokerien, aminohappojen ja muiden ravinteiden lähteenä. Nämä loiset kehittävät kasvisolujen sisälle erikoistuneen elimen, haustoriumin (kuva 1), jolla ravinteet siirretään isäntäsolusta sienen talukseen. Haustoriumin oletetaan olevan avainasemassa näiden loisten kyvyssä kilpailla kehittyvän kasvin kanssa fotoassimilaateista ja muista ravinteista, mutta haustoriumin toimintaan liittyy edelleen peruskysymyksiä. Näitä ovat muun muassa: Mitkä ovat tärkeimmät kuljetettavat ravinteet? Mitkä mekanismit osallistuvat kuljetukseen? Miten haustoriumin ja isäntäsolun rajapinnan yksittäiset osat vaikuttavat ravinnevirtaan? Miten haustoriumin toiminta liittyy isännän ja loisen väliseen biotrofiseen suhteeseen? Tässä PNAS-lehden numerossa julkaistussa Voegelen ym. artikkelissa (1) saavutetaan tärkeä edistysaskel, sillä siinä luonnehditaan haustoriumin ja isäntäsolun rajapinnassa sijaitsevaa sokerinsiirtäjää.

Hustorium muodostuu, kun erikoistunut sienihyfa tunkeutuu kasvin soluseinän läpi ja laajenee kyseisen solun sisälle (viite 2; kuva 1A). Haustorium ei kuitenkaan sijaitse suoraan kasvisolun sytoplasmassa, vaan sitä ympäröi ekstrahaustoriaalinen kalvo, joka on kasvisolun plasmakalvon paksuuntunut johdannainen. Ekstrahaustoriaalisen kalvon ja sienen haustoriaaliseinämän välissä on hiilihydraatteja sisältävä geelimäinen kerros, jota kutsutaan ekstrahaustoriaaliseksi matriisiksi. Itse haustorium sisältää tavanomaisen määrän sytoplasmaa, tumia, mitokondrioita ja muita organelleja (kuva 1A). Haustoriumin sytoplasmaa rajaavat plasmakalvo ja haustoriumin seinämä (kuva 1). Siirtyäkseen kasvin sytoplasmasta haustoriaaliseen sytoplasmaan aineiden on kuljettava peräkkäin ekstrahaustoriaalisen kalvon ja matriksin, haustoriaalisen seinämän ja haustoriaalisen plasmakalvon läpi.

Hustoriumin kehittyminen on viimeinen vaihe infektioreitissä, jossa kasvi-isännällä on merkittävä rooli. Ruostesienten tapauksessa tartunta alkaa tyypillisesti itiön itämisellä lehden pinnalla, jota seuraa appressoriumin kehittyminen. Appressoriumin kehittyminen riippuu tigmotrofisesta signaalista, jonka käynnistää isäntäkasvin lehden pinnan erityinen topografia (3). Appressoriumin muodostama tartuntatappi tunkeutuu lehden sisään huokosesta (stoma), minkä jälkeen kehittyy subomataalinen vesikkeli, infektiohyfa, haustoriaalinen emosolu, tartuntatappi tunkeutuu fotosynteettisen mesofyllisolun sisään ja muodostuu haustorium. Keinotekoisia kalvoja ja syövytettyjä pintoja on käytetty jäljittelemään lehden pinnan topografiaa ja aiheuttamaan infektiorakenteiden kehittyminen in vitro (4-6). Kehitys on kuitenkin epätäydellistä, eikä haustorioita yleensä muodostu, ellei hiilihydraattia lisätä (7).

Ostotutkimukset ovat osoittaneet, että sokerit ja aminohapot siirtyvät isäntäkasvista biotrofisiin loisiin (8-11), ja ne tukevat vahvasti ajatusta siitä, että haustorioilla on merkittävä rooli. Haustorioiden solunsisäisen sijainnin ja haustorion ja isännän rajapinnan monimutkaisuuden vuoksi on kuitenkin ollut vaikeaa määrittää, mitä siirtoprosesseja niihin liittyy ja missä ne sijaitsevat. Viime vuosina on omaksuttu erilainen lähestymistapa, jossa on eristetty infektiorakenteiden ja haustorioiden kehityksessä ilmentyvien geenien cDNA:t (12, 13). Voegele et al. (1) osoittivat, että yksi ruosteen haustoriumin runsaimmin ilmentyvistä geeneistä koodaa sokerinsiirtäjää (HTX1). RNA-analyysi osoitti, että tämä geeni ilmentyi lehdistä eristetyissä haustorioissa, mutta ei muissa in vitro indusoiduissa infektiorakenteissa. Lisäksi kirjoittajat osoittivat, että tämä sokerinkuljettaja on lokalisoitunut haustoriumin kalvoon eikä solujen välisten hyfojen kalvoihin, mikä on ensimmäinen suora todiste siitä, että sokerin otto tapahtuu haustoriumissa, ja viittaa siihen, että haustorium voi olla ainoa paikka.

Sakkaroosi on ensisijainen sokeri, joka kulkeutuu kasveissa, ja sen vuoksi on spekuloitu, että haustorium voi tuoda sakkaroosia suoraan. Viimeaikaiset tutkimukset, jotka on tehty härmäsienen kanssa, viittaavat siihen, että glukoosi, ei niinkään sakkaroosi, voi olla tuotu sokeri (14, 15). Voegelen ym. tiedot (1) osoittavat, että HXT1-sokerikuljettajalla on spesifisyys d-glukoosille ja d-fruktoosille, mikä vahvistaa, että glukoosi/fruktoosi eikä sakkaroosi ovat haustorioiden ensisijaisesti tuomia sokereita. Lisäksi kirjoittajat osoittivat, että glukoosin kuljetus tapahtuu protonisymbolimekanismin kautta. Nämä tulokset tukevat protonisymbolimallia ravinteiden kulkeutumiselle haustoriaalirajapinnassa (viite 16; kuva 2). Kalvon H+-ATPaasi synnyttää protonigradientin haustoriaalisen plasmakalvon poikki, mikä tuottaa energiaa ravinteiden (glukoosi/fruktoosi, aminohapot) kuljettamiseen ekstrahaustoriaalisesta matriisista haustoriumiin. Protonigradientin muodostuminen on mahdollista, koska ekstrahaustoriaalinen matriisi on suljettu lokero, jota rajoittavat ekstrahaustoriaalinen kalvo kasvin puolella, haustoriaalinen kalvo sienen puolella ja kaulanauha, joka sulkee sen apoplastista. Tämän mallin tueksi on eristetty plasmakalvon H+-ATPaasi (17) ja aminohappokuljettaja (18).

Voegelen ym. työ (1) on tarjonnut tärkeän palasen palapeliin, joka koskee ravinteiden kuljetusreittiä isännän ja loisen rajapinnan yli obligatissa loissieneissä. Monia kysymyksiä on kuitenkin edelleen jäljellä. Diffusoituuko sakkaroosi isäntäkasvisolusta ekstrahaustoriaaliseen matriisiin vai pilkotaanko se ensin isäntäkasvin sytosolissa glukoosiksi ja fruktoosiksi? Mikä entsyymi hajottaa sakkaroosin? Onko se invertaasi, jonka tiedetään lisääntyvän infektoituneessa lehtikudoksessa (19, 20), vai vaihtoehtoisesti sakkaroosisyntaasi? Kun glukoosi on kulkeutunut haustoriumiin, mikä sokeri kulkeutuu sitten solujen välisiin hyfeihin? On arveltu, että mannitoli voi toimia tässä tehtävässä (21). Lisäksi fotosynteettisistä mesofyllisoluista, jotka yleensä tuottavat sakkaroosia, jota viedään aktiivisesti, tulee nettotuojia, kun ruostesienet kolonisoivat ne. Miten pakollinen loinen manipuloi isäntää sokerivirran muuttamiseksi? Onko olemassa geenien säätelijöitä, joita sienen haustorium erittää kasvisoluun ja jotka muuttavat näitä reittejä? Mitä muita yhdisteitä kulkee tämän rajapinnan läpi? Mitä menetelmiä sieni käyttää välttääkseen isännän puolustusmekanismit tai tukahduttaakseen ne? Voegelen ym. tulokset (1) osoittavat tyylikkäästi, että monipuoliset kokeelliset lähestymistavat voivat antaa vastauksia haustorian rooliin isännän ja loisen vuorovaikutuksessa.